DDTs沿扎龙湿地典型食物网的传递与富集规律.pdf

Chinese Journal of Wildlife 2023，44（3）：615-622Chinese Journal of Wildlifehttp：/DDTs沿扎龙湿地典型食物网的传递与富集规律罗金明1，高忠燕2，李洪影1（1.齐齐哈尔大学理学院，齐齐哈尔，161006；2.黑龙江省扎龙国家级自然保护区管理局，齐齐哈尔，161002）摘 要使用逸度模型模拟有机氯农药DDTs沿扎龙湿地典型食物网的传递和富集特征，评估环境中残留的DDTs对丹顶鹤（Grus japonensis）等大型水禽带来的潜在生态风险水平。结果表明：扎龙湿地生物的逸度比值与物种的营养位呈显著正相关（p=0.001），大型水禽与其食物之间的逸度比值较高，绿头鸭（Anas platyrhynchos）的逸度比值达到6.33，丹顶鹤及东方白鹳（Ciconia boyciana）的逸度比值分别高达13.17和14.55。食物摄入是丹顶鹤等大型水禽体内DDTs水平发生显著富集的重要途径，丹顶鹤和东方白鹳的排泄、新陈代谢及生物体的生长稀释是降低体内DDTs水平的主要途径，且排泄通量大于其他2种消减通量。逸度模型揭示了DDTs沿扎龙湿地典型食物网的迁移和归趋特征。随着湿地环境中残留的DDTs水平显著降低，丹顶鹤体内富集的DDTs水平（34.50 ng/g）也显著低于风险阈值（3 100 ng/g），当前残留浓度不足以对丹顶鹤的生态健康带来显著影响。Transfer and Enrichment of Dichloro Diphenyl Trichloroethanes（DDTs）Along the Typical Food Web at Zhalong Wetland in ChinaLUO Jinming1，GAO Zhongyan2，LI Hongying1（1.Department of Science，Qiqihar University，Qiqihar，161006，China；2.Heilongjiang Province Zhalong National Natural Reserve，Qiqihar，161002，China）稿件运行过程收稿日期：2023-01-04修回日期：2023-02-04关键词：捕食-食物关系；有机氯农药；逸度模型；珍稀水禽Key words：Predator-prey；Organochlorine pesticide；Fugacity model；Rare waterfowl中图分类号：Q958文献标识码：A文章编号：2310-1490（2023）-03-0615-08DOI：10.12375/ysdwxb.20230316基金项目：黑龙江省自然科学基金项目（LH2020C109）；黑龙江省省属高等学校基本科研业务费科研项目（145209134）第一作者简介：罗金明，男，46岁，教授；主要从事湿地生态环境保护研究。E-mail：野 生 动 物 学 报第44卷Abstract：The fugacity model was employed to simulate the transfer and fate of the organochlorine pesticide dichloro diphenyl trichloroethanes（DDTs）along the typical food web at Zhalong Wetland in China，and thereby to quantify the potential ecological risk posed by DDTs from environment on the migratory red-crowned crane（Grus japonensis）and other species.Results show that fugacity ratios were significantly correlated with trophic level of each species at Zhalong Wetland（p=0.001），and generally the fugacity ratios of the large waterfowls were relatively high，i.e.