BMI正常人群幽门螺杆菌感染与非酒精性脂肪性肝病的相关性分析.pdf

154国际消化病杂志 2023 年 6 月 25 日第 43 卷第 3 期 Int J Dig Dis，June 25，2023，Vol.43，No.3 论著 基金项目：第五轮上海市公共卫生三年行动计划项目（GWV-7）；上海市卫生健康委员会“上海市老龄化和妇儿健康研究专项”项目（2020YJZX0140）作者单位：214065 江苏无锡，华东疗养院老年病科通信作者：钱波，Email:BMI 正常人群幽门螺杆菌感染与非酒精性脂肪 性肝病的相关性分析仇 燕 钱 波 仲怀琴【摘要】目的 探讨 BMI 正常人群幽门螺杆菌（Hp）感染与非酒精性脂肪性肝病（NAFLD）的关系。方法 选择华东疗养院 2021 年 1 月至 12 月间符合纳入及排除标准的 15 083 名健康体检者作为研究对象，收集其一般资料（包括年龄、性别、吸烟史、饮酒史和 BMI 等），以及腹部超声检查、13C 尿素呼气试验、生物化学指标检测和其他相关血液指标检测的结果。根据腹部超声检查结果将研究对象分为NAFLD 组（n2 481）和非 NAFLD 组（n12 602），比较 2 组各项检查结果的差异，并采用多因素 logistic 回归模型分析 NAFLD 的影响因素。结果 不同年龄段体检者 NAFLD 患病率的差异有统计学意义（2578.384，P0.001），且随年龄增长，NAFLD 的患病率随之升高；男性、吸烟者、饮酒者和 Hp 感染者 NAFLD 的患病率均较高（P 均0.05）。NAFLD 组的年龄、BMI、ALT、AST、-谷氨酰转肽酶（-GT）、三酰甘油（TG）、总胆固醇（TC）、低密度脂蛋白胆固醇（LDL-C）、空腹血糖（FBG）、血尿酸（UA）、白细胞计数（WBC）、超敏 C 反应蛋白（hs-CRP）水平均显著高于非 NAFLD 组，而高密度脂蛋白胆固醇（HDL-C）水平显著低于非 NAFLD 组，差异均有统计学意义（P均0.05）。多因素logistic回归模型分析结果显示，性别（男性）、年龄、吸烟、BMI、ALT、-GT、TG、LDL-C、FBG、UA、WBC 是 NAFLD 的独立危险因素，而 AST 和 HDL-C 是 NAFLD 的独立保护因素，Hp 感染、饮酒和 hs-CRP与 NAFLD 无相关性。结论 BMI 正常人群中 Hp 感染与 NAFLD 无相关性。【关键词】BMI；非酒精性脂肪性肝病；幽门螺杆菌；相关性分析DOI:10.3969/j.issn.1673-534X.2023.03.005Correlation analysis between Helicobacter pylori infection and nonalcoholic fatty liver disease in normal BMI population QIU Yan,QIAN Bo,ZHONG Huaiqin.Department of Gerontology,Huadong Sanatorium,Wuxi 214065,China【Abstract】Objective This paper attempts to investigate the relationship between Helicobacter pylori(Hp)infection and non-alcoholic fatty liver disease(NAFLD)in normal BMI population.Methods A total of 15 083 health examinees who met the inclusion and exclusion criteria in Huadong Sanatorium from January 2021 to December 2021 were selected as research objects,whose general information(including age,gender,smoking history,alcohol consumption history and BMI,etc.),as well as the results of abdominal ultrasonography,13C urea breath test,biochemical index testing,and other relevant blood index testing were collected.According to the results of abdominal ultrasonography,the subjects