汞对雪衣藻光合系统Ⅱ及能量分配的影响.pdf

生态毒理学报Asian Journal of Ecotoxicology第 18 卷 第 3 期 2023 年 6 月Vol.18,No.3 Jun.2023 基金项目:国家重点研发计划项目(2020YFA0907400)第一作者:夏亦雪(1999),女,硕士研究生,研究方向为生态毒理学,E-mail: *通信作者(Corresponding author),E-mail:DOI:10.7524/AJE.1673-5897.20220919002夏亦雪,许萍萍,阮港,等.汞对雪衣藻光合系统及能量分配的影响J.生态毒理学报,2023,18(3):388-397Xia Y X,Xu P P,Ruan G,et al.Toxic effects of mercury on photosynthetic system and energy allocation inChlamydomonas nivalisJ.Asian Journalof Ecotoxicology,2023,18(3):388-397(in Chinese)汞对雪衣藻光合系统及能量分配的影响夏亦雪1,2,许萍萍1,2,阮港1,3,涂晓杰1,毕永红1,*1.中国科学院水生生物研究所,淡水生态与生物技术国家重点试验室,武汉 4300722.中国科学院大学,北京 1000493.大连海洋大学水产与生命学院,大连 116023收稿日期:2022-09-19 录用日期:2022-11-19摘要:为探究汞离子对藻细胞的毒性效应,选择雪衣藻(Chlamydomonas nivalis)作为受试生物,测定了不同浓度汞离子处理 96?h,雪衣藻的生长、光合色素、叶绿素荧光活性和光合放氧速率等指标。结果显示,随着汞离子浓度升高,雪衣藻单位细胞叶绿素a和叶绿素b含量均显著减少,光系统(PS)光合活性显著降低,PS受体侧的电子传递能力相对下降,造成电子积累,?导致能量分配失衡,最终抑制了细胞生长;同时,雪衣藻改变其光合能量分配策略来增加细胞对汞胁迫的耐受能力,既满足自身生长和代谢所需能量,又保护和缓解汞对其光合系统的损伤、确保细胞的存活。研究结果确认,叶绿素a、叶绿素b和 PS?的电子传递链均是汞离子的作用靶标。本研究有助于深入认识汞对藻细胞的作用机制,为评估汞的生态毒性提供依据。关键词:汞;雪衣藻;光合系统;毒性效应文章编号:1673-5897(2023)3-388-10 中图分类号:X171.5 文献标识码:AToxic Effects of Mercury on Photosynthetic System and Energy Alloca-tion in Chlamydomonas nivalisXia Yixue1,2,Xu Pingping1,2,Ruan Gang1,3,Tu Xiaojie1,Bi Yonghong1,*1.State Key Laboratory of Freshwater Ecology and Biotechnology,Institute of Hydrobiology,Chinese Academy of Sciences,Wuhan430072,China2.University of Chinese Academy of Sciences,Beijing 100049,China3.College of Fisheries&Life Science,Dalian Ocean University,Dalian 116023,ChinaReceived 19 September 2022 accepted 19 November 2022Abstract:In order to investigate the toxic effects of heavy metal mercury on algae cells,Chlamydomonas nivaliswas selected as the test organism,parameters of growth,chlorophylla,chlorophyllb,chlorophyll fluorescence ac-?tivity and oxygen release rate were measured at different concentrations of mercury.The results showed that chloro-phyllaand chlorophyllbwere significantly reduced with the increase of mercury concentration,the photosyntheticactivity of photosystem (PS)was significantly decreased,and the electron transport capacity