浙江九龙山国家级自然保护区六种兽类占域分析及其影响因素.pdf

兽类学报，2023，43（4）：378-386DOI：10.16829/j.slxb.150733Acta Theriologica Sinica浙江九龙山国家级自然保护区六种兽类占域分析及其影响因素郑伟成1*郑子洪1 刘菊莲1 王宇1 杨晓君1 黄林平1 丁平2 曾頔2,3（1 浙江九龙山国家级自然保护区管理中心，遂昌 323300）（2 浙江大学生命科学学院，杭州310058）（3 华东师范大学生态与环境科学学院，上海 200241）摘要：我国是世界上兽类多样性最高的国家之一，也是濒危兽类分布的大国。了解濒危兽类在保护区内的分布及影响因素，将有助于开展科学有效的兽类多样性保护和提高保护区的管理效率。然而现有的研究较多集中于自然保护区内的物种编目，探讨多个物种在保护区内的空间分布格局及其影响因素的研究还相对缺乏。本研究以九龙山国家级自然保护区中6种濒危兽类为研究对象，基于占域模型评估这些物种的空间分布及影响因素，以期为后续的监测和保护提供科学依据。结果表明，藏酋猴(Macaca thibetana)平均占域率最高(48.62%)，豹猫(Prionailurus bengalensis)平均占域率最低(2.14%)；豹猫的平均探测率最高(22.95%)，藏酋猴探测率最低(1.75%)。其中，海拔是影响猕猴(Macaca mulatta)、中华鬣羚(Capricornis milneedwardsii)和豹猫占域率的重要因素，而100 m内是否有水源则是影响黑麂(Muntiacus crinifrons)、中华鬣羚和豹猫探测率的重要因素。本研究表明，海拔是影响九龙山地区濒危兽类分布的重要环境因素，而水源则是影响监测效率的重要环境因素。在后续的监测和管理中，我们应针对这些因素开展监测和保护策略的调整和优化。关键词：占域模型；空间分布格局；红外相机；濒危兽类监测；环境因素中图分类号：Q958.1 文献标识码：A 文章编号：1000-1050（2023）04-0378-09The occupancy of six mammal species and the potential impacting factors in Jiulongshan National Nature Reserve,Zhejiang ProvinceZHENG Weicheng1*,ZHENG Zihong1,LIU Julian1,WANG Yu1,YANG Xiaojun1,HUANG Linping1,DING Ping2,ZENG Di2,3(1 Administration Center of Zhejiang Jiulongshan National Nature Reserve,Suichang 323300,China)(2 College of Life Sciences,Zhejiang University,Hangzhou 310058,China)(3 School of Ecological and Environmental Sciences,East China Normal University,Shanghai 200241,China)Abstract:China is one of the countries with the most mammal species and threatened mammals in the world.It is essential to understand the spatial distribution of threatened mammals and the underlying impacting factors to enhance the protection efficiency of the natural reserves.Although mammal surveys have been conducted in most nature reserves in China,many researchers have focused on basic data collection.The local distribution of mammals and the potential impacting factors in nature reserves are still unclear,especially for some threatened mammal species.We used camera trap data of six mammal species in Jiulongshan National Nature Reserve to assess the occupancy of these species and the potential impacting factors by the Bayesian single-species occupancy models.The results indicated that the Macaca thibetana had the highest occupancy probability(48.62%),and Prionailurus bengalensis had the lowest occupancy probability(2.14%).For detection