were assigned to the NAFLD group(n2 481)and the non-NAFLD group(n12 602).The differences in data between the two groups were compared,and the influencing factors of NAFLD were analyzed by the multivariate logistic regression 155国际消化病杂志 2023 年 6 月 25 日第 43 卷第 3 期 Int J Dig Dis，June 25，2023，Vol.43，No.3model.Results There is significant difference in the prevalence of NAFLD among different age groups (2578.384 and P0.001),and the prevalence of NAFLD increase with age.The prevalence of NAFLD is higher among men,smokers,drinkers,and Hp infected persons,with statistically significant differences (P0.05).Age,BMI,ALT,AST,-glutamyl transpeptidyase(-GT),triglyceride(TG),total cholesterol(TC),low-density lipoprotein cholesterol(LDL-C),fasting blood glucose(FBG),uric acid(UA),white blood cell count(WBC),and hypersensitive C-reactive protein(hs-CRP)levels in the NAFLD group are significantly higher than those in the non-NAFLD group(P0.05),and high-density lipoprotein cholesterol(HDL-C)level is significantly lower than that in the non-NAFLD group.The multivariate logistic regression model analysis shows that gender(male),age,smoking,BMI,ALT,-GT,TG,LDL-C,FBG,UA,and WBC are independent risk factors for NAFLD,while AST and HDL-C are independent protective factors for NAFLD.Hp infection,alcohol consumption,and hs-CRP are not associated with NAFLD.Conclusion Hp infection is not associated with NAFLD in the normal BMI population.【Key words】BMI;Nonalcoholic fatty liver disease;Helicobacter pylori;Correlation analysis非酒精性脂肪性肝病（NAFLD）是一种与胰岛素抵抗（IR）、遗传易感密切相关的代谢应激性肝损伤。研究表明，NAFLD 与肥胖、IR、高三酰甘油血症等相关1。NAFLD 患者中 BMI 正常者约占 19.2%，而 BMI 正常人群 NAFLD 的患病率约为10.6%2。幽门螺杆菌（Hp）是危害人类健康的常见病原体，近年来越来越多的研究表明 Hp 感染除了可以增高消化系统疾病的发生风险外，也是代谢综合征、糖尿病等代谢相关性疾病的危险因素3-4。本研究探讨了 BMI 正常人群 Hp 感染与 NAFLD 的相关性，以期进一步明确 NAFLD 的影响因素。1 资料与方法1.1 研究对象从华东疗养院 2021 年 1 月至 12 月间共 71 050名健康体检人群中筛查出符合纳入及排除标准的15 083 名体检者作为研究对象。纳入标准：（1）符合 NAFLD 诊断标准1；（2）不饮酒或少量饮酒（男性乙醇摄入量20 g/d，女性乙醇摄入量10 g/d）；（3）接受肝脏超声检查，NAFLD 的超声诊断符合非酒精性脂肪性肝病防治指南（2018 更新版）1 中的诊断标准；（4）BMI 在正常范围（18.5 kg/m2 BMI24.0 kg/m2）5；（5）行13C 尿素呼气试验。