of the receptorside of PS was reduced,resulting in electron accumulation and imbalance of energy distribution,and finally in-hibiting the growth of algal cells.At the same time,photosynthetic energy allocation strategies were changed to in-第 3 期夏亦雪等:汞对雪衣藻光合系统及能量分配的影响389 crease cells tolerance to mercury stress,which not only met the energy required for growth and metabolism,butalso protected and alleviated the damage of mercury to the photosynthetic system,and ensured the survival of algalcells.The results indicated that chlorophylla,chlorophyllb,and the electron transport chains of PS were the tar-?gets of mercury.This study contributed a deep insight into the toxic mechanism of mercury on algal cells and pro-vides a basis for assessing the ecotoxicity of mercury.Keywords:mercury;Chlamydomonas nivalis;PS;toxic effect 汞是一种通过人类活动和自然过程释放到环境中的有毒物质,可在全球范围内扩散并在跨越几代人的时间里长期留存,在环境中具有持久性、生物富集性和高毒性等特点1-2。人类的诸多活动,尤其是矿山开采产生的高汞坑道废水持续汇入地表河流,造成矿区水体总汞浓度升高,如美国加利福尼亚汞矿区废水中总汞达到 450 000 ngL-13。汞摄入人体后会直接沉入肝脏,对大脑、神经和视力造成严重损害,最终对人类健康产生严重危害4。除了人类,汞还可对其他生命有机体造成严重损伤甚至致死5-6。藻类是水生生态系统中的初级生产者,地球上光合作用重要参与者。研究表明,随着汞浓度梯度和暴露时间的增加,结壳苔藓(Syntrichia caninervis)?和小麦的生长、叶绿素a、叶绿素b以及类胡萝卜素?等显著降低7-8。汞对植物的抗氧化系统具有显著影响,凤眼莲(Eichhornia crassipes)通过增加叶绿素?和类胡萝卜素含量,加速酶和非酶抗氧化剂物质的合成来响应汞的毒性胁迫9。汞对藻类光合系统具有毒性效应,PS被发现是汞离子的主要作用部位10,聚球藻(Synechoococcus6301)球形体中的电子?传递活性取决于汞离子的浓度11,汞暴露影响铁皇冠(Microsorium pteropus)PS 和 PS 的多个部?位12,汞处理使得小球藻 PS介导的线性电子传递链被抑制,但其 PS的速率不受影响13。目前,关于汞对藻细胞光合系统影响方面已做了大量研究,但关于 PS 和 PS 对汞的敏感性存在争议,汞对藻类的确切生物毒性效应仍不太清楚,需要深入研究。雪衣藻群落分布在高纬度和高海拔等地球极端低温环境中,是极地生态系统中重要的初级生产者。通过光合作用固定二氧化碳,在极地碳循环中起到重要作用14,其可以耐受低温和高辐射等极端环境条件,并且对重金属有较强的吸附能力15-16。雪衣藻是研究重金属汞胁迫的合适材料,但关于雪衣藻对汞胁迫的响应及机制方面的研究未有相关文献报道。为认识雪衣藻对汞胁迫的响应,本文研究了不同浓度汞离子处理下雪衣藻的 PS电子传递链以及光合能量分配策略的变化,探究汞离子胁迫的作用靶点及其对能量分配的影响,以揭示雪衣藻在汞胁迫环境下的光合系统响应特性,为深入认识汞对微藻的毒性效应,并理解藻细胞对汞胁迫的耐受机理提供依据。1 材料与方法(Materials and methods)1.1 材料及其培养条件雪衣藻(Chlamydomonas nivalis)作为实验藻株,?培养基为 Bold 1 NV。在2 000 r min-1下离心2 min收集对数生长期的藻体,弃上清,用无菌水清洗 3 4 次后,接入含 250 mL Bold 1 NV 培养基的锥形瓶中进行培养,接种时 OD680nm为 0.1 0.15。结合地表水重金属汞的排放标准及预实验结果,设置汞离子的浓度为 0.00005、0.0005、0.005、0.05、0.5和5 mg L-1,以不添加重金属汞作为对照组。