，6.33 for the mallard，13.17 and 14.55 for the red-crowned crane and Oriental stork（Ciconia boyciana），respectively.DDTs were enriched in red-crowned crane and other species through food intake.The egestion，metabolism，and growth dilution were main paths to reduce DDTs for red-crowned crane and Oriental stork，and the flux of egestion exceeded than other two paths.The fugacity model achieved satisfying performance in predicting the transfer and fate of DDTs in the inland aquatic system.With the reduced total amount of DDTs residue in the wetland，DDTs residue level（34.50 ng/g）in the red-crowned crane was significant lower than the threshold level（3，100 ng/g）on the large fowls，so that the ecological risk on the red-crowned crane posed by DDTs residue at Zhalong Wetland was relatively low in the present.20世纪，农药滴滴涕（DDT）作为一种杀虫剂被广泛用于农业生产过程中1，在地表土壤和水体环境中大量残留2。DDT及其衍生物（统称 DDTs）能通过捕食-食物的营养关系从食物网底层传递到食物网顶层的生物体内，并表现出显著的生物富集（bio-magnification effect）特性34。生物体内富集较高的DDTs可能影响繁殖成功率，甚至直接致死5。从20世纪60年代开始，欧美国家禁止使用DDTs和相关产品。我国从 1983 年开始禁止使用 DDT 农药2，但含有DDT的化工产品依然允许生产和使用；2009年，我国政府全面禁止使用各种含有DDT的化学产品（环境保护部公告 2009 年第 23 号）。由于DDTs的半衰期长达1215 a，即使完全禁止使用，环境中残留的DDTs还将在今后一段时期内存在，对生物生态健康产生影响6。丹顶鹤（Grus japonensis）是国家一级重点保护的大型珍稀水禽7，被IUCN列为易危（VU）物种，目前丹顶鹤迁徙种群的数量处于减少趋势8。黑龙江省扎龙国家级自然保护区（扎龙湿地）是丹顶鹤重要的繁殖地和越冬地，湿地周围分布有大面积的农田，农业生产排放的有机氯农药 DDT很容易进入丹顶鹤的栖息地，并在生物体内富集9。近年来，环境中残留的DDT水平显著减少，但在丹顶鹤羽毛和卵组织中尚能检测到一定浓度的残留，如2021年在扎龙湿地底泥中检测到DDTs的残留浓度为4.6 ng/g，在丹顶鹤的食物（鱼类）和卵组织中检测到DDTs残留浓度分别为 8.6 ng/g 和低于检测限23.2 ng/g（湿质量）10。环境中残留的DDTs可在丹顶鹤等食物链顶端的生物体内富集，但关于DDTs沿丹顶鹤为代表的典型食物网的传递和富集规律尚不清楚，这不利于治理环境中残留的DDTs和保护丹顶鹤物种。逸度模型是基于物质平衡理论建立的一种模拟有机污染物迁移转化的模型，可以有效描述有机污染物在环境中的迁移过程以及归趋特征1112。本研究基于逸度模型，对DDTs沿丹顶鹤为代表的典型食物网的传递和富集规律进行研究，讨论当前丹顶鹤种群所面临的潜在风险程度，研究结果对丹顶鹤物种的保护具有一定参考价值。1研究区概况扎龙湿地（46524732 N，1234712437 E）位于黑龙江省中西部，是发源于小兴安岭西侧的乌裕尔河流经富裕县后因海拔迅速降低，河道消失后大面积水流散溢，发育而成的典型温带芦苇沼泽湿地。大面积的原生芦苇沼泽为丹顶鹤、东方白鹳（Ciconia boyciana）等多种珍稀水禽提供良好的栖息和繁殖环境。每年3月下旬，数百只野生丹顶鹤自南方越冬地北迁并在此栖息繁殖，直到10月下旬气候变冷才返回南方越冬。