小贯小绿叶蝉（Empoas...长发育对自身视觉能力的影响_谭畅.pdf

茶叶科学 2023，43（3）：367376 Journal of Tea Science www.tea- 收稿日期：2023-02-27 修订日期：2023-03-26 基金项目：中国农业科学院青年创新专项（Y2022QC25）、中国科协青年人才托举工程（2018QNRC001）作者简介：谭畅，女，硕士研究生，研究方向为茶树害虫绿色防控。*通信作者： 小贯小绿叶蝉（Empoasca onukii）的生长发育 对自身视觉能力的影响 谭畅1，单瑶1,2，周孝森1，姚秋怡1，蔡晓明1，边磊1*1.中国农业科学院茶叶研究所，浙江 杭州 310008；2.河南科技学院资源与环境学院，河南 新乡 453003 摘要：异速生长普遍存在于昆虫的生长发育过程中，是昆虫适应外界环境的重要策略。视觉线索是小贯小绿叶蝉（Empoasca onukii）寄主选择和飞行运动的关键信息，随着叶蝉龄期的增长，叶蝉的体型和活动能力逐渐增强，同时复眼的形态也发生显著变化。通过组织学和行为学技术，测定叶蝉不同龄期复眼形态结构和视觉能力的变化特征，明确了叶蝉的视觉能力在生长发育过程中逐渐增强，从 1 龄至 5 龄，若虫的光学灵敏度从0.04 m2sr 提升至 0.11 m2sr，视觉敏锐度从 0.086 cpd（Cycles per degree，周/度）提升至 0.112 cpd，均符合异速生长规律，但增速慢于若虫体型的增长速度。若虫羽化后复眼中部区域的光学灵敏度下降且雌雄虫存在显著差异，虽然成虫的视觉敏锐度有所提升，但依旧属于低分辨率视觉，有效视距非常有限。本研究证实了叶蝉为了优先体型及其运动相关器官的发育，视觉能力增长速度选择放缓且主要注重复眼视野的增加，以便于叶蝉感知大范围的视觉线索。关键词：小贯小绿叶蝉；异速生长；生长发育；复眼；光学灵敏度；视敏度 中图分类号：S571.1，S435.711 文献标识码：A 文章编号：1000-369X(2023)03-367-10 Effects of Growth and Development on the Visual Ability of Empoasca onukii TAN Chang1,SHAN Yao1,2,ZHOU Xiaosen1,YAO Qiuyi1,CAI Xiaoming1,BIAN Lei1*1.Tea Research Institute,Chinese Academy of Agricultural Sciences,Hangzhou 310008,China;2.School of Resources and Environment,Henan Institute of Science and Technology,Xinxiang 453003,China Abstract:Allometry is an important strategy for insects to adapt to the surrounding environment.Visual cues are the key information for host selection and flight movement of Empoasca onukii.With the growth and development of E.onukii,the size and mobility of the leafhopper gradually increase,and the morphology of the compound eye also changes significantly.In this study,histological and behavioral methods were used to determine the morphological structure and visual ability of the compound eye of E.onukii at different ages.The results show that the visual ability gradually increased during the growth and development process of E.onukii.From 1st instar to 5th instar,the optical sensitivity of the nymph increased from 0.04 m2sr to 0.11 m2sr,and the visual acuity increased from 0.086 cycles per degree(cpd)to 0.112 cpd.Both of optical sensitivity and visual acuity were consistent with the allometric growth,but their growth rates