probability,P.bengalensis was the highest(22.95%)and M.thibetana was the lowest(1.75%).Furthermore,altitude was the most important factor in determining the occupancy of M.mulatta,Capricornis milneedwardsii,and P.bengalensis.The probability of water in one hundred meters significantly affected the detections 基金项目：遂昌县县校合作项目(2020-HZ15)；丽水市本级公益性技术应用研究项目(2021SJC090)作者简介：郑伟成(1976-)，男，高级工程师，主要从事保护区生物多样性保护与研究.收稿日期：2022-09-07；接受日期：2023-04-12*通讯作者,Corresponding author,E-mail:4 期郑伟成等：浙江九龙山国家级自然保护区六种兽类占域分析及其影响因素of Muntiacus crinifrons,C.milneedwardsii,and P.bengalensis.The present study reveals that altitude and water are essential environmental factors that affect the occupancy and detection probability,respectively.In the future,nature reserve managers could adjust the monitoring and protective strategies according to our results.Key words:Occupancy model;Spatial distribution;Camera traps;Endangered mammals;Environmental factors兽类分布广泛且对栖息地的变化比较敏感，是生物多样性的重要指示类群(肖治术等，2017)。一些食肉目兽类是生态系统中的重要捕食者，可以通过捕食作用和复杂的食物网来调节较低营养级类群的数量和分布，进而影响生态系统的结构和功能(Dirzo et al.,2014；邵昕宁等，2019)。而草食性兽类作为初级消费者，对于调节植物群落结构和演替具有重要作用，同时也是实现食物网自 下 而 上 调 控(bottom-up control)的 重 要 环 节(Lacher et al.,2019)。但由于人类活动和非法捕杀、气候变化、栖息地丧失等因素，已有多种大中型兽类灭绝，从而导致生态系统结构改变和功能丧失(Dirzo et al.,2014)。因此，开展长期的兽类监测和有效管理，对于兽类生物多样性的保护和生态系统功能的维持具有重要意义。兽类由于其密度低、隐蔽性强等特点不易被直接调查，从而阻碍了我们对兽类分布及其多样性的准确评估。红外相机为兽类多样性的监测提供 了 有 效 的 方 法(Wegge et al.,2004;Li et al.,2010,2012;Rich et al.,2017)，并广泛应用于我国自然保护区的兽类资源监测(李晟等，2014；肖治术，2016)。国内已有众多自然保护区开展了全区域网格化红外相机监测工作，完成了保护区内兽类资源的调查和编目(肖治术等，2017；刘雪华等，2018)。此外，兽类资源监测另一个重要目的是弄清物种的分布规律及其影响因素(刘雪华等，2018)。我国有众多以濒危兽类为保护对象的自然保护区(Cao et al.,2015)，分析这些物种在保护区内的分布变化及其影响因素，是制定科学保护对策的重要依据(姜广顺和李京芝，2021)，可以进一步提高自然保护区的保护和管理效率。然而现有研究较多集中于自然保护区内的物种编目，对于多个物种在保护区内的空间分布格局及其影响因素的研究还相对缺乏(刘雪华等，2018)。物种占域模型(species occupancy model)可以用于分析物种在时间和空间上的分布变化，并考量环境因素和调查条件等对物种分布估计的影响，进而评估一个地区物种的空间分布格局及其影响因 素(Miller and Grant,2015;Rich et al.,2016,2017)。本研究基于占域模型和红外相机监测数据，分析了九龙山国家级自然保护区内 6种濒危兽类(表1)的空间分布及影响因素，以期为保护区后续的监测和保护提供科学依据。1研究方法1.1研究地概况浙江九龙山国家级自然保护区(以下简称：九龙山保护区)位于浙江省遂昌县南部，总面积55.25 km2。保护区所在的九龙山隶属武夷山系的仙霞岭山脉分支，属中亚热带湿润季风区，气候四季分明，其海拔跨度为 420 1 724 m(刘菊莲等，2013；刘立伟等，2015)。保护区内的主要植被类型为中亚热带森林，并拥有黑麂(Muntiacus crinifrons)、黄腹角雉(Tragopan caboti)、伯乐树(Bretschneidera sinensis)和南方红豆杉(Taxus mairei)等众多珍稀野生动植物(郑伟成等，2014)。