扎龙湿地中上游发育大面积的黑土和黑钙土，土壤肥沃，是我国重要产粮区。湿地低洼的地形特征决定了其容易承接来自四周的农田农药、除草剂等污染物，可能影响在此生活的丹顶鹤等水禽的生态健康。616罗金明等：DDTs沿扎龙湿地典型食物网的传递与富集规律第3期2材料与方法2.1食物网构建根据稳定同位素测定方法可以准确得到湿地生态系统典型生物物种的营养位，进而构建丹顶鹤食物网13。依据前期扎龙湿地典型生物的营养位资料14，构建扎龙湿地以丹顶鹤等大型水禽为顶层捕食者的食物网结构，得到营养层位。第1层：浮游生物，以湿地底泥、水和腐碎屑为食物来源，是DDTs进入生物体内的第一步，营养位为1.742.01。第 2 层：以底栖物为食的动物，如黑龙江泥鳅（Misgurnus mohoity）、小型浮游鱼和中国圆田螺（Cipangopaludina chinensis）等，营养位为2.022.96。第3层：大型浮游鱼类，以第2层水生动物为食，营养位为3.003.50。第4层：大型杂食水禽，如丹顶鹤、绿头鸭（Anas platyrhynchos）等，营养位为3.003.60。第5层：大型肉食动物，如东方白鹳，营养位为3.614.10。根据上述营养层位特征，利用逸度模型模拟DDTs沿不同生物物种之间的传递规律。2.2逸度模型原理根据逸度模型，环境中有机污染物主要通过水体饮用和食物摄入的途径进入生物体内；生物体内富集的有机污染物同时处于不断降解的变化中，降解包括呼吸、排泄、代谢和生物体生长稀释 4 个途径6。在稳态条件下，污染物的富集和降解处于平衡，可表示为：fWDW+fADA=fF(DW+DE+DM+DG)（1）fF=(fWDW+fADA)/(DW+DE+DM+DG)（2）式中：f为逸度（Pa），D为污染物迁移参数（mol/（Pad），W为水体摄入，A为食物摄入，F为生物体，E为排泄降解，M为代谢降解，G为生物体生长稀释。令 W=DW/（DW+DE+DM+DG），A=DA/（DW+DE+DM+DG），则简化得到：fF=fWW+fAA（3）式中：W和A分别为目标物种体内通过呼吸和食物摄入而富集的污染物部分。对于第1层生物：W1 fW=fF1（4）对于第2层生物：W2 fW+A2 fF1=fF2（5）对于第3层生物：W3 fW+P3A3 fF2=fF3（6）对于第4层生物：W4 fW+P42A4 fF2+P43A4 fF3=fF4（7）对于最顶层（第5层）生物：W5 fW+P52A5 fF2+P53A5 fF3=fF5（8）根据每一层生物的污染物平衡等式求得f和D（参数D的求解方程见表1，所涉及的不同生物种类之间的觅食比例见表2和表3），可以计算出生物之间的污染物通量Fluxes（mol/d）=f D。不同生物种类之间的DDTs通量结果见图1。以2008年扎龙湿地水体和底泥实测DDTs浓度20 ng/L 和 80 ng/g 作为模型模拟的初始值 9，模拟DDTs沿湿地食物网的迁移规律，并以2021年实测的扎龙湿地水体和底泥浓度（2.1 ng/L和4.6 ng/g）10 作为初始值研究当前扎龙湿地食物网的DDTs残留水平。3结果表4显示，湿地生态系统中不同生物种类的逸度和逸度比值存在明显差异。逸度为 1.7410-746.0010-7 Pa，第1和第2营养层位的物种逸度值低于4.0010-7 Pa，第3层位至最高层位（第5层）的物种逸度高于4.0010-7 Pa。第1和第2层位的物种逸表1模型参数Z和D的定义Tab.1 Variable definition of Z and D values计算等式EquationDW=GWEWZWDA=GDEDZADG=VFZFKGDE=DA/LBDM=VFZFKMZo=KowZwZF=FLZoZA=ZF污染物摄入/排出Contamination uptake/loss通过呼吸进入的污染物通过食物摄入带来的污染物动物生长对污染物浓度的稀释污染物通过排泄途径减少污染物通过代谢途径减少脂肪浓度鱼类或生物有机体参数定义DefinitionGW=腮泵气速率EW=腮的吸收效率Zw=1.0GD=食物摄入速率ED=肠吸收效率VF=生物体的体积KG=生长速度LB=限制生物放大因子KM=代谢速率Kow代表DDTs辛醇-水的分配系数（3106）ZL=脂肪比例ZA与ZF相等617野 生 动 物 学 报第44卷度比值（fP/fW）的变化范围比较小（0.921.40），大型浮游鱼类（第3层）的fP/fW为9.12，第4层丹顶鹤和绿头鸭的fP/fW分别为12.98和14.02，东方白鹳（第 5层）的fP/fW超过20.00。