每个浓度设置 3 个重复,置于光照培养箱中培养,培养条件为光强 30 35 mol photonsm-2s-1、光暗周期12 h L 12 h D、培养温度(101),每天定时摇瓶3次,并随机变换锥形瓶的位置,实验周期为 96 h。1.2 生长和色素含量的测定用紫外分光光度计(UV-1780,Shimadzu)在 680nm 处测定雪衣藻的吸光值,每隔 24 h 测一次,一共测 9 次,绘制生长曲线。取第 96 小时的藻液 1 mL 用于测定叶绿素a、?叶绿素b,根据改进的 Lichtenthaler 方法进行测?定17-18。藻液 12 000 r min-1离心 3 min,弃上清,用超纯水洗涤细胞 3 次后离心得到沉淀,加入 1 mL甲醇提取液和少量锆珠,放入细胞冷冻破碎仪破碎;然后再将样品置于45 水浴锅中避光孵育30 min。12 000 r min-1离心 3 min,取上清,采用紫外分光光度计(UV-1780,Shimadzu)测定雪衣藻在 666、653 和470 nm 处的吸光值。使用以下公式计算样品光合色素的含量:Chla=15.65A666-7.34A653Chlb=27.05A653-11.21A666390 生态毒理学报第 18 卷1.3 光合放氧的测定采用 Clark氧电极(汉莎,英国)测定藻细胞光合放氧速率。取第 96 小时的藻液 2 mL,加入反应池中,用循环水浴控制反应池温度为25。放氧速率测定时的光强为 290 molm-2s-1,稳定后记录时间为 10 min。根据光合放氧速率与样品 Chla浓?度,计算单位时间(h)单位 Chla(mg)所释放和吸收?的氧气量。光合放氧速率mol O2(mg Chla)-1h-1=(斜?率60000)/Chla1.4 PS快速荧光诱导动力学曲线(OJIP)的测定汞离子处理 96 h 的藻样采用 Handy PEA 植物效率分析仪(Handy-Plant Efficiency Analyzer,Hansat-ech,英国)测定 OJIP 曲线。2 000 rmin-1离心 2min,加入新鲜的培养基,定容为 3 mL,浓缩至OD680 nm约为 0.5。测定步骤参考文献19进行,暗适应 20 min 后,取 2 mL 浓缩的藻液于测量瓶中进行测定,获得 10 s 到 2 s 的叶绿素荧光信号,准确记录 O-J-I-P 等相。根据相关荧光参数,使用 JIP-test对叶绿素a荧光瞬变现象的多相增长分析,公式具?体见文献20。1.5 统计分析实验中各组均设置 3 个平行。数据统计分析软件为 SPSS 25.0(IBM,USA),进行单因素方差分析(One-way ANOVA)以及 LSD 多重比较,相关曲线用软件 Origin 2021 进行拟合。同组不同小写字母表示差异显著,P0.05。2 结果(Results)2.1 Hg2+对雪衣藻生长的影响由图 1 可知,培养 1 d 后,不同浓度汞离子处理下的藻细胞生长速率开始出现差异。低浓度 Hg2+(0.5 mg L-1)处理下雪衣藻出现负生长,尤其是 5 mg L-1Hg2+处理对雪衣藻生长具有显著的抑制作用(P0.05)。当 Hg2+浓度为 0.5 mgL-1时,雪衣藻单位?细胞叶绿素a和叶绿素b含量与对照组相比显著下?降(P0.05)。当 Hg2+浓度为 5 mgL-1时,雪衣藻单?位细胞叶绿素a和叶绿素b含量显著低于对照组(P0.01)。2.3 Hg2+对雪衣藻光合作用的影响不同浓度 Hg2+处理96 h 后,雪衣藻光合放氧的变化情况如图 3 所示。结果表明,在 Hg2+浓度0.05)。?随着初始 Hg2+浓度的进一步增加(Hg2+为 0.5 mgL-1),藻细胞的光合放氧速率与对照组相比显著下降(P0.05),然而当初始 Hg2+浓度的增加至 5 mg?L-1,藻的光合活性受到显著的抑制(P0.05),在 0.5 mg?L-1、5 mg L-1+Hg2+处理组中与对照组相比FV显著?下降(P0.01)。雪衣藻QA的最大还原速率(Mo)随着?Hg2+浓度增加而逐渐增大,仅 5 mg L-1Hg2+处理组与对照组相比显著上升(P0.05)。PS受体侧的电子传递体?(SM)和从开始照光到达到暗适应的最大荧光(FM)的?时间段内QA被还原的次数(N)的变化趋势是一致?的。在 Hg2+浓度为 0.0005 mgL-1时,与对照组相比,雪衣藻Sm、N显著下降(P0.01)。而在 0.05、0.5?和 5 mgL-1Hg2+处理组时,与对照组相比雪衣藻Sm、N显著下降(P0.01)。不同浓度 Hg2+处理 96 h 后,雪衣藻 PS反应中心(RC)及其光合性能和量子产额均发生变化(表1)。在 Hg2+浓度为 0.00005、0.0005 和 0.005 mg L-1时,以吸收光能为基础的性能指数 PIABS无显著变化,仅在 0.05、0.5 和 5 mgL-1Hg2+处理组中,PIABS显著降低(P0.05)。