中华蛸消化系统组织学结构及消化酶活性研究.pdf

第 44 卷 第 5 期 渔 业 科 学 进 展 Vol.44,No.5 2 0 2 3 年1 0 月 PROGRESS IN FISHERY SCIENCES Oct.,2023 *财政部和农业农村部：国家现代农业产业技术体系和中国水产科学研究院基本科研业务费共同资助(2020GH02)。李雪梅，E-mail: 通信作者：边 力，E-mail: 收稿日期:2022-03-29,收修改稿日期:2022-05-07 DOI:10.19663/j.issn2095-9869.20220329002 http:/ LI X M,WANG X Q,CHEN S Q,LI F H,CHANG Q,DANG B C,WEI S Y,BIAN L.The histological structure and enzyme activities in the digestive system of Octopus sinensis.Progress in Fishery Sciences,2023,44(5):182192 中华蛸消化系统组织学结构及 消化酶活性研究 李雪梅1,2 王兴强1 陈四清2 李凤辉2 常 青2 党保成2 韦寿永2 边 力2(1.江苏海洋大学海洋科学与水产学院 江苏 连云港 222000；2.中国水产科学研究院黄海水产研究所 青岛海洋科学与技术试点国家实验室海洋渔业科学 与食物产出过程功能实验室 山东 青岛 266071)摘要 为探明中华蛸(Octopus sinensis)的消化机能，明确适宜的投喂频率，减少互残造成的经济损失，本研究对中华蛸消化系统各器官进行组织学观察，并比较了摄食前后各消化器官消化酶活性以及机体营养物质的代谢水平的变化。结果显示，中华蛸嗉囊、胃、盲囊和肠由黏膜层、黏膜下层和肌层组成，内壁含有较多的褶皱，胃壁肌层最发达，盲囊和肠黏膜褶皱层无护膜；前唾液腺和后唾液腺均为复合管状腺，由腺管及大量的分泌导管组成；肝脏内肝小叶界限不易分辨。中华蛸摄食后，胰蛋白酶活性显著高于脂肪酶和淀粉酶活性。肝脏是分泌消化酶的重要器官，胰蛋白酶活性在肝脏最高为(148.7421.25)U/mg，淀粉酶和脂肪酶活性在肝脏和胃最高。摄食后血浆总蛋白在120 min 达到最低值后上升，血糖和肌糖原浓度在 200 min 达到最大值后下降，血浆胆固醇和血浆甘油三酯浓度变化幅度较小。消化过程分为 2 个阶段：第 1 阶段食物进入嗉囊和胃部，肝脏分泌大量胰蛋白酶，机体的营养物质为消化过程供能，含量下降；第 2 阶段胰蛋白酶活性处于较高水平，营养物质逐步被消化吸收。中华蛸完整的消化吸收过程约 400 min，研究表明，中华蛸养殖生产中适宜的投喂间隔时间为 67 h。关键词 中华蛸；消化系统；组织学；消化酶；消化时间 中图分类号 S966.9 文献标识码 A 文章编号 2095-9869(2023)05-0182-11 开展消化系统组织结构、消化酶活性和营养物质能量代谢水平分析是认识动物个体消化生理机能的重要研究手段。通过观察消化系统中各器官的组织结构，有助于人们明确各器官在消化过程中发挥的功能。长蛸(Octopus minor)消化系统的组织结构分析结果显示，前唾液腺、后唾液腺和肝脏含有大量的黏液细胞和分泌颗粒，是分泌消化酶的主要器官(崔龙波等,2001)。通过分析消化过程中消化酶活性和营养物质代谢水平，有助于阐明动物个体对不同营养物质的消化能力，解析食物的消化吸收过程。在真蛸(Octopus 第 5 期 李雪梅等:中华蛸消化系统组织学结构及消化酶活性研究 183 vulgaris)的消化过程中，蛋白酶发挥重要作用，可溶性营养物质首先经过消化道的传递被快速吸收，随后结构复杂的大分子物质在蛋白酶等消化酶的作用下，水解为小分子营养物质并被机体吸收(Bastos et al,2020)。基于消化酶活性分析结果发现，负蛸(Octopus mimus)的消化吸收过程大约持续 400 min，而玛雅蛸(Octopus maya)为 500 min(Gallardo et al,2017;Linares et al,2015)。中华蛸(Octopus sinensis)在我国主要分布于东南沿岸，以浙江舟山，福建平潭、霞浦，广东汕头、湛江，广西北海等海域居多(Gleadall,2016;刘兆胜,2013)。中华蛸具有蛸类食物转化率高、生长速度快的优良特性，且体型大、市场价格高，已成为福建和广东沿海重要的蛸类养殖品种。中华蛸以工厂化养殖和网箱养殖为主要养殖方式，网箱养殖过程中，个体间相互残食行为十分普遍，急需开展消化生理学研究明确其适宜的投喂量和投喂频率，减少经济损失 (王怀忠等,2018;谢书秋,2016;蔡厚才等,2007;王朝新,2007)。目前，未见中华蛸消化生理学的相关研究报道。本研究拟以中华蛸为研究对象，首先通过组织学手段观察各消化器官的组织结构，探明组织结构与消化功能的关系。随后检测摄食前后消化酶活性和营养物质代谢水平的动态变化，明确中华蛸消化吸收过程消耗的时间，为确定适宜的投喂频率、提升中华蛸养殖技术水平提供理论支持。1 材料与方法 1.1 实验材料 2020 年 6 月中华蛸采集于福建连江海域，平均体重为(1 040.07274.37)g，运输至烟台开发区天源水产开发有限公司进行实验。