捕食者和食物之间的逸度比值（fP/fF）变化较大，营养层位比较低的生物种类 fP/fF比较小，如第 1 和第 2 层位的物种 fP/fF低于1.25，从第 3 层位的大型浮游鱼类开始，fP/fF迅速 增加，如大型鱼类为 2.05，绿头鸭的逸度比值达 到 6.33，丹顶鹤和东方白鹳逸度比值分别高达13.17和14.55。表2模型模拟参数Tab.2 Variable used for model simulations生物种类Species腐殖碎屑物Debris无脊椎动物Invertebrate软体动物Mollusca浮游动物Zooplankton小型浮游鱼类Small pelagic fish甲壳类底栖动物Crustacean benthos大型浮游鱼类Large pelagic fish绿头鸭Anas platyrhynchos丹顶鹤Grus japonensis东方白鹳Ciconia boyciana质量/gWeight00.1000.4000.0012.7802.700100.000930.0007 400.0002 500.000脂肪比例Lipid fraction0.0150.0050.0100.0140.0200.0200.0500.0200.0200.020体积/cm3Volume00.0010.0200.1300.1800.21014.70051.6005 000.0001 800.000觅食率/（gg-1d-1）Feed rate000.5100.0200.0080.0300.0700.0100.0100.010生长速率/（gg-1d-1）Growth rate00.0530.0080.0190.0990.0220.0060.0010.0020.002腮泵气速率/（m3d-1）GW0.021.0010-41.0010-41.6010-20.105.00表3扎龙湿地中各种生物的觅食比例1415Tab.3 Food component of species in Zhalong Wetland食物Prey12345678910捕食者Predator11.000.401.000.300000.40020.6000.200.2000.200.050300.200.150.100.100.100.1040.300.250.150.300.050.1050.400.600.200.300.5060.150.200.100.107000.208009010总计Total1.001.001.001.001.001.001.001.001.00注：1.腐殖碎屑物；2.无脊椎动物；3.软体动物；4.浮游动物；5.小型浮游鱼类；6.甲壳类底栖动物；7.大型浮游鱼类；8.绿头鸭；9.丹顶鹤；10.东方白鹳。下同Note：1，Debris.2，Invertebrate.3，Mollusca.4，Zooplankton.5，Small pelagic fish.6，Crustacean benthos.7，Large pelagic fish.8，Anas platyrhynchos.9，Grus japonensis.10，Ciconia boyciana.The same as below618罗金明等：DDTs沿扎龙湿地典型食物网的传递与富集规律第3期表4湿地生态系统各种生物的逸度和逸度比值Tab.4 The fugacity and fugacity ratio of each species in wetland ecosystem生物种类Species水体Water1腐殖碎屑物Debris2无脊椎动物Invertebrate3软体动物Mollusca4浮游动物Zooplankton5小型浮游鱼类Small pelagic fish6甲壳类底栖动物Crustacean benthos7大型浮游鱼类Large pelagic fish8绿头鸭Anas platyrhynchos9丹顶鹤Grus japonensis10东方白鹳Ciconia boyciana逸度/10-7 Paf1.891.741.841.771.762.651.954.0111.3026.5046.00逸度比值Fugacity ratiofP/fW0.920.970.940.931.401.039.1212.9814.0224.34fP/fF0.560.690.330.451.242.056.3313.1714.55营养位Trophic