在 Hg2+浓度0.05 mg L-1时,以392 生态毒理学报第 18 卷表 1 不同浓度 Hg2+处理雪衣藻 96 h 的叶绿素荧光参数数值Table 1 Chlorophyll fluorescence parameter values ofChlamydomonas nivalisin 96 h-treatments under different concentrations of Hg2+浓度/(mg L-1)Concentration/(mg L-1)基础叶绿素荧光参数Basic chlorophyll fluorescence parameters性能指数Performance index量子产额Quantum yieldFVMoSmNPIABSDFABSRC/CSoPoEooDo02 442.513.44a0.30740.0056b35.87340.9296a38.46041.0405a5.09270.1789ab0.70670.0154a570.896011.4381c0.74540.0028a0.53440.0016a0.71690.0018a0.25460.0028e0.000052 5211.73a0.30150.0038b36.44370.7205a38.60900.7799a5.09270.2421ab0.70660.0209ab585.80690.7440b0.74230.0095ab0.53220.0057abc0.71690.0016a0.25770.0094e0.00052 4454.24a0.29220.0023b28.50460.5753c30.57580.4232c5.30470.1366a0.72450.0111a591.59102.2138b0.74170.0032ab0.53960.0027a0.72750.0024a0.25830.0031e0.0052 005.53.54a0.30270.0034b35.76800.0220a38.17461.0945a4.57270.1433b0.66000.0136b511.20221.8974d0.72590.0036b0.52230.0013b0.71960.0019a0.27410.0036d0.052 789135.76a0.28830.0037b32.26151.2092b34.35380.9155b4.27330.0804bc0.63070.0082b794.978314.3847a0.70510.0050c0.51510.0013c0.73050.0034a0.29490.0050c0.5783.526.16b0.42200.0871b21.50260.2452d28.35740.8494d1.80800.4611c0.24830.1051b214.31151.6475e0.63680.0046d0.42000.0165d0.65960.0305a0.36320.0046b51412c0.98900.0517a6.37520.4593e11.26230.3709e0.0040.0021c-2.29940.3402c8.55502.4467f0.09620.0350e0.05040.0208e0.51920.0272b0.93230.0552a注:FV表示可变荧光强度,Mo表示QA的最大还原速率,Sm表示 PS受体侧的电子传递体,N表示从开始照光到到达FM的时间段内QA被还原的次数,PIABS表示以吸收光能为基础的性能指数,?DFABS表示以吸收光能为基础的推动力,RC/CSo表示单位受光面积反应中心的数量,Po表示最大光化学效率,Eo表示吸收的能量用于电子传递的量子产额,o表示反应中心捕获的光能用于Q-A下?游电子传递的量子产额,Do表示热耗散的量子比率。Note:FVindicates variable fluorescence intensity,Moindicates the maximum reduction rate ofQA,Smindicates the electron transmitter on the receptor side of PS,Nindicates the number of timesQAwas restoredduring the time period from the start of illumination to the arrival ofFM,PIABSindicates performance index based on absorbed light energy,DFABSindicates driving force based on absorbed light energy,RC/CSoindi-?cates the number of reaction centers per unit of light-receiving area,Poindicates the maximum photochemical efficiency,Eoindicates the quantum yield of absorbed energy for electron transfer,oindicates thequantum yield of light energy captured by the reaction center forQ-Adownstream electron transfer,and Doindicates the quantum ratio of thermal dissipation.