排除标准：（1）病毒性肝炎、自身免疫性肝病、药物性肝病、肝硬化、肝脏良性或恶性肿瘤；（2）严重肝、肾功能不全；（3）恶性肿瘤；（4）肝胆疾病手术史；（5）近 1 个月曾服用过抗菌药物、抑酸药物、铋剂及可能影响肝功能的药物。1.2 研究方法1.2.1 一般资料收集 收集研究对象的一般资料，包括性别、年龄、吸烟史、饮酒史、身高和体质量等。上述资料的测量和收集均由经过统一培训的体检人员完成并填写。所有研究对象均知情同意，本研究经医院医学伦理委员会批准 华东疗养院（2023）伦研批会第 4 号。1.2.2 实验室检查 使用13C 尿素呼气试验试剂盒（购自深圳市中核海得威生物科技有限公司）检测Hp 感染情况。使用 Beckman AU5400 全自动生物化学分析仪（购自美国 Beckman Coulter 公司）检测血清尿酸（UA）、总胆固醇（TC）、三酰甘油（TG）、低密度脂蛋白胆固醇（LDL-C）、高密度脂蛋白胆固醇（HDL-C）、ALT、AST、-谷氨酰转肽酶（-GT）和空腹血糖（FBG）水平。使用 Beckman DxH 600 血细胞分析仪（购自美国 Beckman Coulter 公司）检测血尿酸（UA）和白细胞计数（WBC）水平。采用散射比浊法并使用 Beckman IMMAGE 800特定蛋白分析仪（购自美国 Beckman Coulter 公司）检测超敏 C 反应蛋白（hs-CRP）水平。使用 Philips iU22 超声诊断仪（购自荷兰 Philips 公司）行腹部超声检查。1.3 统计学分析 应用 SPSS 26.0 软件进行统计学分析。计量资料以均数 标准差（xs）表示，组间比较采用 t检验。计数资料以例（%）表示，组间比较采用 2检验。采用多因素 logistic 回归模型分析 NAFLD 的影响因素。P0.05 为差异有统计学意义。2 结果2.1 一般资料比较本 研 究 共 纳 入 15 083 名 健 康 体 检 者，年 龄2089 岁，平均年龄为（43.4311.47）岁，其中男性 6 980 名，女性 8 103 名，检出 2 481 例 NAFLD156国际消化病杂志 2023 年 6 月 25 日第 43 卷第 3 期 Int J Dig Dis，June 25，2023，Vol.43，No.3患者（设为 NAFLD 组），12 602 名非 NAFLD 者（设为非 NAFLD 组），NAFLD 的总体患病率为 16.4%。2 组的一般资料相比较，结果显示不同年龄段体检者 NAFLD 患病率的差异有统计学意义（P0.001），且随年龄增长，NAFLD 的患病率随之升高；男性、吸烟者、饮酒者和 Hp 感染者 NAFLD 的患病率均较高（P 均0.05）。见表 1。进一步将不同性别的体检者根据年龄分组，结果发现在60 岁人群中，男性与女性 NAFLD 患病率的差异无统计学意义（P0.05）。见表 2。表 1 2 组的一般资料比较/例（%）项目例数NAFLD 组（n2 481）非 NAFLD 组（n12 602）2值P 值年龄578.3840.001 2039 岁6 198515（8.3）5 683（91.7）4059 岁7 6861 600（20.8）6 086（79.2）60 岁1 199366（30.5）833（69.5）性别714.6180.001 男性6 9801 755（25.1）5 225（74.9）女性8 103726（9.0）7 377（91.0）吸烟史443.1980.001 有3 061889（29.0）2 172（71.0）无12 0221592（13.2）10 430（86.8）饮酒史272.1040.001 少量饮酒5 2871 228（23.2）4 059（76.8）无9 7961 253（12.8）8 543（87.2）Hp 感染7.7860.005 阳性3 163572（23.1）2 591（81.9）阴性11 9201 909（16.0）10 011（84.0）表 2 不同年龄段男性与女性 NAFLD 患病率的比较/例（%）年龄性别例数NAFLD 组（n2 481）非 NAFLD 组（n12 602）2值P 值2039 岁360.8930.001男性2 405401（16.7）2 004（83.3）女性3 793114（3.0）3 679（97.0）4059 岁350.5420.001男性3 8421 133（29.5）2 709（70.5）女性3 844467（12.1）3 377（87.9）60 岁0.3290.566男性733221（30.2）512（69.8）女性466145（31.7）321（68.9）2.2 2 组的各项检查结果比较如表 3 所示，NAFLD 组的年龄、BMI、ALT、AST、-GT、TG、TC、LDL-C、FBG、UA、WBC、hs-CRP 水平均显著高于非 NAFLD 组，而 HDL-C水平显著低于非NAFLD组，差异均有统计学意义（P均0.05）。