表1九龙山国家级自然保护区6种兽类的保护等级Table 1The status of six mammal species in Jiulongshan National Nature Reserve物种Species猴科猴科Cercopithecidae猕猴Macaca mulatta藏酋猴Macaca thibetana猫科猫科Felidae豹猫Prionailurus bengalensis熊科熊科Ursidae亚洲黑熊 Ursus thibetanus鹿科鹿科Cervidae黑麂 Muntiacus crinifrons牛科牛科Bovidae中华鬣羚Capricornis milneedwardsii重点保护等级National Protected Category二级 Category二级 Category二级 Category二级 Category一级 Category二级 CategoryIUCN红色名录级别IUCN Red List CategoryLCNTLCVUVUVU据IUCN世界自然保护联盟濒危物种红色名录(2020)划分濒危等级，LC：需予关注；NT：近危；VU：易危According to IUCN Red List(2020),they are classified as LC:Least Concern;NT:Near Threatened;VU:Vulnerable37943 卷兽类学报1.2红外相机布设和兽类监测以保护区地图为基础将整个九龙山保护区划分为63个1 km 1 km的网格，每个网格放置1台红外相机进行网格化监测(图1)。将相机固定于兽径的树干，距离地面高度约为0.4 0.8 m，进行平行拍摄。如果监测网格中有悬崖等不可靠近生境，为了保证人员安全，尽量避开相关区域，但会在该网格中选择相似的生境进行相机放置。所有红外相机皆采用照片加摄像模式(连拍3张照片和10 s视频)，灵敏度设置为中，触发时间间隔为1 s。安装完毕后，对每个监测地点的环境因素进行记录，包括：经纬度、海拔、监测位点100 m范围内是否存在水源(后续简化为：100 m 内水源概率)、森林类型等。此后，每间隔 3个月对红外相机进行 SD 卡和电池更换。依据诸葛阳等(1989)编著的 浙江动物志：兽类，对视频和照片中的物种进行鉴定并提取每个物种的独立照片。定义同一地点同一物种拍摄时间间隔 30 min以上的照片为独立照片(O Brien et al.,2003)。1.3贝叶斯单物种单季节占域模型为了分析 6 种兽类对九龙山国家级保护区的利用及其影响因素，我们构建了单物种单季节的物种占域模型(MacKenzie et al.,2002;Bailey et al.,2014)。该模型需要满足如下假设：(1)种群封闭；(2)物种正确识别；(3)各探测点相互独立。为了满足模型对种群封闭的要求，我们选择 2020 年 39 月的数据进行分析，以减少种群变化对结果估计的潜在影响(肖文宏等，2019)。以 14 d为 1个重复调查单元，将每个相机位点的监测时间段划分为 16 个单元，即监测重复。再以监测网格编号为行，上述监测重复次数为列，基于每个濒危物种的独立照片数据进行观测历史矩阵构建，即0/1矩阵，0代表该物种未被红外相机探测到，1 代表该物种被相机探测到。基于相机监测位点的环境因素，我们选择海拔、森林类型(常绿阔叶林、针阔混交林和针林叶)作为影响物种占域率的环境因素，100 m 内水源概率作为影响物种探测率的环境因素。贝叶斯单物种占域模型将整个探测过程定义为两个过程(Iknayan et al.,2014)：第一是生态过程，模型定义物种在网格i的真实占域状态为Zi，若 Zi为 1 代表物种占据网格 i，Zi为 0 代表物种未占据网格 i，并假设 Zi满 足 贝 努 利 分 布(Bernoulli distribution)：Zi Bernoulli(i)，其中i代表物种在网格 i 中的占域概率。第二是实际调查过程，模型定义物种在网格i的第j次调查中的探测率为pij，调查中物种的观察占域状态为yij，若yij为1代表观察到物种占据网格 i，yij为 0代表未观察到物种占据网格 i，并假设yij满足一个基于真实占域状态Zi的条件贝努利分布：yij Bernoulli(Zi pij)。此外，我们利用广义线性混合模型分析每个监测点的环境因素对占域率和探测率的影响，并基于环境因素对每个物种的占域率和探测率进行预测(Dorazio and Royle,2005;Russell et al.,2009)：logit(i)=0+1 海拔+2 森林类型 (1)logit(pij)=0+1 100 m内水源概率 (2)为了实现上述过程，我们使用R语言软件中的ubms软件包(Kellner et al.,2022)进行模型参数计算。ubms 软件包基于马尔可夫蒙特卡洛抽样(Markov Chain Monte Carlo,MCMC)对模型进行贝叶斯参数估计，可以方便地整合随机效应和进行模型选择(Ellison,2004)。在本研究中，ubms函数中MCMC抽样链为3条，每条抽样链迭代2 000次，参数的先验值使用默认的模糊先验，并对所有环图1九龙山保护区红外相机监测网格分布Fig.1The grids of camera monitor in Jiulongshan National Nature Reserve3804 期郑伟成等：浙江九龙山国家级自然保护区六种兽类占域分析及其影响因素境因素值进行标准化。所有模型基于leave-one-out交 叉 检 验(LOO cross-validation)进 行 模 型 选 择(Vehtari et al.,2017)，并使用拟合优度检验(goodness-of-fit tests)进 行 模 型 检 验(Kellner et al.,2022)。