滇金丝猴哺乳行为初探.pdf

基金项目院国家自然科学基金项目（32070454）；第二次青藏高原综合科学考察研究项目（2019QZKK0501）。作者简介院张廷顺（1997-）,男，四川广汉人，硕士研究生，研究方向：动物生态学；夏万才（1988-），男，四川巴中人，博士，讲师，研究方向：动物生态学；黎大勇（1979-），男，湖北荆门人，博士，教授，研究方向：灵长类动物行为生态学。收稿日期院2023-01-12滇金丝猴哺乳行为初探张廷顺1,2,赖建东3,巴桑3,龙晓斌3,王达丽1,2,王珮瑾1,2,夏万才1,2,黎大勇1,21.西华师范大学 生命科学学院，四川南充637009；2.西华师范大学 西南野生动植物资源保护教育部重点实验室，四川南充637009；3.云南白马雪山国家级自然保护区管护局，云南迪庆674400；摘要：哺乳对哺乳动物的后代生存和雌性的生殖成功至关重要。2015 年 9 月-12 月，2016 年 3 月-11 月，2020 年 6 月-2021 年 1月，采用焦点动物取样法和全事件记录法，对云南白马雪山国家级自然保护区响古箐区域的一群习惯化滇金丝猴群的哺乳行为进行了详细的跟踪记录。数据分析表明，随婴幼猴年龄增大，哺乳行为的发生频率逐渐减小，母婴哺乳冲突频率加强，婴猴平均在 24 月龄时彻底断奶；婴幼猴每日有两个明显的哺乳高峰，上午 9:00-11:00 和下午 13:00-15:00，较好地避开了母猴的移动和取食高峰，符合时间调节假说。研究结果表明，滇金丝猴的母猴在哺乳婴幼猴时，会采用一种宽容而又不妨碍自己正常活动的哺乳行为策略。关键词：滇金丝猴；哺乳；母婴冲突；白马雪山国家级自然保护区中图分类号：Q958.1文献标识码：A文章编号：2095-7734（2023）03-0001-05乳汁是在哺乳动物发育早期的主要营养来源，是最直接的亲代投入1,2。哺乳动物个体发育要经历从完全依赖乳汁到独立取食的过程3,4。乳汁传递是母系投入最耗能量的形式5，有研究认为雌性哺乳期的投入比妊娠期更耗费精力6。灵长类动物的哺乳期较长7，其母婴关系是最强烈的社会互动8。因此，哺乳行为对雌性生殖成功及后代存活至关重要。有证据表明，哺乳期孕激素有抑制雌性排卵的作用9，因此母猴适时拒绝哺乳而准备下一次受孕。受育幼方式、营养及社会因素等的影响，婴儿断奶的年龄各不相同10，但通常在婴儿体重达到成体三分之一时断奶11。哺乳投入可以分为：促进和拒绝12,13；促进，雌性生育后为婴猴投入频繁的哺乳；相反，排斥即为母亲排斥与婴儿腹侧接触，拒绝提供母乳14。母猴哺乳促进行为是为了提升当前后代的存活率，拒绝哺乳行为是为下一次繁殖做准备。由此产生的母婴冲突假说表明，母猴拒绝哺乳是当前和未来繁殖成效之间的投资权衡15,16。但是受空间（接近婴儿）和时间（照顾婴儿的时间长度）的影响，母猴断奶期的排斥方式及时长有较大差异，因此形成了灵长类动物不同的母系育幼方式。了解动物的行为与生态环境之间的关系，首先必须了解动物的活动时间分配17-19。研究不同生态环境下动物的活动时间分配，可以探讨生态环境对动物行为的影响以及它们所采取的行为策略。滇金丝猴是典型的昼行性灵长类动物，因此他们必须合理分配取食、交配、育幼、移动、休息等必要行为的时间20。时间调节假说（The timing hypothesis）认为，母亲的拒绝行为是一种育幼策略，在婴猴的发育过程中，母猴对婴猴的哺乳意愿和接触意愿的拒绝，是希望婴猴的活动尽可能的不妨碍自己的正常活动，而并非停止对婴猴的投入8,21。2023 年 6 月普洱学院学报Jun.2023第 39 卷第 3 期Journal of Puer UniversityVol.39No.31成年雌性在育幼期要将大量能量转移给婴猴20，在时间分配上主要体现在两个方面：第一，雌性需要花费大量时间照顾婴幼猴，而削减了其他行为活动的时间分配，如减少休息时间22；第二，大量的能量转移给婴幼猴，要求雌性在育幼期间增加能量摄入23,24。