2.3 NAFLD 影响因素的多因素 logistic 回归模型分析以 NAFLD（是1，否0）作为因变量，将NAFLD 的相关因素性别（男性）、年龄、吸烟、Hp 感 染、BMI、ALT、AST、-GT、TG、TC、LDL-C、HDL-C、FBG、UA、WBC、hs-CRP 及 饮酒 作 为 自 变 量。年 龄、BMI、ALT、AST、-GT、TG、TC、LDL-C、HDL-C、FBG、UA、WBC 和hs-CRP 为连续性变量，性别（男性1，女性0）、吸烟（吸烟1，不吸烟0）、Hp 感染（阳性1，阴性0）、饮酒（少量饮酒1，不饮酒0）为分类变量，因共线性筛除自变量 TC。采用 Forward Conditional 法进行 logistic 回归模型分析（变量入157国际消化病杂志 2023 年 6 月 25 日第 43 卷第 3 期 Int J Dig Dis，June 25，2023，Vol.43，No.3选标准SLE0.05，排除标准SLS0.10），因Hp感染、饮酒和 hs-CRP 的 P 值分别为 0.966、0.184 和 0.294，故未被纳入回归方程，表明该 3 项指标与 NAFLD无明确相关性。结果显示，在纳入回归方程的自变量中，性别（男性）、年龄、吸烟、BMI、ALT、-GT、TG、LDL-C、FBG、UA、WBC 是 NAFLD的独立危险因素（P 均0.05），而 AST 和 HDL-C是 NAFLD 的独立保护因素（P 均0.05）。见表 4。表 3 2 组的各项检查结果比较项目NAFLD 组（n2 481）非 NAFLD 组（n12 602）t 值P 值年龄/岁49.3910.8042.2611.2429.8340.001BMI/kg m222.800.9721.671.4448.9490.001ALT/U L124.1014.7115.6411.6127.0340.001AST/U L118.787.9916.417.8413.5050.001-GT/U L137.6038.8420.3719.8021.5500.001TG/mmol L11.941.411.080.7129.7480.001TC/mmol L15.020.924.750.8413.5900.001LDL-C/mmol L13.300.833.010.7715.4520.001HDL-C/mmol L11.230.291.510.35-41.4270.001FBG/mmol L15.711.425.110.6720.7000.001UA/mol L1360.6976.60301.9071.2735.3340.001WBC/109 L16.461.515.921.4416.4360.001hs-CRP/mg dL11.798.480.992.913.5630.001表 4 NAFLD 影响因素的多因素 logistic 回归模型分析项目 值标准误P 值OR 值95%CI性别（男性）0.2270.1000.0061.3201.0851.605年龄0.0410.0030.0011.0421.0351.049吸烟0.2100.0920.0221.2341.0311.478BMI0.4810.0340.0011.6181.5131.730ALT0.0700.0050.0011.0731.0611.084AST-0.0720.0090.0010.9310.9140.948-GT0.0040.0010.0061.0041.0011.006TG0.3690.0430.0011.4461.3301.573LDL-C0.2150.0440.0011.2391.1371.351HDL-C-1.0320.1400.0010.3560.2710.469FBG0.3360.0380.0011.3991.2991.508UA0.0050.0010.0011.0051.0041.006WBC0.0960.0250.0011.1011.0491.1553 讨论NAFLD 是世界范围内的常见慢性肝病之一6。一项荟萃分析结果显示，NAFLD 患病率在中国呈逐年升高趋势，2000 年至 2006 年 NAFLD 的患病率是 18.2%，2007 年至 2009 年是 20.0%，2010 年至2013 年升至 20.7%7，2018 年已高于 25%1。