老年术后谵妄患者术前脑网络功能连接的特征研究.pdf

老年医学与保健 2023 年第 29 卷第 4 期 Ger ia t r Hea l t h Ca r e,2023,Vo l.29.No.4论著 老年术后it妄患者术前脑网络功能连接的特征研究叶埋，陈贞S姜兆舜I,张筱彳，吕非冬I,刘松彬I,李仕红彳,林光武彳,顾卫东I1.复旦大学附属华东医院麻醉科，上海200040；2.复旦大学附属华东医院重症医学科，上海200040；3.复旦大学附属华东医 院放射科，上海200040摘要目的通过静息态功能磁共振成像(r s-f MRI)研究术后请妄(POD)患者术前脑功能的影像学特征性改变。方法2021年4月一10月，选择34例择期于复旦大学附属华东医院行非心脏大手术的老年患者。术前Id进行基线资料收 集和r s-f MRI扫描，术后采用3 min请妄诊断量表或ICU意识模糊评估法进行POD评估。根据患者有无POD分为POD组 和非POD组。通过基于种子点的功能连接分析观察POD患者术前默认网络(DMN)、突显网络(SN)冲央执行网络(CEN)以及边缘系统网络(LN)中核心脑区的全脑功能连接变化。结果12例患者发生POD,POD发生率为35.29%。校正年龄、性别和受教育时间后，POD患者术前DMN、CEN和LN核心脑区的全脑功能连接强度较非POD患者明显降低。结论POD患者术前DMN、CEN和LN全脑功能连接模式可能存在异常改变，主要表现为连接强度广泛降低。关键词老年;术后请妄;静息态功能磁共振;功能连接Study on the characteristics of preoperative brain network functional connectivity in elderly patients with postoperative deliriumYe Pei1,Ch en Zh en2,Jia n g Zh a o sh u n1,Zh a n g Xia o3,Ly u Feid o n g1,Liu So n gbin1,Li Sh ih o n g3,Lin Gu a n gw u3,Gu Weid o n g1*1.Department of Anesthesiology；2.Intensive Care Unit；3.Department of Radiolog f Huadong Hospital Affiliated to Fudan University,Shanghai,20040,P.R.China*Co r r espo n d in g a u t h o r：Gu Weid o n g,E-ma il:h d mz0800163.c o mABSTRACT Objective Rest in g-st a t e f u n c t io n a l ma gn et ic r eso n a n c e ima gin g(r s-MRI)w a s u sed t o in v est iga t e t h e ima gin g c h a r a c t er ist ic s of br a iii f u n c t io n in pa t ien t s w it h po st o per a t iv e d el ir iu m(POD)bef o r e su r ger y.Methods Sel ec t ed 34 el d er l y pat ien t s f o r el ec t iv e n o n-c a r d ia c ma jo r su r ger y in Hu a d o n g Ho spit a l a f f il ia t ed t o Fu d a n Un iv er sit y f r o m Apr il t o Oc t o ber 2021.Ba sel in e d a t a c o l l ec t io n a n d r s-MRI w er e per f o r med o n en r o l l ed pa t ien t s o n e d a y bef o r e su r ger y.Af t er su r ger y,a pr o f essio n a l ph y sic ia n u sed t h e 3-Min u t e Dia gn o st ic In t er v iew f o r CAM-d ef in ed Del ir iu m o r Co n f u sio n Assessmen t Met h o d f o r t h e In t en siv e Ca r e U-n it t o a ssess POD.Div id ed t h e pa t ien t s in t o POD gr o u p a n d n o n-POD gr o u p ba sed o n w h et h er t h ey d ev el o ped POD.Th e st u d y o bser v ed