玉米bZIP基因应答逆境胁迫的表达模式分析_贾利强.pdf

第 41 卷 第 2 期2023 年 4 月四川农业大学学报Journal of Sichuan Agricultural UniversityVol.41 No.2Apr.2023玉米bZIP基因应答逆境胁迫的表达模式分析贾利强1，刘洋2，丁波1，张运林1，赵秋芳3，陈曙3（1.贵州师范学院生物科学学院，贵阳 550018；2.嘉兴职技术学院，浙江 嘉兴 314036；3.中国热带农业科学院，广东 湛江 524091）摘要：【目的】碱性亮氨酸拉链蛋白（bZIP）是植物中普遍存在而又关键的一类转录因子，在植物生长进程中发挥重要的作用。探测玉米核心种质自交系郑58不同组织以及在不同胁迫条件下bZIP基因的表达模式，对解析ZmbZIP基因的功能及抗性育种具有重要意义。【方法】通过设置200 mmol/L的NaCl溶液、20%PEG6000、4 低温和不同形态氮缺乏胁迫试验，试验材料为玉米骨干自交系郑58，采用qRT-PCR技术，共检测了11个ZmbZIP基因的表达模式。【结果】进化树结果表明11个ZmbZIP可以进一步划分3个亚家族，显示这11个基因的进化亲缘关系。qPCR分析数据表明，11个ZmbZIP基因在不同组织器官中表达模式各异，表明其在玉米生长进程中的不同作用。利用200 mmol/L NaCl、20%PEG6000、4 低温和氮缺乏等模拟试验，研究了11个ZmbZIP基因的表达谱，结果表明4种非生物胁迫都显著的影响11个bZIP基因表达，推测这些基因参与维持玉米正常生长发育及逆境胁迫应答信号途径。【结论】在玉米不同组织器官和响应非生物胁迫时，11个ZmbZIP基因表达谱差异比较大，预示着生物学功能的差异化，为将来探究这些基因的生理生化作用提供科学依据。关键词：bZIP基因家族；玉米；逆境胁迫；基因表达中图分类号：S513 文献标志码：A 文章编号：1000-2650（2023）02-0275-07The Expression Profiling of bZIP Genes under Adverse Stress in MaizeJIA Liqiang1，LIU Yang2，DING Bo1，ZHANG Yunlin1，ZHAO Qiufang3，CHEN Shu3（1.Guizhou Education University，School of Biological Sciences，Guizhou Education University，Guiyang 550018，China；2.Jiaxing Vocational and Technical College，Jiaxing 314036，Zhejiang，China；3.Chinese Academy of Tropical Agricultural Sciences，Zhanjiang 524091，Guangdong，China）Abstract:【Objective】Basic leucine zipper（bZIP）proteins constitute a large family of transcription factors among plants，which play vital roles during plant development.the expression of 11 ZmbZIPs in different tissues or under various stresses in elite maize inbred line Zheng58 could provide reference for the functional study of ZmbZIP or for the resistance breeding.【Method】Using qRT-PCR technique，this paper detected the expression profiling of 11 ZmbZIPs of maize inbred line Zheng58 was detected under 200 mmol/L NaCl，20%PEG6000，4 low temperature and nitrogen dificiency stresses.