were slower than that of the size of nymphs.After the emergence of nymphs,the optical sensitivity of the center region of the compound eye decreased and there was a significant difference between the male and the female.Although the visual acuity kept increasing,the compound eye of E.onukii was still a DOI:10.13305/ki.jts.2023.03.004368 茶 叶 科 学 43 卷 low-resolution organ with limited effective visual distance.This study confirms that E.onukii slows down the growth rate of visual ability to prioritize the development of body size and motion-related organs,and focuses on the increase of visual field to facilitate to perceive visual cues in a wide range.Keywords:Empoasca onukii,allometry,growth and development,compound eye,optical sensitivity,visual acuity 视觉信息是昆虫搜索食物、定位寄主和飞行导航等行为的重要线索，昆虫获取的视觉信息质量会受到自身复眼视觉能力的限制1。随着昆虫的生长发育，其复眼的尺寸和结构会发生显著变化，如一些蚁类和黄蜂复眼上小眼的数目会逐渐增加2-4，小眼直径增大5-7。复眼尺寸增加可以提高昆虫识别视觉图像的质量，小眼数目的增加能提高视觉分辨率8，小眼内光受体的生长可以提高其光灵敏度9。昆虫复眼的生长与体型的生长存在异速差异，复眼和体型的比例会随着个体的生长发育逐渐缩小6。生物体的异速生长规律符合幂函数10，部分器官与主体特征之间异速生长的关系可以用来预测器官在未来的变化和分析昆虫对环境的适应策略11。异速生长指数和初始生长指数是衡量生物体器官异速生长的重要参数，通过参数之间的对比可以分析器官 在 功 能 上 的 变 化 特 征，如 沙 漠 蚂 蚁（Cataglyphis albicans、Cataglyphis bicolor 和Cataglyphis fortis）和黑腹果蝇（Drosophila melanogaster）复眼上小眼间角的异速生长指数（0.40 和0.21）均低于小眼数目的异速生长指数（0.75 和 0.58）3,12，说明这些昆虫复眼的视敏度会随着体型的增大而提高。异速生长还可以表现在复眼的不同区域上，使这些区域分化为不同的特异性功能区13，如苜蓿黄蝶（Colias eurytheme）羽化后个体之间在体型上存在差异，个体间复眼小眼间角的异速生长指数在不同区域也存在差异14，说明个体体型会影响苜蓿黄蝶复眼上特异性功能区的视觉能力。因此，联系昆虫复眼参数的异速生长和视觉能力的变化特征，对衡量昆虫的生长发育是否伴随着视觉能力的提升是必要的。小眼间角是衡量并置复眼视觉分辨率的重要参数，可通过组织学方法直接测定区域小眼的理论视敏度15-16。除此之外，通过观测昆虫区分垂直光栅或水平光栅所做出的行为反应17-19，明确昆虫能区分的最细光栅条纹，同样可以从行为上评估目标昆虫复眼的分辨率20-21。组织学方法得到的理论值可以提供复眼视敏度的具体范围，由于昆虫习性、光学像差和空间因素的影响，行为学测试得到的复眼分辨率通常低于组织学方法测定的理论上限22-23，但却能更好地代表昆虫整体的视觉分辨率24-25。复眼的灵敏度是指光感受器捕获光子的能力，与区域内的小眼直径、小眼接受角和视杆长度相关26，由于这些因素都受复眼体积的制约，所以复眼的光学灵敏度与复眼的大小密切相关。小贯小绿叶蝉（Empoasca onukii）是茶树上的重要害虫，属于不完全变态昆虫，若虫有5 个龄期27，每次蜕皮后体型增大，复眼尺寸和小眼数量明显增加。为了探明叶蝉的生长发育对其视觉能力的影响，本研究采用组织学和行为学方法，测定不同龄期叶蝉的体型大小、复眼的光学灵敏度和视觉敏锐度，并采用异速生长函数分析复眼视觉能力的异速生长特征，最后通过模拟叶蝉的视觉能力评估其生长发育过程中有效视距的变化，以期为深入研究叶蝉的行为生态学和研发无公害防治的技术提供理论基础。1 材料与方法材料与方法 1.1 试验昆虫 小贯小绿叶蝉采自中国农业科学院茶叶研究所周边茶园，采用龙井 43 水培茶枝饲养。养 虫 室 温 度 为2427 ，相 对 湿 度 为3 期 谭畅，等：小贯小绿叶蝉（Empoasca onukii）的生长发育对自身视觉能力的影响 369 65%75%，光周期为 14L10D。