level1.740.102.000.102.010.112.940.392.340.153.160.433.280.323.030.263.810.17营养层位Strata of prey第1层第1层第1层第2层第2层第3层第4层第4层第5层注：fP/fW代表捕食者的逸度和水体的逸度比值，fP/fF代表捕食者的逸度和其食物的逸度比值Note：fP/fW represents the ratio of fugacity of predator to water，and fP/fF for the ratio of fugacity of predator to its prey图1DDTs在扎龙湿地食物网中的传递与富集特征Fig.1 Transfer and enrichment of DDTs along the food web at Zhalong Wetland注：C的单位为ng/g，f的单位为Pa，DDTs的通量单位为ng/dNote：The unit of DDTs content C is ng/g，Pa for fugacity f，and ng/d for the fluxes of DDTs619野 生 动 物 学 报第44卷图2显示，湿地生物的营养位数值与逸度比值呈现显著正相关性（p=0.001）。营养位低于2.50生物种类的逸度比值比较小，介于 01.50；营养位为2.503.00生物种类的逸度比值迅速增大，如大型浮游鱼类的fP/fW和fP/fF分别到达9.12和2.05。营养位为 3.25 的生物种类的逸度比值达到 12.98 和6.33，营养位为 3.80 的生物种类的逸度比值高达24.34和14.55。基于逸度模型模拟得到的DDTs浓度与实验室测定的浓度比较，发现二者结果接近（表5），说明此模型能够用于扎龙湿地生态系统 DDTs 的迁移和 富集规律的研究。通过模拟结果揭示了DDTs沿扎龙湿地不同营养位发生明显的生物富集特征。DDTs 富集浓度在无脊椎动物（11.25 ng/g）、小型 浮游鱼类（5.54 ng/g）和软体动物（15.47 ng/g）体内较低，在浮游动物（29.59 ng/g）、甲壳类底栖动 物（66.35 ng/g）和大型浮游鱼类（85.15 ng/g）体内明显增加，水禽体内残留的DDTs最高，绿头鸭、丹顶鹤和东方白鹳体内的模拟浓度分别达到 192.00、226.00、392.00 ng/g。DDTs沿扎龙湿地不同生物种类之间的传递和富集过程见图1，食物营养层位越高，生物种类的逸度和富集的DDTs浓度就越高。对于底层营养层位的水生动物来说，水体和腐殖类食物是体内富集DDTs 的主要途径，因水体和腐殖类食物残留的DDTs水平比较低，故底层生物体内富集的DDTs水平也比较低；营养层位较高的3种水禽通过水体摄入的DDTs比例很小，食物摄入是DDTs进入体内的主要途径，尤其是东方白鹳，通过捕食不同营养层位的生物体过程，导致较高浓度的DDTs沿食物链流动富集在东方白鹳体内。排泄、新陈代谢和生物体生长稀释是丹顶鹤和东方白鹳排出DDTs的主要途径，排泄消减部分大于其他2种途径。丹顶鹤通过排泄输出的 DDTs 通量为 312.00 ng/d，东方白鹳排泄的DDTs通量为310.00 ng/d。水禽类往往成长较快，生长稀释也是降低体内DDTs浓度的重要途径之一，丹顶鹤和东方白鹳依靠生长稀释降低的DDTs通量为226.00 ng/d 和 156.00 ng/d。生物体内通过食物摄入富集的DDTs与各种降解途径排出的DDTs总体上维持平衡。基于逸度模型预测扎龙湿地生态系统当前不同生物种类富集DDTs水平的结果见图3。DDTs表现出沿食物网传递和生物富集的效应，但在食物网顶端的 3 种水禽体内富集的 DDTs 水平比较低，如DDTs 在绿头鸭和丹顶鹤体内富集的浓度分别为28.50、34.50 ng/g。高忠燕等102020和2021年实测得到扎龙湿地丹顶鹤卵组织残留的DDTs质量分数为低于检测限23.2 ng/g（湿质量），也证实了当前扎龙湿地中丹顶鹤等水禽体内还富集一定程度的DDTs。