【Result】Plylogenetic tree revealed that 11 ZmbZIPs can be subdivided into 3 subgroups，indicating their genetic relationships.RT-qPCR analysis showed that 11 ZmbZIPs exhibited different expression patterns in different tissues，indicating diverse roles during maize growth and development.Under simulated stress treatment，200 mmol/L NaCl，20%PEG6000，4 and nitrogen deficiency，the expression patterns of 11 ZmbZIPs were detected，and the results showed that 11 ZmbZIPs were regulated by 4 stress treatments，indicating its widely involved in stress signaling pathways.【Conclusion】The expression patterns of 11 ZmbZIPs differed in different tissues or in responsive to various stresses.The study can offer valuable information for further revealing its biological functions.Keywords:bZIP gene family；maize；adverse stress；gene expressiondoi：10.16036/j.issn.1000-2650.202105018收稿日期：2021-12-31基金项目：贵州师范学院博士项目（2021BS016）。作者简介：*责任作者：贾利强，博士，副教授，主要从事植物分子生物学研究，E-mail：。四川农业大学学报第 41 卷 玉米生长进程中经常遭受各种逆境胁迫，包括高盐胁迫、水分缺乏或极端温度胁迫等，影响作物正常生长，导致减产或绝产，国家粮食安全受到影响。植物应答逆境胁迫的信号途径是复杂的，涉及到多层次生理生化响应途径和相应调控基因的参与1。转录因子（TFs）就是植物适应抵御逆境胁迫的关键调控因子，影响作物的生长发育及产量2。作为数目最多，普遍分布的转录因子家族，bZIP基因在维持植物正常的生长发育或抗逆性等方面具有关键作用。许多研究结果表明bZIP基因参与调控植物众多生理生化进程，诸如种子萌发生长、花发育和结实、植物衰老、逆境胁迫以及激素和光信号转导途径等3-8。在作物中超表达bZIP基因会提高其抗逆性，诸如提高作物抗盐、干旱或者极端温度胁迫等逆境环境的能力3,7-13。bZIP转录因子家族都存在一个保守的bZIP结构域，该结构域的N端都含有N-x7-R/K-x9保守基序，作为入核信号和结合下游核酸特定序列，C端由保守的重复亮氨酸拉链蛋白基序组成的a-螺旋结构，二聚体化构成超螺旋结构，控制目标基因的表达14。近些年来，bZIP基因家族在众多植物中得到报道，包括拟南芥（78个）15、葡萄（55个）16、水稻（89个）17、玉米（125个）18、高粱（92个）19、荞麦（96个）20、油菜（247个）21、大豆（131个）22、芝麻（63个）13和番茄（69个）23。马铃薯（80个）24和辣椒（60个）7。玉米是我国主要的粮、经、饲兼用大田作物，为确保我国粮食安全起到基石作用。在玉米收获前，往往遭遇各种逆境胁迫威胁，致使生产者遭受严重经济损失，粮食安全面临考验，高产稳产、抗逆氮高效利用的玉米新品种选育迫在眉睫。植物应答不同逆境胁迫时，bZIP转录因子发挥着普遍而又关键作用。本文以郑58自交系为试验材料，选择bZIP基因家族中的亚家族 A 和部分 B 亚家族成员，共计 11 个 ZmbZIP 作为研究对象，系统研究其应答200 mmol/L NaCl溶液，20%PEG6000，4 低温条件和氮缺乏胁迫条件时的表达，为将来深入剖析这些基因功能提供信息。1材料和方法1.1试验材料本文中以郑58玉米自交系为试验材料，在开花期，取根、茎、叶、雄花和授粉 15 d 的幼穗等不同器官，液氮冷冻处理，-80 超低温冰箱保存。，每份组织样品为 3 个独立生物学重复的组织混合样品。1.2试验方法1.2.1非生物胁迫试验及定量PCR分析三叶期苗龄的幼苗进行各种逆境胁迫试验，分别在逆境胁迫处理的0、1、6和24 h，采样进行液氮速冻，超低温冰箱保存，RNA提取及进行定量PCR分析（引物见表1），非生物胁迫试验及定量PCR等详细试验内容参考前人研究25。1.2.2bZIP转录因子家族的生物信息学分析11个玉米bZIP和78个拟南芥AtbZIP的蛋白序列、基因序列和编码序列来源于 MaizeGDB（maize genetics and henomics database）和 Phytozome v.9.1（http：/ 个 ZmbZIP蛋白基本信息利用各种在线常用分析软件，包括在线工具ExPASy（https：/web.expasy.org/protparam）进行蛋白质基本理化性质预测，Mapinspect软件绘制其 遗 传 图 谱(http：/www.plantbreeding.wur.nl/uk/software-mapinspect.html)。