t h e pr eo per a t iv e c h a n ges in gl o ba l f u n c t io n a l c o n n ec t iv it y o f t h e c o r e r egio n s o f t h e d ef a u l t n et w o r k,sa l ien c e n et w o r k,c en t r a l ex ec u t iv e n et w o r k,a n d l imbic sy st em n et w o r k in POD pa t ien t s,u sin g seed-ba sed f u n c t io n a l c o n n ec t iv it y a n a l y sis.Results 12 pa t ien t s d ev el o ped POD,a n d t h e in c id en c e o f POD w a s 35.29%.Af t er a d ju st in g f o r a ge,sex,a n d ed u c a t io n a l d u r a t io n,t h e pr eo per a t iv e gl o ba l f u n c t io n a l c o n n ec t iv it y o f t h e c o r e r egio n s o f t h e d ef a u l t n et w o r k,c en t r a l ex ec u t iv e n et w o r k,a n d l imbic sy st em n et w o r k in POD pa t ien t s w a s sign if ic a n t l y l o w er t h a n t h a t in n o n-POD pa t ien t s.Conclusion Th er e w er e a bn o r ma l pr eo per ative c h a n ges in t h e gl o ba l f u n c t io n a l c o n n ec t iv it y pa t t er n s in t h e d ef a u l t n et w o r k,c en t r a l ex ec u t iv e n et w o r k,a n d l imbic sy st em n et w o r k in pa t ien t s w it h POD,a n d t h e ma in ma n if est a t io n w a s a w id espr ea d d ec r ea se in c o n n ec t iv it y st r en gt h.KEYWORDS el d er l y；po st o per a t iv e d el ir iu m；r est in g-st a t e f u n c t io n a l ma gn et ic r eso n a n c e ima gin g；f u n c t io n a l c o n n ec t iv it y术后请妄(po st o per a t iv e d el ir iu m,POD)是指手术 后7 d内或离院前发生的谑妄,是大型手术后常见的 中枢性并发症，常表现为随时间波动的意识改变和注意力障碍。POD与多种术后不良结局相关，包括术后 并发症发生率增加、机体功能障碍、住院时间延长、住 院费用增加以及死亡率增加等。老年手术患者 基金项目：国家自然科学基金面上项目(82271286)；上海市科学技术委员会创新研究专项(20Y1190020)；上海市卫生健康委员会老龄化和妇 儿健康研究专项(2020YJZX0119)通信作者：顾卫东，电子信箱：h d mz0800163.c o m 677 老年医学与保健2023 年第 29 卷第 4 期 Ger ia t r Hea l t h Ca r e,2023,Vo l.29.No.4POD的发生率较高（8.2%54.4%），但目前仍缺 少POD高危患者的有效筛查方法。近年来，静息态功 能磁共振成像（r est in g-st a t e f u n c t io n a l ma gn et ic r eson a n c e ima gin g,r s-f MRI）已被广泛应用于神经/精神类 疾病和认知功能的研究,可无创检测局部自发脑活动 强度和脑网络的功能完整性。课题组前期通过功能 连接分析发现，术后神经认知恢复延迟患者术前大脑 默认网络（d ef a u l t mo d e n et w o r k,DMN）、突显网络（sa l ien c e n et w o r k,SN）、中央执行网络（c en t r a l ex ec ut iv e n et w o r k,CEN）和边缘系统网络（l imbic n et w o r k,LN）全脑功能连接模式存在明显改变。