中华蛸放置于水泥池(5 m5 m1 m)进行驯化培育，养殖用水为砂滤天然海水，海水温度为 21.724.6、盐度为 33.834.2、pH 为 7.68.2，保持常流水和充气，日换水量 100%。饵料为鲜活菲律宾蛤仔(Ruditapes philippinarum)，每天 07:00 点足量投喂 1 次，投喂 2 h 后清理池底污物一次。1.2 实验方法 将中华蛸单独放置于半径 65 cm、高 70 cm 的圆桶中进行实验，实验前停食 24 h。组织学采样：麻醉中华蛸采集组织学样本。消化酶活性和营养物质含量分析参照 Bastos 等(2020)的实验方法，按中华蛸体重的 5%投喂菲律宾蛤仔，投喂 60 min 后捞出剩余的食物，共设 6 个取样时间点，喂食后 0、60、120、200、300 和 400 min，每个时间点 3 个重复样本。为保证取样时间的准确，采样临近的 2 只个体的喂食时间相差 30 min，每只个体的麻醉和取样时间固定为 30 min。1.3 样品采集与处理 解剖前用 7.5%氯化镁溶液进行麻醉(朱之发等,2020)，使中华蛸处于麻醉状态，采用 1 mL 注射器插入背动脉抽取 23 mL 血液样本，4、2 000 r/min离心 10 min 获得上清液，血浆样本立即置于液氮。解剖取出完整的消化系统，依次采集前唾液腺、后唾液腺、嗉囊、肝脏、胃、盲囊及肠道样本，清理其中的内容物，各样本分装，每份 12 g。腕基部获取肌肉组织样本，置于液氮保存。样品带回至实验室后，生理盐水洗涤并称量各消化器官，根据需要加入 9 倍体 积 的 生 理 盐 水 或 匀 浆 缓 冲 液 混 合，冰 浴 下UItraturrax 匀浆器全速匀浆 1 min。最后将匀浆置于离心机中，4、2 500 r/min 离心 10 min，上清液置于80 保存。消化系统各器官(包括前唾液腺、后唾液腺、嗉囊、肝脏、胃、盲囊、肠道)置于 Bouin 固定液，固定24 h 后置于 70%酒精中保存。1.4 消化酶活性、营养物质含量测定及组织学观察 消化酶活性、血浆生化指标和肌肉糖原测定的试剂盒由南京建成生物工程研究所提供，按照盒内说明书进行检测。组织学样品经酒精梯度脱水后使用二甲苯进行透明，最后浸蜡包埋，包埋好的组织通过旋转切片机(徕卡 RM2016)制作切片(57 m)，利用苏木精伊红(H.E)进行染色。通过尼康 DM 400B 显微镜(日本)和Top view3.7 软件进行拍照或使用 Pannoramic MIDI切片扫描仪扫描切片，使用 Photoshop CC 或 Case Viewer2.4.0 软件对照片进行亮度和对比度调整。1.5 数据处理 采用单因素方差分析(one-way ANOVA)检验生化指标在采样时间点之间是否有统计学上的显著差异(P0.05)；摄食 60 min胃胰蛋白酶活性处于最低值(7.92.23)U/mg，在 120 min达到最大值(24.553.8)U/mg；前唾液腺、后唾液腺、嗉囊、盲囊、肠道胰蛋白酶活性均在摄食 120 min 时达到最大值。2.2.2 淀粉酶 淀粉酶的变化见图 4。中华蛸淀粉酶主要存在于肝脏和胃中，摄食后各组织淀粉酶活性较低，均在 60 min 达到峰值，特别是肝脏和胃分别达最高值(3.680.59)和(2.480.64)U/mg，随后缓慢下降恢复到摄食前水平。2.2.3 脂肪酶 脂肪酶的变化见图 5。中华蛸肝脏和胃组织脂肪酶活性高于其他组织，消化过程中，肝脏 脂 肪 酶 活 性 从(2.660.24)U/mg 降 低 至(1.84 0.16)U/mg，后唾液腺脂肪酶在 60 min 达到最高值(2.150.25)U/mg。总体上各组织脂肪酶活性高低差异较小，摄食后变化幅度不大，变化规律不明显。2.3 摄食后中华蛸血浆生化指标变化 血浆甘油三酯、总胆固醇和总蛋白浓度的变化见图 6。中华蛸摄食后血浆甘油三酯(图 6A)和血浆总蛋白(图 6B)浓度都先下降后上升，在 120 min 分别达到最低值(0.130.22)mmol/L 和(161.5067.51)mg/mL；血浆胆固醇(图 6A)浓度在摄食后各时间点差异不显著(P0.05)。图 3 中华蛸摄食后各组织胰蛋白酶活性变化 Fig.3 The activities of trypsin in different tissues of O.sinensis after feeding 同一组织的不同字母代表不同时间点间的数值差异显著(P0.05)。下同。The different letters in each tissue indicate significantly different values between different sampling time point(P0.05).The same below.图 4 中华蛸摄食后各组织淀粉酶活性变化 Fig.4 The activities ofamylase in different tissues of O.sinensis after feeding第 5 期 李雪梅等:中华蛸消化系统组织学结构及消化酶活性研究 187 图 5 中华蛸摄食后各组织脂肪酶活性变化 Fig.5 The activities of lipase in different tissues of O.sinensis after feeding 2.4 不同消化时间中华蛸血浆葡萄糖和肌糖原含量变化情况 血浆葡萄糖和肌糖原含量变化见图 7。