GSDS（http：/ ZmbZIP 基因结表111个ZmbZIP基因的实时定量PCR检测引物Table 1qRT-PCR primers for expression on analysis of ZmbZIP基因名称 Gene nameZmbZIP14ZmbZIP34ZmbZIP36ZmbZIP84ZmbZIP86ZmbZIP92ZmbZIP110ZmbZIP119ZmbZIP127基因号 Gene locusGRMZM2G478417GRMZM2G060109GRMZM2G166566GRMZM2G073892GRMZM2G402862GRMZM2G045236GRMZM2G067921GRMZM2G168079GRMZM2G025812上游引物 Forwar(53)GCTCCAGTGCCCTACCCCTTTGAGGCACCCATCGTATCCCATGCGTGCCGTTCTCGTCTTCTAGGGCCAGGAACCTCAAGCTCAAGAGGCAGTGGCTCACTTCGGAGAACCTCATCCACGACCAAGACCAAGAAGGTGGCAAGGAACGAGAGCCTCCGCGTCAAGTACCTCGCGTTGTGCAGTTCCAGTTCCAGCGTGGACCAGTTCTTCGAC下游引物 Reverse(53)CTGAACTTCGGCTTCCAACTCCAATCAACCCCAGGAGACTAACACTTGCGTTGATGTGCCTACTCTCTGCTTCGAGCTGAGTGGATGAGGAGGTTCTTCTGCTTCACACACCGACACACACTGGCTCCTTCCTCTCAGTCCGAGACGCAACCACCTGCTTCGACTCATCTCCGCGGAAGCTCTTGCCCATATATCCATCGCCATCCACCTCCACCG276第 2 期贾利强，等：玉米bZIP基因应答逆境胁迫的表达模式分析构。MAFFT 软件进行多重蛋白序列比对，利用MEGA 10软件构建进化树。2结果与分析2.111个ZmbZIP的生物信息学分析11 个 ZmbZIP 基因的各种数据见表 2。11 个ZmbZIP蛋白的大小从161 aa（ZmbZIP86）到637 aa（ZmbZIP36），对应分子量从17.87 kDa到67.53 kDa。11个ZmbZIP基因分布在8个不同染色体，各有2个基因分布的染色体为Chr2、Chr5和Chr6，含有1个基因的染色体为Chr1、Chr3、Chr7、Chr8和Chr9（图1A）。11个ZmbZIP基因含有内含子数目各异，预示着这些基因进化历程不同（图1B）。典型的bZIP结构域都存在于ZmbZIP蛋白N末端，包括完整的碱式蛋白基序和亮氨酸锌指基序（图1C）。进化树数据显示，11个ZmbZIPs可以划分为3个亚家族，其中亚家族I含有ZmbZIP36，含有3个基因，包括ZmbZIP34、ZmbZIP92和ZmbZIP127，属于AREB亚家族，包含有AtABF2基因，共包含有5个ZmbZIP基因，表明11个ZmbZIP基因进化历程不同。A：玉米ZmbZIP基因染色体分布；B：ZmbZIP的基因结构分析；C：ZmbZIP蛋白多序列比对；D：ZmbZIP蛋白系统进化树。A：chromosomal distribution map of ZmbZIPs in maize；B：gene structure analysis of ZmbZIPs；C：multiple sequence alignment of conserved bZIP domain；D：the phylogenetic tree of ZmbZIPs.图 1ZmbZIPs的生物信息学分析Figure 1The bioinformatic analysis of ZmbZIPs表211个玉米bZIP基因基本信息Table 2The basic information of bZIP gene family members in Zea mays基因号Gene IDGRMZM2G478417GRMZM2G060109GRMZM2G166566Zm00001d042779GRMZM2G479760GRMZM2G073892GRMZM2G402862GRMZM2G045236GRMZM2G067921GRMZM2G168079GRMZM2G025812基因名称Gene