而POD和 神经认知恢复延迟均属围手术期神经认知紊乱，因此 推测POD患者术前可能也存在脑网络的异常改变。本研究拟采用功能连接分析检测POD患者术前核心 脑区的全脑功能连接强度，探索POD患者术前脑网络 的特征性功能连接模式。1资料与方法1.1 一般资料2021年4月一10月，选择择期于复 旦大学附属华东医院行非心脏大手术的老年患者。入选标准：（1）年龄M60岁；（2）美国麻醉医师协会 分级H1V级；（3）简易精神状态检查（min i men t a l st a t u s ex a min a t io n,MMSE）5 24 分；（4）手术预期 时间2h。排除标准：（1）术前已存在中枢神经系统 或精神心理疾病；（2）既往脑血管意外史；（3）颅脑手 术；（4）严重肝肾功能障碍；（5）严重交流障碍；（6）体 内有金属植入物或心脏起搏器；（7）骨折等行动不便 者；（8）幽闭恐惧症。本研究为巢式病例对照研究，已 于中国临床试验注册中心注册（Ch iCTR2100054079）o 研究通过医院伦理委员会审批（2021K159），患者或其委 托人均签署知情同意书。1.2资料采集1.2.1术前资料 术前1 d采集患者的年龄、性别、受教育时间、体质量指数（bo d y ma ss in d ex,BMI）、吸 烟情况、饮酒情况、查尔森合并症指数、MMSE评分、疼痛与睡眠的数字评分（Nu mer ic Ra t in g Sc a l e,NRS）6、老年抑郁量表评分1、血红蛋白和C反应蛋 白（C r ea c t iv e pr o t ein,CRP）o1.2.2术中资料记录患者的手术时间、麻醉时间、麻醉药物用量、尿量、出血量、输血量以及出室时是否 带管。1.2.3术后资料 采集患者术后第1天疼痛与睡眠 的NRS评分以及CRP。1.3 r s-f MRI扫描和图像预处理 患者术前1 d行头 颅MRI扫描（西门子，Sk y r a 3.0T）。患者仰卧位，扫 描前固定头部。通过MPRAGE序列采集高分辨率3D T1加权结构像,通过平面回波成像序列采集r s-f MRI 图像。使用基于MATLAB R2013b的SPM12软件包、RESTpl u s 1.8软件包和Br a in Net v iew er软件包对所有 MRI原始数据进行预处理。1.4基于种子点的功能连接分析通过基于种子点 的功能连接分析探讨POD患者术前多个认知相关脑 网络核心脑区的全脑体素功能连接变化。根据课题 组前期研究，从DMN、SN、CEN和LN选定18个 感兴趣区域（r egio n o f in t er est,ROI）o计算每个ROI 平均时间序列和全脑体素时间序列的皮尔逊相关系 数，并对相关系数进行正态化处理,最终得到每个ROI 的全脑功能连接映射图。1.5 POD评估 由受过训练的专职医师通过3 min 请妄诊断量表（3-Min u t e Dia gn o st ic In t er v iew f o r CAM-d ef in ed Del ir iu m,3D-CAM）或ICU意识模糊评估法（Co n f u sio n Assessmen t Met h o d f o r t h e In t en siv e Ca r e Un it,CAM-ICU）9（用于未拔除气管导管的患者）进 行POD评估。于术后24 h进行第1次评估,随后每天 评估2 次（8：0010：00 和 18：0020：00），直至术后 第7天或患者出院。患者任1次评定结果为POD即 归入POD组。1.6统计学分析 采用SPSS 23.0进行统计分析。计量资料经检验若为正态分布通过均数土标准差（土 s）描述,组间比较行独立样本t检验;若偏态分布 通过中位数（四分位数）描述,组间比较采用Ma n n-Wh it n ey U检验。计数资料采用例数（）描述，组间 比较行才检验。P0.05表示差异有统计学意义。通过RESTpl u s 1.8软件包以及SPM12软件包对 r s-f MRI数据进行独立样本f检验,将性别、年龄和受 教育时间作为协变量。检验结果经错误发现率（f a l se d isc o v er y r a t e,FDR）多重比较校正,体素水平P 0.001 且团块大小P0.05时为差异有统计学意义。2结果2.1 一般情况 研究共招募42例患者行r s-f MRI扫 描，其中5例患者临时取消手术，1例患者因无法耐受 停止扫描，2例患者MRI数据质量不合格。最终纳入 34例患者进行研究,年龄6189岁,平均（72.4 土&0）岁，其中男性21例，女性13例。12例患者发生POD,POD发生率为35.29%。与非POD组比较,POD组受 678 老年医学与保健 2023 年第 29 卷第 4 期 Ger ia t r Hea l t h Ca r e,2023,Vo l.29.No.4教育时间较少，MMSE得分较低（P 0.05）。见表2。2.2功能连接分析结果基于ROI的功能连接分析 发现，校正年龄、性别和受教育时间后，POD患者术前 DMN、CEN和LN核心脑区的脑功能连接强度较非 POD患者降低（FDR校正,体素水平P 0.001,团块 大小P 0.05），且功能连接减弱最明显的区域主要集 中于CEN。