第 3 期夏亦雪等:汞对雪衣藻光合系统及能量分配的影响393 吸收光能为基础的推动力 DFABS无显著变化,仅在0.5 mg L-1、5 mgL-1Hg2+处理组中,DFABS显著降低(P0.05)。随着 Hg2+浓度增加,单位受光面积反?应中心的数量(RC/CSo)有先上升再下降趋势。在Hg2+浓度为 0.05 mgL-1时,与对照组相比 RC/CSo显著增加(P0.01)。在 Hg2+浓度为0.5 mg L-1、5 mg L-1时,与对照组相比 RC/CSo显著下降(P0.05),在 Hg2+浓度?0.005 mg L-1时,与对照组相比 Po、Eo显著下降(P0.05),在 5 mgL-1Hg2+处理组中显著下降(P?0.01)。o仅在 5 mg L-1Hg2+处理下与对照组相比受到显著抑制(P0.05)。随着 Hg2+浓度增加,用于热耗散的量子?比率(Do)也随之增加,在 Hg2+浓度高于 0.005 mgL-1时,Do与对照组相比,显著上升(P0.005 mg L-1处理组中,单位受光截面吸收的能量(ABS/CSm)、单位受光截面捕获用于电子传递的能量(ETo/CSm)、单位受光截面捕获用于还原QA的能?量(TRo/CSm)和单位受光截面耗散的能量(DIo/CSm)呈现先增加后下降的趋势,在 Hg2+浓度为 0.05 mgL-1时,ABS/CSm、ETo/CSm、TRo/CSm和 DIo/CSm分别增加至对照组的 125%、118%、119%和 147%(P?0.01),在 Hg2+浓度为 5 mgL-1时,ABS/CSm、ETo/CSm、TRo/CSm和 DIo/CSm分别降低至对照组的5.8%、0.6%、0.8%和 23%(P0.05)。与对照组相图 5 不同 Hg2+浓度对雪衣藻比活性能量参数的影响注:ABS/RC 表示单位反应中心吸收的光能,DIo/RC 表示单位反应中心耗散的能量,TRo/RC 表示单位反应中心捕获的用于还原QA的能量,ETo/RC 表示单位反应中心捕获的用于电子传递的能量,ABS/CSm表示单位受光截面吸收的能量,DIo/CSm表示单位受光截面耗散的能量,TRo/CSm表示单位受光截面捕获用于还原QA的能量,ETo/CSm表示单位受光截面捕获用于电子传递的能量。Fig.5 Energy parameters ofChlamydomonas nivalisin 96 h-treatments under different concentrations of Hg2+Note:ABS/RC indicates the light energy absorbed per reaction center,DIo/RC indicates the energy dissipated per reaction center,TRo/RCindicates the energy captured per reaction center for the reduction ofQA,ETo/RC indicates the energy captured per unit reaction centerfor electron transfer,ABS/CSmindicates the energy absorbed per unit of light receiving cross section,DIo/CSmindicates the energy dissipatedper unit of light received cross section,TRo/CSmindicates the energy captured per unit light-receiving cross section forQAreduction,andETo/CSmindicates the energy captured for electron transfer per unit light-receiving cross section.394 生态毒理学报第 18 卷比,仅在 5 mg L-1Hg2+处理组中,单位反应中心吸收的光能(ABS/RC)、单位反应中心耗散的能量(DIo/RC)以及单位反应中心捕获的用于还原QA的能量?(TRo/RC)显著增加(P0.05)。