nameZmbZIP14ZmbZIP34ZmbZIP36ZmbZIP46ZmbZIP83ZmbZIP84ZmbZIP86ZmbZIP92ZmbZIP110ZmbZIP119ZmbZIP127蛋白大小Size/aa357563637383351171161274204412300分子量MW/kDa37.0059.8267.5340.4637.8518.6217.8730.0721.5143.4532.18等电点PI5.515.406.327.7110.129.569.588.999.786.264.54染色体ChromosomeChr1：201947175-201952222Chr2：220735632-220738913Chr2：229738496-229742311Chr3：179446822-179448624Chr5：215861734-215871643Chr5：223499069-223500207Chr6：86656485-86658128Chr6：150913450-150943935Chr7：181089568-181090715Chr8：172051538-172056127Chr9：103268035-103270103可变剪切Splice variant221113114111277四川农业大学学报第 41 卷 2.2ZmbZIP基因在玉米不同组织中的表达谱分析为了明确ZmbZIP在玉米中的不同组织中的表达水平，对5种不同组织进行了定量分析。结果如图2所示，所探测的9个ZmbZIP 基因的表达模式不同。5 个基因（ZmbZIP14、ZmbZIP34、ZmbZIP84、ZmbZIP92、ZmbZIP119 和ZmbZIP127）主要在玉米的幼穗中高表达，其表达量超过其他组织2倍以上，显示这些基因在玉米幼穗形成进程中可能的关键作用。ZmbZIP36和ZmbZIP110在根系器官中表达量最高，而ZmbZIP86同时在玉米根系和雄花器官中表达量最高，分别超过其他组织器官2倍以上，表明这些基因在这些玉米组织发育进程中所发挥的关键作用。ZmbZIP 基因不同的表达模式预示着ZmbZIP基因进化和生物学功能的保守性和多样性。2.3各类逆境胁迫调控ZmbZIP基因表达分析同属这一亚家族的大豆的GmbbZIP1的表达强烈受到ABA、干旱、盐和低温胁迫的诱导26。超表达GmbZIP1会改变ABA或逆境胁迫相关途径基因的表达，提高大豆耐受盐、干旱和低温等胁迫的抗逆水平26。由图3显示，在3种不同逆境胁迫处理下，8个ZmbZIP基因表达差异明显。3种不同逆境胁迫都同时明显诱导ZmbZIP36基因表达，NaCl溶液胁迫和4 胁迫24 h时，其表达水平比处理前分别上调9倍和6倍以上，PEG6000胁迫处理1 h时，其表达水平诱导2倍以上，这些数据暗示ZmbZIP36可能都参与玉米应答这3种逆境胁迫响应信号途径。NaCl 溶液和低温胁迫明显诱导 ZmbZIP86 表达，胁迫处理结束时，表达水平比处理前分别上调3倍和11倍，而PEG6000明显抑制该基因表达，在胁迫处理结束，其表达量下降了87%左右，表明ZmbZIP86 参与 3 种逆境胁迫的分子机制可能不同。NaCl溶液胁迫能明显诱导ZmbZIP34和ZmbZIP110的表达，在胁迫处理24 h时，相比处理前，其表达水平分别上升了至少2倍和5倍以上，同时，高渗和4 低温胁迫显著抑制该基因表达，说明在玉米应答不同逆境胁迫时，这2个基因的分子调控机理各异。3种不同逆境胁迫同时抑制ZmbZIP127表达，在胁迫处理6 h时，其表达水平比处理前下降了80%左右，显示ZmbZIP127参与逆境胁迫响应信号途径时的分子机制与其他的ZmbZIP基因的不同。2.4氮缺乏胁迫调控ZmbZIP基因表达分析由图4可知，不同氮形态缺乏胁迫能明显影响叶片中ZmbZIP基因的表达水平。ZmbZIP14、ZmbZIP34、ZmbZIP84、ZmbZIP92、ZmbZIP110 和 ZmbZIP127显著的受铵态氮缺乏胁迫诱导，其中ZmbZIP34、ZmbZIP84、ZmbZIP92和ZmbZIP127受到胁01234根相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗ZmbZIP140123ZmbZIP3400.51.01.5相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression根茎叶花穗00.51.01.5相对表达量Relative gene expression材料名称Material name相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression根茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗0.501.01.5ZmbZIP3601234ZmbZIP84ZmbZIP860123ZmbZIP92ZmbZIP1100369ZmbZIP1190123ZmbZIP127图2ZmbZIP基因在玉米不同器官（根、茎、叶、雄花和穗）中的表达Figure 2Expression of ZmbZIP gene in different tissues including root，stem，leaf，tassel，ear and tissue in maize278第 2 期贾利强，等：玉米bZIP基因应答逆境胁迫的表达模式分析迫处理强烈诱导（10 倍），分别比处理前上升了256、27、197和96倍，而在硝态氮缺乏胁迫下，ZmbZIP34和ZmbZIP92的表达先升后降，在胁迫处理24 h 时，分别比处理前下降了 99%和 88%，ZmbZIP84的表达一直下降，表明这4个基因在玉米抵御硝态氮或铵态氮缺乏胁迫分子生理机制差异。