见表3。在CEN中，2组功能连接强度存在显著差异的核 心脑区主要位于双侧前额叶皮质和双侧顶上小叶。与非POD组相比，POD组患者术前右侧前额叶皮质 与右侧辅助运动区、右侧额中回、右侧额下回和右侧 缘上回的功能连接强度明显降低;左侧前额叶皮质与 右侧额下回、右侧辅助运动区的功能连接强度明显降 低;右侧顶上小叶与左侧角回、右侧颖上回的功能连 接强度明显降低;左侧顶上小叶与右侧额中回的功能 连接强度明显降低。见图1。DMN中功能连接改变的核心脑区为右侧内侧前表1 2组一般资料比较项目POD 组(n=12)非 POD 组5=22)”护/ZP年龄（岁）75.2 9.2(61 89)70.9 7.1(61 86)-1.5230.137性别例（）1.9930.158男性5(41.67)16(72.73)女性7(5&33)6(27.27)受教育时间（年）6.00(0.00,11.25)9.00(9.00,12.00)-2.4760.015BMI(k g m-2)23.00 3.0521.37 2.84-1.5630.128吸烟例（）1(8.33)10(45.45)3.3400.068饮酒例（）1(8.33)9(40.91)2.5550.110査尔森合并症指数6.00(5.25,8.25)5.50(4.00,6.25)-1.1360.276MMSE(分)26.00(24.25,26.00)28.00(27.00,29.00)-3.8220.001疼痛NRS评分（分）0.00(0.00,0.00)0.00(0.00,0.00)-0.1170.958睡眠NRS评分（分）7.00(5.00,8.00)8.00(5.75,8.00)-0.4840.657老年抑郁量表评分（分）1.00(1.00,3.00)1.00(1.00,3.00)-0.5350.631血红蛋白（g L-1）110.83 24.10122.95 18.351.6470.109CRP(mg L_1)5.33(3.29,31.09)4.98(4.09,9.88)-0.8020.423表2 2组术中及术后资料比较项目POD 组5=12)非 POD 组5=22)F/ZP术中资料手术时间（min）312.42 120.89289.23 土102.000.5940.557麻醉时间（min）333.50 115.33315.73 104.340.4580.650输血量（mL）0.00(0.00,0.00)0.00(0.00,437.50)-1.4860.261尿量（mL）600.00(387.50,1 050.00)900.00(612.50,1 200.00)-1.0150.326出血量（mL）200.00(100.00,325.00)250.00(162.50,475.00)-0.8310.427丙泊酚（mg）322.50(62.75,685.00)167.50(57.50,409.75)-0.8840.383舒芬太尼（u g）32.50(28.75,41.25)37.50(26.25,50.00)-0.8540.403瑞芬太尼（u g）2 544.00(1 822.50,3 208.25)2 536.00(1 664.58,3 627.25)-0.1800.873带管例（）3(25.00)1(4.55)3.1300.115术后资料疼痛NRS评分（分）2.00(0.00,3.25)1.50(0.00,2.75)-0.1500.901睡眠NRS评分（分）5.00(1.75,8.00)5.50(5.00,8.00)-1.0820.292CRP(mg LT57.80 37.5549.66 30.560.6000.553 679 老年医学与保健 2023 年第 29 卷第 4 期 Ger ia t r Hea l t h Ca r e,2023,Vo l.29.No.4额叶皮质，POD组术前右侧内侧前额叶皮质与双侧 除此以外,POD组术前LN的核心脑区左侧杏仁颖上回区域功能连接强度较非POD患者明显降低。核与右侧辅助运动区、左侧中央后回的功能连接强度 见图2。较非POD患者明显降低。见图3。表3术前脑网络功能连接分析ROI功能连接改变脑区变化方向MNI 坐标(x/y/z mm)团块大小峰值TDMN右侧内侧前额叶皮质左侧额上回POD 非 POD-48-301864-4.862右侧内侧前额叶皮质右侧额上回POD 非 POD57-182150-5.622CEN右侧前额叶皮质右侧辅助运动区POD 非 POD32127410-6.102右侧前额叶皮质右侧额中回POD 非 POD335115133-5.307右侧前额叶皮质右侧岛盖部额下回POD 非 POD5169116-6.184右侧前额叶皮质右侧缘上回POD 非 POD48-423347-4.710左侧前额叶皮质右侧岛盖部额下回POD 非 POD60-315208-5.669左侧前额叶皮质右侧辅助运动区POD 非 POD6342120-4.801右侧顶上小叶左侧顶下缘角回POD 非 POD-51-3936126-5.428右侧顶上小叶右侧颖上回POD 非 POD51-24642-5.008左侧顶上小叶右侧额中回POD 非 POD42391842-8.244LN左侧杏仁核右侧辅助运动区POD 非 POD1295462-5.652左侧杏仁核左侧中央后回POD 非 POD-24-395143-5.574注：MNI为蒙特利尔神经研究所。