上述过程皆在R语言4.0.1环境中进行(R Core Team,2022)。2结果2020年39月，九龙山保护区红外相机总相机工作日为13 419 d。从总体上看，占域模型估计的平均物种占域率为32.40%。具体来说，不同物种的占域率存在明显差异(图 2a)，由高到低分别为：藏 酋 猴(Macaca thibetana)(48.62%)、黑 麂(46.26%)、猕猴(Macaca mulatta)(45.41%)、亚洲黑熊(Ursus thibetanus)(29.46%)、中华鬣羚(Capricornis milneedwardsii)(22.48%)和 豹 猫(Prionailurus bengalensis)(2.14%)。占域模型估计的平均探测率为9.31%，其中豹猫的平均探测率最高，为 22.95%；其 次 是 猕 猴(14.63%)、黑 麂(9.72%)、中华鬣羚(4.23%)；而亚洲黑熊和藏酋猴探测率较低，分别为2.55%和1.75%(图2b)基于模型拟合和模型选择结果，6种兽类占域率和探测率影响因素各不相同(附录A)。最佳模型显示3个物种的占域率受海拔影响，其中猕猴(图3a，图4a)和中华鬣羚(图3c，图4c)随海拔的升高占域率显著下降(贝叶斯90%可信区间不包含0)，而豹猫占域率虽然也随海拔的升高降低(图 3e)，但影响并不显著(贝叶斯90%的可信区间包含0)。最佳模型显示有3个物种的探测率受到100 m内水源概率的影响，但影响结果不同，其中黑麂的探测率会随着 100 m 内水源概率的增加而显著提高(图3d，图4b，贝叶斯90%可信区间不包含0)，中华鬣羚的探测率则随100 m内水源概率的增加而略微下降(图3c，图4d，贝叶斯90%可信区间不包含0)，豹猫的探测率虽然随100 m内水源概率的增加而下降，但影响并不显著(图3e，贝叶斯90%可信区间包含0)。3讨论占域模型结果表明，不同濒危兽类的占域率和探测率会受不同环境因素的影响。本研究发现猕猴和中华鬣羚的占域率主要受到海拔因素的影响，皆呈现出随海拔的增加，占域率明显下降的趋势，而豹猫的占域率随海拔的增加虽有增加，但并不明显。海拔在一定程度上可反映网格内地形的平坦程度，海拔越高代表网格内地形越不平坦(肖文宏等，2019)。本研究结果表明，39月猕猴和中华鬣羚偏好在地形较为平坦的网格中活动。本研究中，低海拔网格位于海拔约800 m处，这类网格中春夏季植被具有较高的郁闭度，林下存在较多坚果和浆果类植物(郑伟成等，2021)，食物丰富度高，从而提高了物种的占域率。而对于藏酋猴和亚洲黑熊的占域率来说，现有生境因素图2九龙山保护区6种兽类的平均占域率(a)和探测率(b).黑色圆代表贝叶斯后验分布值的中位数，误差线代表95%的贝叶斯后验可信区间Fig.2The mean occupancy probability(a)and detection probability(b)of six mammal species in Jiulongshan National Nature Reverse.The black circles indicate the median value of posterior distribution and the error bars indicate the 95%Bayesian credible intervals38143 卷兽类学报皆不存在显著的影响，可能是探测率不足导致，后续需要加强这两种兽类的监测强度。此外，对九龙山地区亚洲黑熊适宜性生境的分析表明，更大尺度的气候因素可能是驱动亚洲黑熊分布的主要因素(郑伟成等，2021)。上述6种兽类对森林类型(常绿阔叶林、针阔混交林和针叶林)的选择不强，这可能与监测的季节有关。春夏季，不同森林 类 型 中 的 水 源 和 食 物 资 源 比 较 丰 富(陈 良等，2010)，因此 6 种兽类皆有活动。另外，除了本研究中考虑的环境因素外，物种自身的属性(比如营养级、体型、生境偏好等)也是影响物种占域率的重要因素(Devarajan et al.,2020)。比如亚洲黑熊和豹猫属于食肉目动物，其对食物资源和栖息地的需求远大于其他草食和杂食兽类，因而只图3基于最佳模型的6种兽类占域率和探测率的影响因素分析.a：猕猴；b：藏酋猴；c：中华鬣羚；d：黑麂；e：豹猫；f：亚洲黑熊.红色区域为贝叶斯90%可信区间，黑色圆点为参数后验分布的均值，红色虚线为0值线Fig.3The factors affecting the occupancy probability and detection probability of six mammal species based on the best Baysian occupancy models.a:Macaca mulatta;b:Macaca thibetana;c:Capricornis milneedwardsii;d:Muntiacus crinifrons;e:Prionailurus bengalensis;f:Ursus thibetanus.The red region indicates the 90%Bayesian credible interval.Black circle is the mean value of posterior distribution of each parameter.Red dashed line represents the zero value3824 期郑伟成等：浙江九龙山国家级自然保护区六种兽类占域分析及其影响因素利用资源丰富的网格，导致其空间占域率相对较低。