这2种胁迫处理能明显抑制ZmbZIP36、ZmbZIP86和ZmbZIP119的表达，尤其ZmbZIP86在胁迫处理01234根相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗ZmbZIP140123ZmbZIP3400.51.01.5相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression根茎叶花穗00.51.01.5相对表达量Relative gene expression材料名称Material name相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression根茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗0.501.01.5ZmbZIP3601234ZmbZIP84ZmbZIP860123ZmbZIP92ZmbZIP1100369ZmbZIP1190123ZmbZIP127图3高盐、干旱和低温胁迫时ZmbZIP的相对表达量Figure 3Relative expression levels of ZmbZIPs under 200 mM NaCl，20%PEG6000 and 4 stress01234根相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗ZmbZIP140123ZmbZIP3400.51.01.5相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression根茎叶花穗00.51.01.5相对表达量Relative gene expression材料名称Material name相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression根茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗0.501.01.5ZmbZIP3601234ZmbZIP84ZmbZIP860123ZmbZIP92ZmbZIP1100369ZmbZIP1190123ZmbZIP127图4叶片中的ZmbZIPs在氮缺乏胁迫时的表达水平Figure 4Expression levels of ZmbZIPs of leaves under nitrogen stress279四川农业大学学报第 41 卷 24 h时，其表达水平比处理前下降了超过90%。这些数据显示硝态氮或铵态氮缺乏胁迫调控ZmbZIP基因的表达水平，可能在玉米面临氮缺乏胁迫时发挥着不同重要生理生化作用。由图5可知，氮缺乏胁迫能显著调控根系ZmbZIP表达水平。ZmbZIP14、ZmbZIP36、ZmbZIP86、ZmbZIP110和ZmbZIP119等5个基因受硝态氮缺乏胁迫明显诱导，其中ZmbZIP14和ZmbZIP36的表达量最高上升了5倍以上，而铵态氮缺乏胁迫显著地抑制ZmbZIP基因，其中ZmbZIP86和ZmbZIP110的表达下降了90%以上，显示这5个基因在不同氮形态缺乏响应途径中分子生理机制有差异。这2种氮胁迫同时显著抑制ZmbZIP84表达，在胁迫处理24 h时，分别比处理前下降了63%和82%。ZmbZIP127则应答不同形态氮缺乏相反，受铵态氮缺乏胁迫诱导，而硝态氮缺乏胁迫抑制其表达。这些数据显示ZmbZIP基因在玉米根系发育进程中存在不同的分子调控机制。3讨论与结论植物bZIP蛋白家族在植物的生长，以及在抵御各类逆境胁迫途径中发挥着关键的作用。本研究中，通过人为模拟高盐、干旱、低温和缺氮胁迫，以我国玉米骨干自交系郑58为试验材料，系统地分析了11个ZmbZIP基因的响应表达模式。已有大量研究表明bZIP基因广泛受逆境胁迫调控26。据报道，在PEG6000胁迫处理60 h和96 h时，ZmbZIP84的表达受到明显抑制，恢复浇水时，该基因表达受诱导而上调，而 ZmbZIP34 和 ZmbZIP92 则相反，受PEG6000胁迫诱导而上调，恢复浇水，则表达下调，ZmbZIP119 受盐、PEG 和温度等胁迫的诱导27。