j 轴状位矢状位注：左图为轴状位连接改变，右图为矢状位连接改变。标记节点代表脑网络中的核心脑区，无标记节点代表与核心脑区之间功能连接降低 的区域。L代表左侧，R代表右侧。a PFC为前额叶皮质；SPL为顶上小叶；MFG为额中回；SMA为辅助运动区；IFGo per c为额下回；SMG 为缘上回；IPL为角回；STG为颖上回。图1 POD组患者术前CEN脑功能连接强度明显低于非POD组患者 680 老年医学与保健2023 年第 29 卷第 4 期 Ger ia t r Hea l t h Ca r e,2023,Vo l.29.No.4轴状位矢状位注：左图为轴状位连接改变，右图为矢状位连接改变。标记节点代表脑网络中的核心脑区，无标记节点代表与核心脑区之间功能连接降低 的区域。L代表左侧，R代表右侧。mPFC为内侧前额叶皮质；STG为颖上回。图2 POD组患者术前DMN脑功能连接强度明显低于非POD组患者轴状位矢状位注：左图为轴状位连接改变，右图为矢状位连接改变。标记节点代表脑网络中的核心脑区，无标记节点代表与核心脑区之间功能连接降低 的区域。L代表左侧，R代表右侧。AMYG为杏仁核；Po CG为中央后回；SMA为辅助运动区。图3 POD组患者术前LN脑功能连接强度明显低于非POD组患者3讨论既往研究显示31,POD患者术前存在脑结构的 异常改变。Sh io ir i等发现，POD患者术前颖中回、梭状回和海马的灰质体积明显小于非POD患者。此 外,研究者还发现POD患者术前白质传导束也存在退 行性改变Z O但是除脑灰质和脑白质结构像改变外，目前POD患者术前是否存在脑功能状态异常仍不清 楚。本研究为巢式病例对照研究，校正年龄、性别和 受教育时间后，POD组患者术前CEN、DMN以及LN 核心脑区的的全脑功能连接强度明显降低。课题组前期研究发现，DMN、SN、CEN以及 LN的核心脑区全脑功能连接状态在术后神经认知恢 复延迟患者中存在明显改变。由于POD和术后神经 认知恢复延迟均存在认知功能改变，因此本研究将上 述网络的核心脑区作为ROI,进一步探索POD患者是 否同样存在脑网络连接模式的异常变化。CEN负责 执行高级认知任务，是任务和决策的主导控制网络,其核心节点包括前额叶皮质和顶上小叶等g。So r g 等发现，轻度认知功能障碍患者CEN的功能连接 681老年医学与保健2023 年第 29 卷第 4 期 Ger ia t r Hea l t h Ca r e,2023,Vo l.29.No.4强度降低。DMN由双侧对称的离散皮层区域构成，主要包括后扣带回皮质和内侧前额叶皮质等,对认知 和情绪的调节具有重要作用，DMN异常与神经/精神 类疾病有关。既往研究显示，精神分裂症患者后扣带 回皮质与多个脑区之间的功能连接性降低，儿童自 闭症患者内侧前额叶皮质与其他脑区的功能连接减 弱问，且涉及DMN的功能连接异常改变与持续注意 力缺陷相关两。LN是大脑的“调节器”，可以调节学 习、记忆、行为和情感等核心功能，往往被认为与痴呆 有关，LN失调也在抑郁症和双相情感障碍等精神疾 病的发病机制中起着重要作用。因此，CEN、DMN 和LN等大脑网络与认知功能密切相关。本研究结果 发现,POD组患者术前CEN、DMN和LN的全脑功能 连接强度明显下降。既往研究证实年龄、性别、疼痛 评分、手术时间、麻醉时间、查尔森合并症指数和CRP 等是发生POD的危险因素，但这些变量在本研究中未 见差异，可能是由于样本量相对较小造成的。本研究存在以下不足：(1)入组患者相对较少，未 能将POD患者细分为高活动型、低活动型和混合型，各 亚型POD与脑网络功能连接改变的相关性仍有待进一 步探索；(2)研究未设立健康对照组，故无法得出特异 性结论；(3)患者术后未再次行r s-f MRI扫描，因此 POD患者术后是否存在脑功能连接的改变仍有待于进 一步研究。综上所述，POD患者术前已存在CEN、DMN和LN的全脑功能连接强度降低，提示术前r s-f M-RI扫描和功能连接分析可为POD高危患者的术前筛查 提供新思路，为POD的精准预防和早期干预奠定基础。