3 讨论(Discussion)刘璐等21的研究表明重金属对藻类的毒性效应表现为低促高抑。本研究发现,Hg2+0.05 mgL-1时,细胞 PS受体侧Sm和N均显著下降,而Mo显著上升,表明重金属汞抑制雪衣?藻 PS受体侧QA的还原。因此,高浓度汞对雪衣?藻 PS电子传递链有显著的抑制作用,使其部分反应中心失活,光化学活性降低。据此可以确认汞对PS电子传递链的显著抑制,PS电子传递链是汞离子作用于藻类细胞的靶标。El-Sheekh13发现,以单细胞藻类为研究对象,整个链以及 PS介导的电子传递都受到汞的抑制,而 PS的电子传递速率不受影响,这些结果表明Hg2+阻断了 PS的电子传递,汞在多个位点抑制单细胞藻类中的光合电子传递。李明等30发现一定浓度 Hg2+胁迫下,蛋白核小球藻(Chlorella pyrenoid-osa)、斜生栅藻(Scenedesmus obliquus)以及莱茵衣藻?(Chlamydomonas reinhardtii)的 PS反应中心受到损?害,抑制了光合作用的原初反应,阻碍了光合电子传递的过程。可见,PS是对重金属离子作用最敏感的部位31。光合性能指数 PIABS和推动力 DFABS是最敏感的参数之一,它们可以更加准确地反映在胁迫状态下藻类光合机构所受的影响,主要包括对光能的捕获情况以及光合电子传递情况32。邹晓娟33的研究表明藻类在受到胁迫时,PS的光化学活性下降,光合结构被破坏,PIABS显著下降。本研究发现,随着汞浓度增加,雪衣藻 PIABS和 DFABS显著降低,5 mg L-1处理组中,PIABS接近 0,DFABS为负值,表明雪衣藻光反应中心结构被破坏,光合效率大幅下降。在暴露于高浓度汞处理下,雪衣藻的 RC/CSo显著减少,表明高浓度汞使雪衣藻藻细胞的部分反应中心转变成无活性反应中心,有活性反应中心的比例下降。本研究发现,随着汞离子浓度升高,Po、Eo以及 o均下降,表明较高浓度 Hg2+对 PS受体侧电子传递产生了抑制作用,使 PS功能受损,光合机构被逐渐破坏。另一方面,Do随之显著上升,藻体热耗散的能量显著增加,这是藻细胞的一种自我保护机制。Platt 等34发现,正常情况下藻细胞 TRo/CSm、ETo/CSm和 DIo/CSm能量分配比较稳定,没有大幅度变化。本研究中发现,雪衣藻暴露于不同 Hg2+处理 96 h 后,在高于 0.5 mg L-1处理组中单位面积藻体 ABS/CSm、ETo/CSm、TRo/CSm和 DIo/CSm均显著下降,较高浓度 Hg2+使雪衣藻有活性反应中心的密度逐渐下降,造成单位藻体面积上吸收的光能降低,导致捕获用于还原QA的光能减少,使捕获用于电?子传递光能的能力减弱,PS的光化学活性受到抑制,用于光化学反应的能量减少,影响藻体的光合过程,最终表现为生长受抑制。本研究发现,随着汞浓第 3 期夏亦雪等:汞对雪衣藻光合系统及能量分配的影响395 度的增加,雪衣藻的 ABS/RC、TRo/RC 和 DIo/RC 均显著增加。这与夏建荣和邹定辉35对大型海藻以及梁英等36对塔胞藻的研究结果相类似,在较高汞浓度的处理下,雪衣藻 PS有活性反应中心部分失活或者降解,光化学活性受到显著抑制,为了适应不利环境,藻细胞尽可能提升剩余有活性的反应中心活性及其功能;同时,为了在逆境下能够存活,细胞改变了光能分配策略来提高剩余反应中心的效率,这是藻类对抗外界环境胁迫的一种自我保护机制37-38。低浓度 Hg2+(0.5 mgL-1?Hg2+使雪衣藻叶绿素a、叶绿素b的含量显著下降,?光合作用降低;Hg2+胁迫使 PS单位反应中心数量减少,阻碍了 PS受体侧的电子传递,导致 PS反应中心性能下降。另一方面,雪衣藻通过改变光合能量分配,提高剩余活性反应中心的功能以保证能够在逆境中的存活。通信作者简介:毕永红(1974),男,博士,研究员,主要研究方向为水域生态学。参考文献(References):1 董佳,常军军,陈金全.土壤汞污染修复技术研究进展J.环境科学导刊,2019,38(S2):92-96Dong J,Chang J J,Chen J Q.Research progress on reme-diation techniques for mercury-contaminated soils J.En-vironmental Science Survey,2019,38(S2):92-96(in Chi-nese)2 Feng X B,Li P,Fu X W,et al.Mercury pollution in Chi-na:Implications on the implementation of the MinamataConvention J.Environmental Science Processes&Im-pacts,2022,24(5):634-6483 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