4讨论与结论fP/fW揭示了污染物在不同营养位生物体内产生表5基于逸度模型得到的扎龙湿地中各生物体内富集的DDTs浓度Tab.5 DDTs enriched in each species at Zhalong Wetland based on fugacity model生物种类Species水体Water12345678910模拟浓度/（ngg-1）Calculated20.0080.0011.2515.4729.595.5466.3585.15192.00226.00392.00测定浓度/（ngg-1）Measured20.0080.0010.284.2421.257.3626.1310.616.182.3858.8611.8877.5714.09204.0025.56270.0066.37410.0054.52偏差度（%）Biases-15.65-27.2913.24-10.3612.739.77-5.88-8.13-4.39图2逸度比值与营养位的相关性Fig.2 Correlations between the fugacity ratio and trophic level620罗金明等：DDTs沿扎龙湿地典型食物网的传递与富集规律第3期的生物富集效应，包括水体摄入和食物摄入共同产生的富集结果6，12；fP/fF则体现了整个食物网中捕食者通过食物营养流通通道产生的富集结果16。随着生物体营养位的增高，营养层位比较高的生物往往比位于食物网底层的生物具有更强的肠道消化能力，通过肠道对含有污染物的食物进行消化，提高了污染物在生物体内的逸度，因此本研究中位于营养层位较高的丹顶鹤和东方白鹳等大型水禽的逸度和逸度比值在扎龙湿地生态系统中最高17。fP/fW均 超过 1 表示 DDTs 在该生物体内发生了明显的富集12。本研究发现，大型浮游鱼类和大型水禽（丹顶鹤和东方白鹳）与食物之间的fP/fF和fP/fW都超过1，证实了DDTs在扎龙湿地营养位顶层的物种体内发生了较为明显的生物富集效应。这种生物富集效应导致丹顶鹤等大型水禽体内残留较高水平的 DDTs，2009和2014年丹顶鹤羽毛中DDTs的残留浓度达到1 500 ng/g以上10，这种残留水平高于同期常见的大型猛禽羽毛中的残留浓度（100500 ng/g）18。本研究发现，食物摄入是大型浮游鱼类和丹顶鹤等大型水禽体内富集DDTs的主要方式，而排泄、新陈代谢和生物体生长稀释是排出DDTs的主要途径。在丹顶鹤羽毛中检测到较高的DDTs残留证实了上述结果，说明丹顶鹤能够在羽毛形成时期把体内富集的DDTs排泄到羽毛中，以此降低体内的DDTs残留水平10。因此，通过检测丹顶鹤羽毛中残留的DDTs水平，在一定程度上可以了解其体内组织中的DDTs富集水平10。亲鸟在产卵过程中也可能把体内过多的有毒物质排泄到卵组织中，以降低自身体内有毒物质的残留水平19。2004 和 2009 年，在丹顶鹤卵壳中检测 到一定浓度的 DDTs 残留（2004 年，DDTs 质量分数 最高为 30.5 ng/g；2009 年，DDTs 质量分数最高为35.6 ng/g）10，同期羽毛中也有较高浓度的DDTs残留。鸟类卵组织中若有较高DDTs残留可能导致卵壳偏薄。如果卵壳变薄15%以上，鸟类的繁殖成功率就会降低19。与2020年的卵壳厚度相比，2004和2009年的卵壳厚度变薄 5.2%和 11.6%10。可见，历史上扎龙湿地环境中残留较高的DDTs水平，可能对丹顶鹤等大型水禽的生态健康带来一定影响。本研究发现，扎龙湿地环境中残留的DDTs水平较低时，丹顶鹤和其他物种体内富集的DDTs水平也显著降低，这种结果与实际情况相符合。2009年以来，所有含DDTs成分的有机氯农药和相关工业产品被全面禁止使用，显著降低了扎龙湿地环境中DDTs的残留。当前，丹顶鹤卵组织残留的DDTs质量分数低于检测限23.2 ng/g（湿质量）10，基于逸度模型模拟得到丹顶鹤体内DDTs质量分数为34.50 ng/g，远远低于上述引起鸟类卵壳显著变薄或繁殖失败的临界浓度（3 100 ng/g，湿质量）5。本研究对有机氯农药DDTs沿扎龙湿地典型食物网的传递和富集规律进行了研究，在此基础上探讨了湿地环境残留的DDTs给丹顶鹤带来的潜在风险，以期为丹顶鹤的保护提供参考。参考文献：1 付青，昌盛，樊月婷，等.北江清远段有机氯农药的污染特征与风险评估 J.生态环境学报，2019，28（8）：1656-1663.FU Q，CHANG S，FAN Y T，et al.Pollution characteristics and risk assessment of 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