茶枝上叶蝉的卵孵化后，采集 5 个龄期的若虫和羽化 1 d后的雌雄成虫作为组织学和行为学试验样本。1.2 叶蝉复眼的外部结构分析 采集试虫低温麻醉后，用橡皮泥固定在观测平台上，采用超景深 3D 显微镜（基恩士，VHX-6000，日本）搭载镜头 VH-Z100 UR 在(500700)放大倍数下，扫描样本的背侧整体 形态和单个复眼的 3D 表面结构。各龄期若虫与雌雄成虫的生物学重复为 7 次。通过超景深 3D 显微镜的分析软件测量试虫前胸背板宽度（Inter tegular width，ITW，图 1A），复眼上小眼的数量（N），中部区域的小眼间角（）、小眼直径（D）和视杆长度（L，图 2A 和图 2B），其中 为所测小眼 3 个方向上小眼间角的平均值，D 为所测小眼垂直与水平两个方向角膜直径的平均值。注：A 为 1 龄若虫；B 为 2 龄若虫；C 为 3 龄若虫；D 为 4 龄若虫；E 为 5 龄若虫；F为成虫。ITW 为叶蝉前胸背板的宽度，标尺为 0.5 mm Note:A,1st instar nymph.B,2nd instar nymph.C,3rd instar nymph.D,4th instar nymph.E,5th instar nymph.F.adult E.onukii.ITW(inter tegular width)indicates the width of thepronotum of E.onukii.Scale bar=0.5 mm 图 1 叶蝉若虫和雌雄成虫背侧图 Fig.1 Dorsal view of nymph and adult of E.onukii 注：A，复眼局部的小眼间角和直径测量，小眼间角取 3 个不同方向测量的均值，直径取水平和垂直方向测量的均值；B，复眼表面可测定 3 个相邻小眼中心点之间的角度，小眼间角等于角度除以 2；C，复眼内小眼视杆长度的测量，石蜡切片上深色区域为复眼的感光层，视杆长度为晶锥近端至基膜之间的距离，在图中由黄色线段表示 Note:A,the interommatidial angle()and the ommatidia diameter(D)measurements of the partial compound eye.is the mean ofvalues measured in three different directions.D is the mean of values measured in horizontal and vertical direction.B,iscalculated by angle of three adjacent ommatidium divided by 2.C,measurement of the rhabdom lengths(L)in compound eyes.The dark area on the paraffin section is the photosensitive layer of the compound eye,and the rhabdom length is the distancebetween the proximal end of the crystal cone and the basement membrane and represented by the yellow line 图 2 叶蝉复眼内结构参数的测量 Fig.2 Measurement of structural parameters in compound eye of E.onukii 370 茶 叶 科 学 43 卷 1.3 叶蝉复眼的内部结构分析 将采集试虫低温麻醉后取下头部，放入4%多聚甲醛中固定0.5 h，用0.1 molL-1 pH 7.4的 PBS 缓冲液冲洗 35 次，每次冲洗 10 min，70%、85%、95%梯度酒精分别脱水 15 min 后，100%酒精脱水 2 次，每次 5 min，接着过渡至21 和 11 的二甲苯酒精稀释溶液，分别处理 20 min，然后采用梯度正丁醇溶液进行处理。最后用二甲苯处理 1020 min。二甲苯与液态石蜡分别以 21和 11混合均匀加入待浸蜡组织，真空负压条件下浸蜡 30 min 后，转入纯石蜡溶液中浸蜡 11.5 h。浸蜡组织包埋后进行修块，通过超薄切片机（Leica EM UC7）获得厚 3 m 的复眼半薄切片，苏木精-伊红染色后，中性树脂胶封片。采用超景深 3D 显微镜对制作好的复眼切片进行观测和拍摄，放大倍数为(8001 000)。通过 ImageJ（V1.8.0，美国）测量复眼中部区域内视杆的长度 L（图 2C），L 为区域内 5个视杆长度的平均值。各龄期若虫与雌雄成虫的生物学重复为 3 次。1.4 行为试验 小贯小绿叶蝉的复眼属于并置复眼28，其分辨率的高低在行为上表现为可以远距离识别明暗光栅的能力21。