滇金丝猴是栖息海拔最高的灵长类动物25。他们以低能量的松萝为主食，季节性的补充嫩叶、果实、竹笋等食物26。同时，滇金丝猴具有较强的生殖季节性（主要集中在 3-4 月），平均生殖间期为两年27。在低能量营养摄入及严苛的外界环境影响下，雌性滇金丝猴既要保证婴猴存活，又要为下一次繁殖做准备。本研究收集了一群习惯化滇金丝猴群的哺乳和拒绝哺乳行为，结合婴幼猴年龄、哺乳频次及拒绝哺乳频次，探讨雌性滇金丝猴的哺乳行为策略。1 研究方法1.1研究地点及研究对象研究地位于云南省迪庆州维西县境内白马雪山国家级自然保护区南端响古箐区域（99毅15忆E，27毅36忆N）。研究区域主要有云南松林、常绿阔叶林、针阔混交林和暗针叶林等多种植被类型28。研究对象为响古箐区域长期跟踪观察形成的一个习惯化滇金丝猴群体27，该猴群常年栖息于 2 600-3 200m 的海拔带内29，研究人员能够顺利跟踪和近距离（10-20m）观察猴群20。1.2行为的定义及数据收集参照李银华等（2005）李腾飞（2013）对川金丝猴的行为定义和描述，我们将哺乳定义为：婴猴吮吸母猴乳头，同时有吞咽动作；将拒绝哺乳定义为：母猴阻止婴儿接触乳头6,39。婴猴年龄数据来源于 Xia 等27，通过毛发、体型及面部特征等进行个体识别。本研究以繁殖单元为单位，以婴猴为焦点动物，采用全事件记录法对哺乳行为进行观察和记录。记录母猴及婴猴名字、哺乳开始及结束时间、持续时间、拒绝哺乳发生时间和次数等。2015 年 9月-12 月，2016 年 3月-11 月，2020 年 6 月-2021 年 1月，共记录到了 21 只母猴和其 37 只后代，有效观察天数 169 天，有效观察时长为 319.43 小时。1.3 统计分析我们以小时为单位分别统计了各婴猴哺乳频次、母猴拒绝哺乳频次。Pearson correlation test 用以检测婴幼猴年龄与哺乳频次、婴幼猴年龄与母猴拒绝哺乳频次的相关性。Linear regression 用以检测婴幼猴年龄与哺乳频次、婴幼猴年龄与母猴拒绝哺乳频次的线性关系。所有数据收集及处理均借助Microsoft Excel 2013 及 SPSS 23.0 进行，显著性水平设置为 0.05。2 结果2.1 婴猴年龄与哺乳频率及哺乳时长研究期间共记录到 37 只婴幼猴的 488 次哺乳事件。0 到 29 月龄婴幼猴都观察到哺乳行为。0 到5 月龄哺乳频率为 4.102依3.939 次/小时，哺乳时长占比为 4.905依6.431%，6 到 11 月龄哺乳频率为1.958依4.182 次/小 时，哺乳时长占比为 4.271依6.171%，12 到 17 月龄哺乳频率为 0.915依4.053 次/小时，哺乳时长占比为 1.932依6.295%，18 到 23 月龄哺乳频率为 2.244依4.429 次/小时，哺乳时长占比为0.994依6.295%，24 到 29 月龄哺乳频率为 1.447依5.059次/小时，哺乳时长占比为 0.620依6.786%（图 1）。整体来看，哺乳频率与哺乳时长随婴猴年龄增大而逐渐减小（Pearson correlation test，哺乳频率，=-0.292，约0.001；哺乳时长，=-0.244，约0.001）。一元线性回归分析表明（哺乳频率=-2.081伊婴猴月龄+5.687，2=0.083，=47.57，约0.001（图 1）；哺乳时长=-2.857伊婴猴月龄+7.575，2=0.057，=32.296，约0.001，图 2），模型结果表明婴幼猴在 24 月龄时彻底断奶（图 1）。