因此，深入探究 NAFLD 的影响因素具有重要意义。在本研究纳入的 15 083 名 BMI 正常体检者中，NAFLD 患病率为 16.4%，低于 2018 年中国 NAFLD的 总 体 患 病 率（25%）；此 外，本 研 究 显 示NAFLD 组的 BMI 显著高于非 NAFLD 组，以上结果提示 BMI 与 NAFLD 有关，且在 BMI 正常人群中，BMI 升高会增高 NAFLD 的发病风险。另有研究报道，BMI 正常人群 NAFLD 的患病率为 10.6%2，低于本研究结果，其原因可能如下：（1）本院的体检人群多来自江苏省、浙江省和上海市，该地区经济条件较好，居民喜好高热量食物（如甜食），导致本研究对象的平均 BMI 较高；（2）世界范围内NAFLD 的患病率呈逐年升高趋势，该文献研究对象的入组时间相对较早。158国际消化病杂志 2023 年 6 月 25 日第 43 卷第 3 期 Int J Dig Dis，June 25，2023，Vol.43，No.3研究表明，Hp 感染人群代谢相关性疾病的患病率高于未感染人群（27.2%比 21.0%）8，其原因可能是 Hp 感染抑制内源性脑肠肽 Ghrelin 合成，继而引起血糖及血脂代谢异常9。由此推测，NAFLD 与 Hp 感染可能存在联系，但目前相关报道尚无统一结论。本研究结果显示，Hp 阳性组NAFLD 的患病率为 23.1%，高于 Hp 阴性组（16.0%），与以往报道的结论相符10，这提示 Hp 感染可导致 NAFLD 患病率升高。本研究多因素 logistic 回归模型分析结果显示，Hp 感染不是 BMI 正常人群NAFLD 的独立危险因素。一项国外研究报道，Hp感染与 NAFLD 无明确相关性11；2022 年一项中国的大样本量横断面研究同样指出，Hp 感染不是NAFLD 的独立危险因素12，均与本研究结论相符。本研究结果显示，BMI 正常人群 NAFLD 的患病率随年龄增长而升高；此外，2059 岁人群NAFLD 的患病率存在显著性别差异，而60 岁人群 NAFLD 的患病率则不存在性别差异。既往研究发现，NAFLD 患病率与年龄呈正相关，且绝经后女性的 NAFLD 发病率显著升高13，可能原因是女性在绝经后体内激素的保护作用逐渐减弱，导致其与男性 NAFLD 患病率的差异随之消失。本研究结果显示，性别是 NAFLD 的独立危险因素；一项荟萃分析结果同样指出，男性 NAFLD 的患病率显著高于女性14，与本研究结论一致。本研究还表明，BMI 正常人群 WBC 是 NAFLD 的独立危险因素，与以往报道相符15，推测其原因可能是白细胞水平升高参与了慢性炎症反应及 IR，而后两者与代谢异常密切相关。此外，本研究证实吸烟是 NAFLD 的独立危险因素，而少量饮酒不是 NAFLD 的独立危险因素，这与以往报道的结论 一致16-17。综上所述，若 BMI 正常人群的血脂、血糖、血尿酸等水平升高，需警惕 NAFLD 的发生，并应采取多种方式（如戒烟、控制体质量，以及降低血脂、血糖和血尿酸水平）降低 NAFLD 的发生风险。本研究存在一定的局限性：（1）研究对象来源于单一医疗机构，可能造成结果偏倚；（2）资料采集不够全面，缺乏研究对象的 Hp 治疗史和生活环境等，本课题组将在后续研究中逐步完善相关资料，并进一步探究 BMI 异常人群 Hp 感染与 NAFLD 的关系。参 考 文 献1 中华医学会肝病学分会脂肪肝和酒精性肝病学组,中国医师协会脂肪性肝病专家委员会.非酒精性脂肪性肝病防治指南（2018 更新版）J.传染病信息,2018,31(5):393-402,420.2 Ye Q,Zou B,Yeo YH,et al.Global prevalence,incidence,and outcomes of non-obese or lean non-alcoholic fatty liver disease:a systematic review and meta-analysisJ.Lancet Gastroenterol Hepatol,2020,5(8):739-752.3 Gravina AG,Zagari RM,De Musis C,et al.Helicobacter pylori and extragastric diseases:A reviewJ.World J Gastroenterol,2018,24(29):3204-3221.4 Liou JM,Chen CC,Chang CM,et al.Long-term 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