叶蝉若虫对环境的光强度极为敏感，并对黑色表现出明显的偏好性及趋性运动。若虫的行为试验设计参考Kirwan 等21的方法，设计明暗相间的黑白光栅作为叶蝉若虫的刺激（吸引）目标，通过行为反应测定不同龄期叶蝉若虫的视敏度。行为测定装置如图 3A 所示，圆形反应室直径 15 cm、高度 2 cm，反应室下方放置辐射度为 425 wcm-2的发光板，该亮度为晴朗天气时下午 16:0017:00 叶蝉活跃时间段29，芽下第二叶处的光照强度。反应室侧面背景为灰色，刺激目标为明暗相间的黑白光栅（图 3B），暗区呈黑色（反射光强度最低），两侧逐渐过渡至白色（反射光强度最高）后再过渡至灰色，反射光强度的变化符合正弦函数21，黑白光栅的平均反射光强度等于灰色背景的反射光强度（图 3C）。每次行为测试之前，反应室使用无水乙醇擦洗并晾干。试虫暗适应 10 min 后，在反应室距离光栅的最远端释放（图 3D），观测若虫的运动轨 迹 并 通 过 反 应 室 上 方 的 高 速 摄 像 机（Reverler，中国）记录。行为测试的时间上限为 10 min，超过 10 min 则认定为若虫对光栅无反应。每次试验重复时将反应室随机旋转90，避免光栅方向产生的影响。每个龄期的若虫各重复 15 只。行 为 轨 迹 采 用 视 频 分 析 软 件 Tracker（V6.0.8，美国）进行分析，将叶蝉若虫产生趋性反应的起始位置标记为识别点 R，点 R与黑色刺激区域之间的夹角即为若虫的小眼间角（图 3D）。不同龄期若虫的行为学小眼间角 取各重复试验的平均值。1.5 数据分析 1.5.1 视觉敏锐度和光学灵敏度 复眼的视觉敏锐度（A）为小眼间角（）的倒数，单位为 cpd（Cycles per degree，周/度）；视距评估中采用行为试验得到的小眼间角（）进行计算。A=1/（1）复眼的光学灵敏度（S）采用公式（2）计算，单位为 m 2sr。S=(/4)2D22kL/(2.3+kL)（2）式中，D 为小眼直径，为组织学试验得到的小眼间角，L 为视杆长度，k 值（0.006 7 m-1）为节肢动物光受体的光吸收系数26。1.5.2 复眼的异速生长规律 复眼的异速生长符合幂函数方程，Y=bxa（3）式中，Y 为表征复眼不同特征的变量，包括 N、D、L，x 为表征叶蝉生长指标的变量 ITW，a 为复眼不同特征变量的异速生长指数，b 为该变量的初始生长指数10。1.5.3 有效视距评估 AcuityView 是 R 语言中评估生物体有效3 期 谭畅，等：小贯小绿叶蝉（Empoasca onukii）的生长发育对自身视觉能力的影响 371 视距的常用模型30。可通过生物体的视觉敏锐度、目标图像和不同观测距离，生成以生物体视觉敏锐度为标准的不同距离下观察到的目标图像。以叶蝉视觉敏锐度为标准，以与实物大小一致的茶梢图像（10 cm10 cm，分辨率为 1 0241 024）为识别目标，采用 R（4.2.0）生成不同龄期叶蝉识别茶梢的静态图像，模拟距离分别为 2、5 cm 和 10 cm，最后通过生成图像的清晰度评估试虫对茶梢的有效视距。1.5.4 差异显著性分析 采用 SPSS 19.0 软件进行数据分析，其中不同龄期叶蝉的前胸背板宽度和复眼的视觉参 数 采 用 单 因 素 方 差 分 析（ANOVA 和Duncan）进行差异显著性检验；前胸背板宽度和复眼的视觉参数采用幂函数（公式 3，2个参数）进行线性拟合。2 结果与分析结果与分析 2.1 不同龄期叶蝉复眼的形态变化 随着龄期的增长，叶蝉复眼的整体形态和小眼形状发生显著变化。复眼整体形态由近似椭圆形变为肾形，13 龄若虫复眼中部的小眼呈圆形，排列松散且密度较小，每个小眼周围毗邻 4 个小眼；4 龄之后，复眼中部的小眼呈六边形，排列紧密，每个小眼周围有 6 个小眼（图 4）。注：A 为行为装置的整体侧面图，上方为高速摄像机，中间为直径 15 cm、高度 2 cm 的行为反应室，侧壁放置 1.5 cm2 cm 明暗相间的光栅作为刺激，光栅总体亮度与侧壁灰色背景亮度相同，下方为辐照度 425 wcm-2的发光背景板。B 和 C 分别为明暗光栅及其反射光强度对应的分段强度正弦图刺激目标。D 为行为装置俯视图，叶蝉在距离光栅的最远端释放，随机运动后在点 R 对光栅产生识别反应，在此处测量 R 与光栅暗区的夹角 Note:A.Overall profile of the behavior apparatus.Side view of the experimental setup,with the high-speed camera above.In the middleis the behavioral reaction setup(15 cm diameter,2 cm height).A white-black grating with 1.5 cm2 cm patches is placed on theside wall,and the overall brightness of the grating is the same as that of the