由图 7 可见，中华蛸摄食后 200 min 血糖浓度达到最高值(1.54 0.44)mmol/L，与其他各点差异显著(P0.05)；摄食后肌糖原浓度 60 min 降到最低值(2.750.12)mg/g，0 min和 200 min 分别达到(4.640.36)和(4.750.13)mg/g 显著高于其他时间点(P0.05)。3 讨论 3.1 中华蛸各消化器官组织学特征与功能 嗉囊具有储存食物的作用，中华蛸嗉囊较大，其黏膜层形成的丰富的褶皱具有很强的伸缩性，有助于储存更多食物。而曼氏无针乌贼(Sepiella maindroni)图 6 摄食后中华蛸血浆生化指标变化 Fig.6 Changes of plasma biochemical indices of O.sinensis after feeding 同一指标的不同字母代表不同时间点间的数值差异显著(P0.05)。下同。The different letters in each index represent significantly different values between different sampling time point(P胃嗉囊；而脂肪酶活性较高的分别是肝脏、胃和后唾液腺。这与 Mangold(2010)研究的肝脏是真蛸分泌消化酶、消化食物和储存营养物质主要场所的结论一致。在不同消化酶中，胰蛋白酶活性最高为(148.7421.25)U/mg显著高于脂肪酶最高为(2.660.24)U/mg和淀粉酶最高为(3.680.59)U/mg，与曼氏无针乌贼、真蛸等其他头足类的研究结果一致(陆伟进,2012;Mangold,2010;Vlieg,1984;Ballantyne et al,1981)。头足类为高蛋白、低脂肪的肉食性动物，以蛋白质作为主要能量来源，且摄入的食物富含蛋白质，因而需要大量蛋白酶对蛋白质进行消化分解(Mangold,2010;Vlieg,1984;Ballantyne et al,1981)。头足类体内碳水化合物含量不足 1%，对碳水化合物和脂类的需求和分解利用能力有限(游岚等,2015;Odor et al,1984)，因而中华蛸体内淀粉酶和脂肪酶活性处于较低水平。第 5 期 李雪梅等:中华蛸消化系统组织学结构及消化酶活性研究 189 3.3 中华蛸营养物质含量变化 营养物质含量的变化在一定程度上反应了动物的摄食消化过程。本研究中，中华蛸摄食后 060 min体内血糖、血蛋白及肌糖原的浓度有所下降，表明它们可能参与为消化系统供能的过程；随着消化吸收的进行，120 min 后，上述指标开始逐渐升高；400 min后，上述指标恢复至基础水平，表明消化吸收过程的结束。摄食后中华蛸血浆甘油三酯和胆固醇变化幅度较小，且浓度较低，这与脂肪酶活性处于较低水平的结果一致。在玛雅蛸的消化过程中，胆固醇储存于肝脏，没有释放到血液中(Linares et al,2015)。中华蛸可能存在类似的生理过程，使胆固醇含量始终处于较低水平。3.4 中华蛸的消化吸收过程 在负蛸和玛雅蛸等蛸类中，消化过程分 2 个阶段进行：第 1 个阶段，发生的速度较快，食物通过食道进入嗉囊和胃部，与消化酶混合形成食糜，开始细胞外消化，可溶营养物质沿着消化道快速传递，在盲囊和肠道被机体吸收。第 2 个阶段，发生的速度较慢，食糜与消化液进一步混合，结构复杂的大分子物质水解为小分子营养物质；细胞外消化和细胞内消化同时进行，细胞外消化获得的营养物质运输到肌肉进行蛋白质合成，细胞内消化在肝脏进行，获得的营养物质储存于消化腺中作为能量来源(Bastos et al,2020;Linares et al,2015;Mangold,2010;Odor et al,1984)。消化酶活性和营养物质代谢水平结果显示，中华蛸的消化过程同样分为 2 个阶段。第 1 阶段发生在060 min，此时，食物进入嗉囊和胃部，诱使肝脏大量分泌胰蛋白酶，而胃内初始的胰蛋白酶与食物混合，导致胰蛋白酶活性下降；此阶段只有少量营养物质被吸收，并且机体还需要消耗营养物质为消化过程供能，因而观察到血糖、血蛋白和肌糖原含量的下降。第 2 阶段发生在 120300 min，肝脏分泌的胰蛋白酶使得胃、盲囊等器官的蛋白酶活性在 120 min 时显著上升，达到蛋白酶活性的顶峰；随着细胞外消化和细胞内消化的进行，各消化器官的蛋白酶活性逐渐降低，营养物质被消化吸收，血糖、血蛋白和肌糖原的含量逐步上升。在 400 min 时，蛋白酶活性、血糖、血蛋白和肌糖原指标恢复至摄食前水平，表明中华蛸消化吸收过程的结束。中华蛸的消化吸收过程约需400 min，这与真蛸(400 min)，负蛸(400 min)和玛雅蛸(500 min)的消化时间接近(Bastos et al,2020;Gallardo et al,2017;Linares et al,2015)。4 结论 本研究观察了中华蛸消化系统各器官的组织结构特征，分析了各器官的消化功能。消化酶活性结果显示，蛋白酶活性最高，肝脏是分泌消化酶的主要器官。在 2124 间，中华蛸需 400 min 左右完成一次摄食消化，表明在养殖生产中，适宜的投喂间隔时间为 67 h。