因此，在后续的研究中，由于物种自身属性导致的占域差异需要加以考虑。黑麂和中华鬣羚的探测率主要受到100 m内水源概率的影响。黑麂的探测率会随着100 m内水源概率的增加而增加，这表明黑麂偏好有水源的网格。已有研究表明，250 m内存在水源的生境是黑麂的适宜生境(徐文辉等，2013)。因此水源概率越高，越有利于黑麂的活动，从而导致黑麂有较高的探测率。而中华鬣羚探测率会随100 m内水源概率增加而缓慢下降，这与已有研究结果一致(李崇清等，2022)。其潜在的原因是随着水源概率的增加，其他草食动物对相关区域的利用率也会增加，为了避免潜在的种间竞争，中华鬣羚可能会避开水源出现概率较高的网格(李崇清等，2022)。本研究表明，海拔和水源是影响九龙山地区濒危兽类空间分布的重要因素。在后续的保护管理中，应针对这些关键因子进行策略的调整和优化。同时，我们建议基于长时间监测数据，使用多季节物种占域模型来分析管理政策的实施对濒危兽类占域率、种群变化和定居率的影响(肖文宏等，2019)，从而为评估管理效率和进行管理策的调整提供更详细的科学依据。致谢：感谢浙江九龙山国家级自然保护区管理中心吴鼎顺、王小伟、张逸、华心来月参与红外相机布设、数据收集和物种鉴定工作。参考文献：Bailey L L,MacKenzie D I,Nichols J D.2014.Advances and applications of occupancy models.Methods in Ecology and Evolution,5(12):1269-1279.Cao M,Peng L,Liu S.2015.Analysis of the network of protected areas in China based on a geographic perspective:Current status,issues and integration.Sustainability,15617-15631.Chen L,Bao Y X,Zhang L L,Cheng H Y,Zhang J Y,Zhou Y Q.2010.Seasonal changes in habitat selection by black muntjac(Muntiacus crinifrons)in Jiulong Mountain Nature Reserve.Acta Ecologica Sinica,30(5):1227-1237.(in Chinese)Devarajan K,Morelli T L,Tenan S.2020.Multispecies occupancy models:review,roadmap,and recommendations.Ecography,43 图4基于最佳模型预测的环境因素(海拔、100 m内水源概率)对不同物种的占域率和探测率的影响(只展示参数显著的物种结果).(a)猕猴占域率；(b)黑麂探测率；(c)中华鬣羚占域率；(d)中华鬣羚探测率.黑色线代表模型拟合趋势线，灰色区域代表贝叶斯95%的可信区间Fig.4The environmental factors(altitude,water probability in 100 m)affecting the probability of occupancy and detection of different mammal species.Only showed the results of species with significant parameters.(a)occupancy probability of Macaca mulatta;(b)detection probability of Muntiacus crinifrons;(c)occupancy probability of Capricornis milneedwardsii;(d)detection probability of Capricornis milneedwardsii;Black lines indicate the predicted probability of occupancy and detection by models.The gray rebbions represent the Bayesian 95%credible interval38343 卷兽类学报(11):1612-1624.Dirzo R,Young H S,Galetti M,Ceballos G,Isaac N J B,Collen B.2014.Defaunation in the anthropocene.Science,345(6195):401-406.Dorazio R M,Royle J A.2005.Estimating size and composition of biological communities by modeling the occurrence of species.Journal of the American Statistical 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