gray background on the side wall.Below is theluminescent background plate with a light intensity of 425 wcm-2.B and C.White-black grating and its brightness correspond topiecewise sine stimuli.D.Top view of the behavioral experiment setup.An E.onukii nymph was released at the farthest point fromthe white-black grating and conducted spontaneous search behavior to point R,in which if the nymph presented recognitionresponse to white-black grating,and then the interommatidial angle between nymph and the target grating was measured 图 3 小贯小绿叶蝉若虫的行为试验装置 Fig.3 Apparatus for the behavioral experiment of E.onukii nymphs 刺激目标 Stimuli target 目标宽度 Target width/deg 强度 Intensity 372 茶 叶 科 学 43 卷 2.2 不同龄期叶蝉复眼视觉参数的异速生长 小贯小绿叶蝉在生长发育过程中，每次蜕皮后其体型和各视觉参数均会发生显著性变化。叶蝉的前胸背板宽度（体型）随着生长发育会逐渐增大（F=204.6，df=6，P0.05，图 1），复眼的小眼数目（F=483.62，df=6，P0.05，图 4）和小眼直径显著增长（F=36.94，df=6，P0.05），小眼间角持续减小（F=22.3，df=6，P0.05），即叶蝉复眼的视敏度会随龄期增长而提高。叶蝉复眼的视觉参数符合典型的异速生长规律，其中复眼视敏度（a=0.651）和小眼直径（a=0.351）的增速比体型高（表 1），即叶蝉在生长过程中视觉能力的提升主要依靠增加小眼的数目和增大复眼的体积来实现。2.3 不同龄期叶蝉复眼的光学灵敏度和视觉敏锐度 随着叶蝉龄期增加，复眼中部区域的视杆长度显著增长（F=278.59，df=6，P0.05，图5A），同样符合异速生长规律（a=1.22，b=0.036，R2=0.924），从1龄 若 虫 的(17.510.42)m 增长至 5 龄的(63.060.88)m，待若虫羽化后，雌雄虫之间视杆长度存在显著性差异（雌虫 L=86.46 m，雄虫 L=78.14 m，P0.05）。伴随复眼中视杆长度的增长，其光学灵敏度从 1 龄若虫的 0.04 m2sr 逐步提升至 5 龄的 0.11 m2sr，符合异速生长规律（a=0.88，b=4.4710-4，R2=0.822，P=0.034）；但若虫羽化后复眼视觉灵敏度降低，雌虫复眼的灵敏度显著低于雄虫（雌虫 S=0.069 m2sr，雄虫 S=0.08 m2sr，P0.05），成虫复眼光学灵敏度的下降导致其不再符合异速生长规律（R2=0.467，P=0.091，图 5B）。行为试验中，空白对照内若虫的行为轨迹无方向性，呈曲线和螺旋状（图 6A）；存在刺激光栅的情况下，叶蝉若虫释放后会在反应室内随机运动，待若虫探测到刺激光栅后，开始进行无往返的趋向运动（图 6BF），并且所有龄期的若虫在行为试验中均对黑色光栅呈现出趋向运动，1 龄和 2 龄若虫爬行速度缓慢，在搜寻过程中会有短暂的停顿，3 龄后的若虫爬行速度变快，能够很快接触到刺激光注：A 为 1 龄若虫，B 为 2 龄若虫，C 为 3 龄若虫，D 为 4 龄若虫，E 为 5 龄若虫，F 为成虫（雌）Note:A,1st instar nymph.B,2nd instar nymph.C,3rd instar nymph.D,4th instar nymph.E,5th instar nymph.F,female adult E.onukii 图 4 各龄期小贯小绿叶蝉复眼的形态 Fig.4 External morphology of compound eyes of E.onukii in different instars 3 期 谭畅，等：小贯小绿叶蝉（Empoasca onukii）的生长发育对自身视觉能力的影响 373 栅。通过对行为试验中 R 点和刺激光栅的夹角分析，1 龄若虫到 5 龄若虫的小眼间角显著降低（F=22.15，df=6，P0.05），分别为(11.620.21)、(11.480.27)、(10.600.24)、(9.800.25)、(8.900.13)，介于组织学结构得到的小眼间角范围内（表 1），叶蝉 15 龄若虫的视敏度分别为 0.086、0.088、0.094、0.102、0.112 cpd，若虫复眼的视敏度符合异速生长规律（a=0.28，b=0.019，R2=0.925）。