参考文献1 Ja n ssen TL,Al ber t s AR,Ho o f t L,et al.Pr ev en t io n o f po st o per a t iv e d el ir iu m in el d er l y pa t ien t s pl a n n ed f o r el ec t iv e su r ger y：sy st ema t ic r ev iew a n d met a-a n a l y sis J.Cl in In t er v Agin 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c a r e d el ir iu m sc r een in g c h ec k l ist(ICDSC)f o r t h e d ia gn o sis o f d el ir iu m：a sy st ema t ic r ev iew a n d met a-a n a l y sis o f c l in ic a l st u d ies J.Cr it Ca r e,2012,16(4):R115.10 Sh io t r i A,Ku r u ma ji A,Ta k eu c h i T,et al.A d ec r ea se in t h e v o l u me o f gr a y ma t t er a s a r isk f a c t o r f o r po st o per a t iv e d el ir iu m r ev ea l ed by a n a t l a s-ba sed met h o d J.Am J Ger ia t r Psy c h iat r y,2016,24(7)：528-536.11 Sh io ir i A,Ku r u ma ji A,Ta k eu c h i T,et al.Wh it e ma t t er a bn o r ma l it ies a s a r isk f a c t o r f o r po st o per a t iv e d el ir iu m r ev ea l ed by d if f u sio n t en so r ima gin g J.Am J Ger ia t r Psy c h ia t r y,2010,18(8):743-753.12 Mil l er GE,Ch en E,Fin ego o d ED,et al.Rest in g-St a t e f u n ct io n a l c o n n ec t iv it y o f t h e c en t r a l ex ec u t iv e n et w o r k mo d er a t es t h e r el a t io n sh ip bet w een n eigh bo r h o o d v io l en c e a n d pr o in f l a m-ma t o r y ph en o t y pe in c h il d r en J.Bio l Psy c h ia t r y,2021,90(3):165-172.13 So r g C,Ried l V,Mu h l a u M,et al.Sel ec t iv e c h a n ges o f r est in g-st a t e n et w o r k s in in d iv id u a l s a t r isk f o r Al zh eimer s d isea se J.Pr o c Na t l Ac a d S&USA,2007,104(47):18760-18765.14 Hu ML,Zo n g XF,Ma n n JJ,et al.A r ev iew o f t h e f u n c t io n a l a n d a n a t o mic a l d ef a u l t mo d e n et w o r k in sc h izo ph r en ia J.Neu r o sc i Bu l l,2017,33(1)：73-84.15 Wa n g Q,Li HY,Li YD,et al.Rest in g-st a t e a bn o r ma l it ies in f u n c t io n a l c o n n ec t iv it y o f t h e d ef a u l t mo d e n et w o r k in a u t ism spec t r u m d iso r d er：a met a-a n a l y sis J.Br a in Ima gin g Beh a v,2021,15(5):2583-2592.16 Fa n J,Ga n J,Liu WT,et al.Rest in g-St a t e d ef a u l t mo d e n etw o r k r el a t ed f u n c t io n a l c o n n ec t iv it y is a sso c ia t ed w it h su st a in ed a t t en t io n d ef ic it s in sc h izo ph r en ia a n d Obsessiv e-Co mpu l siv e d iso r d er f J.Fr o n t Beh a v Neu r o sc i,2018,12：319.17 Ben n et t MR.Th e pr ef r o n t a l-l imbic n et w o r k in d epr essio n:Mo d