ZmbZIP127在胚的发育进程中受到抑制，而其不同剪切体的表达受内质网胁迫诱导12，拟南芥和大豆中的同源基因，AtbZIP60和GmbZIP15也受到干旱和盐胁迫的抑制28。利用不同的实验材料，我们的研究结果部分与前人各有异同，比如ZmbZIP92受PEG6000胁迫的抑制，而受NaCl胁迫的诱导，ZmbZIP127 也受到盐、干旱等胁迫的抑制，而 ZmbZIP84并没有受到PEG6000的明显抑制，同时ZmbZIP127在玉米穗的发育进程中受到明显的诱导，这些表达模式的不同可能来自于试验材料的不同，这在其他研究中也有报道18。在氮缺乏胁迫时，大多数ZmbZIP基因表达水平各异。比如，硝态氮胁迫显著抑制叶片 ZmbZIP14的表达，而根系则相反，受到诱导而上调接01234根相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗ZmbZIP140123ZmbZIP3400.51.01.5相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression根茎叶花穗00.51.01.5相对表达量Relative gene expression材料名称Material name相对表达量Relative gene expression相对表达量Relative gene expression根茎叶花穗根茎叶花穗根茎叶花穗0.501.01.5ZmbZIP3601234ZmbZIP84ZmbZIP860123ZmbZIP92ZmbZIP1100369ZmbZIP1190123ZmbZIP127图5根中的ZmbZIPs在氮缺乏胁迫时的表达水平Figure 5Expression levels of ZmbZIPs of roots under nitrogen stress280第 2 期贾利强，等：玉米bZIP基因应答逆境胁迫的表达模式分析近10倍，铵态氮缺乏胁迫下，叶片中的ZmbZIP34、ZmbZIP84和ZmbZIP92受到显著的诱导上调，而在根系这些基因的表达变化不明显，甚至出现显著的下调。根系中ZmbZIP36、ZmbZIP86和ZmbZIP119在硝态氮胁迫1 h时，表现为明显的上调，而叶片中这些基因整个试验过程中都没有表现明显的上调，这些数据表明这些基因在调控玉米根系或叶片中的氮代谢平衡分子机制中发挥着不同的作用。类似的研究在许多植物中也有过报道29。玉米种质资源具有丰富的遗传变异，不同基因型的种质在抗逆方面，包括抗盐、干旱、低温以及氮缺乏胁迫等方面差异显著，充分利用高抗优质玉米种质资源，选育多抗营养高效吸收利用玉米新品种，提高玉米新品种的综合抗性及氮素利用效率，有利于玉米的高产稳产，减少环境污染。传统的常规育种技术周期长，效率低，随着基因工程的成熟，挖掘控制玉米抗逆性的基因资源，解析其分子生理调控机制，利用基因工程等现代生物育种技术来培育高产稳产氮高效吸收利用的玉米新品种成为可能。已知植物bZIP基因家族成员在维持植物的正常生长发育及抗逆等生理活动具有重要的调控作用，本研究利用qRT-PCR技术检测11个玉米bZIP基因应答各类逆境胁迫时表达谱，为深入剖析这些基因的功能提供有用信息。参考文献：1 PAREEK A，SOPORY S K，BOHNERT H J，et al.Abiotic stress adaptation in plants：physiologicalD.New York：Molecular and Genomic Foundation：Springer，Berlin，2010.2 NUTAN K K，KUSHWAHA H R，SINGLA-PAREEK S L，et al.Transcription dynamics of Saltol QTL localized genes encoding transcription factors reveals their differential regulation in contrasting genotypes of riceJ.Functional&Integrative Genomics，2017，17（1）：69-83.3 LEE J，HE K，STOLC V，et al.Analysis of transcription factor HY5 genomic binding sites revealed its hierarchical role in light regulation of developmentJ.The Plant 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