2.4 不同龄期若虫复眼的有效视距评估 依托行为试验得到的叶蝉小眼间角，模拟叶蝉在 0、2、5 cm 和 10 cm 下识别的茶梢图像（图 7），随着龄期的增大，叶蝉复眼对茶梢的有效识别视距逐渐增加；但是随着观测距离的增大，感知图像的清晰度迅速降低，说明叶蝉若虫对图像细节的分辨能力非常有限，叶蝉若虫的复眼仅具有低分辨率视觉。表 1 各龄期叶蝉的前胸背板宽度、视觉参数（meanSE）及其异速生长参数 Table 1 The width of the pronotum,visual parameters(meanSE)and their allometric growth parameters for each instar of E.onukii 叶蝉 E.onukii 前胸背板宽度 ITW/m 复眼的小眼数目 N 小眼间角/小眼直径 D/m 1 龄 1st instar 188.8710.56a 76.754.85a 13.671.42a 5.780.17a 2 龄 2nd instar 247.3811.84b 104.336.84b 12.840.46a 6.380.12b 3 龄 3rd instar 332.2522.61c 136.336.17c 9.700.46b 6.780.13b 4 龄 4th instar 383.707.30d 208.676.39d 8.820.27b 7.500.16c 5 龄 5th instar 497.999.31e 274.254.42e 8.380.56bc 8.040.27d 雌虫 Female 590.015.87f 348.330.67f 6.250.25d 8.490.14de 雄虫 Male 576.029.87f 346.254.97f 6.620.24cd 8.640.25e 异速生长参数 Allometric growth parameter a 1.370 0.651 0.351 b 0.056 435.64 0.915 R2 0.985 0.941 0.987 注：同列不同字母表示不同龄期的参数存在显著性差异（P0.05）Note:Different letters indicate significant differences among the parameters of each instar 0.140.120.100.080.060.040.02B光学灵敏度 Optical sensitivity/m2sr 100 200 300 400 500 600 700前胸背板宽度 Inter tegular width/m 1 2 3 4 5 F M视杆长度 Rhabdom length/m 100806040200叶蝉 E.onukii A a b c c d f e图 5 各龄期叶蝉复眼中部区域视杆的长度和光学灵敏度的异速生长特征 Fig.5 The rhabdom lengths of each instar and the allometric growth characteristics of optical sensitivity in thecenter partial of compound eye of E.onukii 注：1 表示 1 龄若虫，2 表示 2 龄若虫，3 表示 3 龄若虫，4 表示 4 龄若虫，5 表示 5 龄若虫，F 表示雌虫，M 表示雄虫 Note:1,1st instar nymph.2,2nd instar nymph.3,3rd instar nymph.4,4th instar nymph.5,5th instar nymph.F,female.M,male 374 茶 叶 科 学 43 卷 3 讨论讨论 昆虫在生长发育过程中各部位的异速生长是为了适应外界环境进化保留下来的重要的发育特征31。小贯小绿叶蝉孵化后，1 龄若虫往往只在其孵化的茶枝上活动，3 龄之后则图 6 行为试验中若虫的运动轨迹图 Fig.6 Movement behavior trajectories of nymph of E.onukii in behavioral experiments 对照（n=5）CK 1 龄若虫（n=10）1st instar nymph2 龄若虫（n=10）2nd instar nymph 3 龄若虫（n=10）3rd instar nymph 4 龄若虫（n=10）4th instar nymph5 龄若虫（n=10）5th instar nymph 注：A 为无光栅刺激的空白对照；BF 为 15 龄若虫在光栅刺激下的运动轨迹，n 为各图中若虫的轨迹线数量 Note:A,blank control,E.onukii nymph search trajectories in the absence of stimuli.B-F,E.onukii nymph from 1 to 5instar