参 考 文 献 BALLANTYNE J S,HOCHACHKA P W,MOMMSEN T P.Studies on the metabolism of the migratory squid,Loligo opalescens:Enzymes of 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222000,China;2.Yellow Sea Fisheries Research Institute,Chinese Academy of Fishery Sciences,Laboratory for Marine Fisheries Science and Food Production Processes,Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology(Qingdao),Qingdao 266071,China)Abstract The East Asian common octopus(Octopus sinensis),is mainly distributed along the southeast coast of China.It has become an important aquaculture species in the coastal areas of the Fujian and Guangdong province due to its excellent culture features such as high conversion rate,fast growth rate,large size,and high market price.The main culturing methods of O.sinensis are industrialized,indoor,and cage culturing.The density is high during cage culturing.If the feed is insufficient or the feeding interval too long,there are attacks and cannibalism among individuals,which adversely impacts the culturing income.Therefore we urgently need to undertake digestive physiology research to explore the digestive functions of O.sinensis.This research will provide valuable information to identify an appropriate feeding frequency and reduce the economic loss caused by cannibalism.At present,there is no relevant research on the digestive physiology of O.sinensis.In this study,the histological structure of each digestive organ of O.sinensis was observed to explore the relationship between the tissue structure and digestive function.We investigated the trypsin,amylase,and lipase activities in the anterior salivary gland,posterior salivary gland,crop,digestive gland,stomach,cecum,and intestine before and after feeding.The changes in plasma glucose,plasma triglyceride,plasma total cholesterol,plasma total protein and muscle glycogen before and after feeding were analyzed to determine the digestion and absorption duration in O.sinensis.O.sinensis is an aggressive carnivore with a highly developed digestive system.The histological results showed that the crop,stomach,cecum,and intestine of O.sinensis is composed of three layers,the mucosal,submucosal,and muscular,and the inner wall contained many folds.Both the anterior and posterior salivary glands were compound tubular glands,which were composed o