search trajectories in the presence of stimuli.n is the number of trajectory lines 图 7 各龄期叶蝉复眼对静态图像感知的模拟图 Fig.7 Simulations of viewing distance of each instar of E.onukii 注：各龄期下方的数字为对应的小眼间角（）Note:The value below each instar wasthe corresponding interommatidialangle()1 龄 1st instar 11.6 2 龄 2nd instar 11.4 3 龄 3rd instar10.6 4 龄 4th instar9.8 5 龄 5th instar8.9 目标图 Target image 2 cm 5 cm 10 cm 3 期 谭畅，等：小贯小绿叶蝉（Empoasca onukii）的生长发育对自身视觉能力的影响 375 善爬善跳，活动范围明显扩大32。复眼视敏度的逐步提高，使叶蝉可以感知临近叶片或枝干的图像细节，准确地判断跳跃的位点，若虫羽化后开始具备飞行能力，复眼视敏度可达到0.14 cpd 以上，有效视距进一步增大。但是为了优先体型和运动相关器官的生长，叶蝉复眼整体视敏度的增速减缓，只有小眼数目的增速比体型快，表明叶蝉复眼在生长过程中更注重视野的增加，以便于捕捉更大范围内的视觉信号。相较于视敏度，叶蝉复眼的光学灵敏度在生长过程中虽然也在增加，但并不符合异速生长规律。节肢动物在每次蜕皮后，新的小眼会出现在复眼的前端，导致原有的小眼会向后方移动。复眼后部区域的小眼直径通常很大，由于受到前端小眼的挤压，视杆会继续生长而变长，因此节肢动物在停止生长后，复眼后部区域的小眼光学灵敏度也最高2，导致复眼不同区域在视觉功能上出现异质化。叶蝉羽化后中部区域的光学灵敏度降低，但是复眼后部小眼的灵敏度显著提升，同时在背侧的复眼形成了高视敏度的“敏锐区”，符合复眼不同区域异速生长形成特殊功能区的策略13。如欧洲熊蜂（Bombus terrestris）和 皱 猛 蚁（Rhytidoponera inomata）均是通过在有限的复眼上分化出特殊功能区，满足对应龄期的行为需求8-9。雄性长尾管蚜蝇（Eristalis tenax）的复眼上存在高灵敏度的“亮区”，用来在明亮的环境中捕捉猎物或寻找配偶33。值得注意的是，在尚未明确视觉信息到达视神经后处理机制的情况下，组织学测量得到的视觉参数仅仅是基于复眼结构的理论值。一些研究认为复眼视敏度在结构分析和行为测试得到结果差异不大24-25，而另一些研究则认为行为测试远低于组织学方法22-23，造成这种现象的原因多是由于复眼的区域化异速生长。由于行为试验建立在昆虫复眼的整体功能上，所以将复眼结构分析与行为试验相结合，能更精确地揭示昆虫视觉在特定环境下的视敏度34。虽然叶蝉复眼的视敏度和灵敏度在生长发育后都有显著提升，但是相较于活动范围更大或者飞行能力更强的昆虫，如蜜蜂、蝴蝶和苍蝇的视敏度通常介于 0.31.0 cpd，蜻蜓、螳螂等捕食性天敌的视敏度在 1.0 cpd 以上35，叶蝉依然属于低视觉分辨率的昆虫。参考文献 1 Land M F,Nilsson D E.Animal eyes M.Oxford:Oxford University Press,2012.2 Klotz J H,Reid B L,Gordon W C.Variation of ommatidia number as a function of worker size incamponotus pennsylvanicus(degeer)(hymenoptera:Formicidae)J.Insectes Sociaux,1992,39:233-236.3 Zollikofer C,Wehner R,Fukushi T.Optical scaling in conspecific cataglyphis ants J.The Journal of Experimental Biology,1995,198:1637-1646.4 Schwarz S,Narendra A,Zeil J.The properties of the visual system in the australian desert ant Melophorus bagoti J.Arthropod Structure&Development,2011,40(2):128-134.5 Baker G T,Ma P W K.Morphology and number of ommatidia in the compound eyes of Solenopsis invicta,Solenopsis richteri,and their hybrid(hymenoptera:Formicidae)J.Zoologischer Anzeiger-A Journal of Comparative Zo