图 1 婴幼猴年龄与哺乳频次相关性普洱学院学报2图 2婴幼猴年龄与哺乳时长相关性2.2 母婴哺乳冲突刚出生的婴猴（约3.6 月龄）哺乳不会受到母猴拒绝，随着婴猴年龄增加，母婴哺乳冲突频率加强（Pearson correlationtest，=0.354，约0.001；Linearregression analysis，拒绝哺乳频率=0.057伊婴猴月龄-0.178，2=0.129，=71.99，约0.001）（图 3）。0 至5 月龄的拒绝哺乳频率较低（0.033依1.095 次/小时），之后排斥反应逐步升高，6 至 11 月龄为 0.243依1.209 次/小时，12 至 17 月龄为 0.410依1.048 次/小时,18 至 23 月龄达到排斥反应的最高峰（1.502依1.380 次/小时）。随后 24 至 29 月龄下降为 0.385依1.152 次/小时。图 3婴猴年龄与母猴拒绝频率相关性2.3 哺乳行为日节律滇金丝猴为昼行性动物，从每天 8:00-17:00 的哺乳活动节律分析发现，8:00-9:00 哺乳频率为0.231 次/小时，9:00-10:00 哺乳频率为 1.800 次/小时，10:00-11:00 哺乳频率为 2.437 次/小时，11:00-12:00 哺乳频率为 0.958 次/小时，12:00-13:00 哺乳频率为 1.149 次/小时，13:00-14:00 哺乳频率为1.886 次/小时，14:00-15:00 哺乳频率为 2.532 次/小时，15:00-16:00 哺乳频率为 2.580 次/小时，16:00-17:00 哺乳频率为 0.723 次/小时，17:00-18:00 哺乳频率为 0.643 次/小时。滇金丝猴在上午 9:00-11:00存在一个明显的哺乳高峰，下午 13:00-15:00 有另一个明显的哺乳高峰。在 11:00-13:00 有一个明显的哺乳低谷。日哺乳的最高峰在 15:00，为 2.55 次/小时（图 4）。图 4哺乳行为日节律3 讨论3.1 哺乳频率与断奶初生的滇金丝猴幼仔不能独立取食，需要依赖母亲提供乳汁而存活。哺乳行为是哺乳动物的特有的行为，由母亲乳腺分泌的乳汁含有大量的营养，保证幼仔的能量需要，同时也含有相应的免疫性抗体，帮助初生幼仔在复杂的自然环境中生存，母亲哺乳行为使得哺乳类动物的幼仔成活率显著的提高1。伴随着婴猴年龄的增长，哺乳的频率呈现下降趋势。停止哺乳和重新受精的恢复有关30，一种可能是由稳定的能量增加触发的31,32。滇金丝猴的平均生殖间隔约为 24 月27，妊娠期约为 6.8 个月33，推测其在婴猴约 17.2 月龄时再次怀孕。雌性滇金丝猴需要平衡哺乳的成本和收益，以最大限度地提高自身的繁殖成功率。雌性滇金丝在这 24 个月的生殖间期中，过早断奶可能会降低新生儿的存活率，过晚断奶可能会影响下一次受孕；而我们的研究结果表明，24 月龄时才彻底断奶，这似乎与哺乳延迟排卵的假说不符34。心理性哺乳（11 月龄后），哺乳仅仅是自然断奶张廷顺，赖建东，巴桑，龙晓斌，等：滇金丝猴哺乳行为初探3之前幼仔为谋求母猴保护而进行的一种心理依赖过程，此时强迫断奶不会对幼仔构成生命威胁35。彻底断奶时间为 2 年，这与过去认为的金丝猴断奶年龄在 1 岁半有所区别35。我们推测后期的哺乳可能是幼猴寻求母亲保护的心理依赖行为。从观察中也发现，细毛所携幼仔在 29 月龄时仍有哺乳活动，与杨晓军（1996）观察到的 2.5 岁幼猴有哺乳行为一致35。说明在不强迫断乳的情况下（如母猴怀孕或人为分群等），虽然母婴间矛盾冲突加剧，但心理性哺乳行为会有较长时间的延续。可能是因为除了获取能量外，含着母亲的乳头还具有心理性的功能。3.2 哺乳与母婴冲突假说母婴冲突假说认为母亲会试图促进婴猴的独立化进程，使当前的婴猴不会妨碍母亲的下一次繁殖36，而母亲就通过频繁的拒绝婴猴的哺乳和身体接触来促进婴猴的独立36。母婴冲突假说强调了母亲削减乃至停止为当前婴猴的投入的总量。随着婴猴的成长，母亲拒绝的频率显著提高，第二年高于第一年。滇金丝猴母亲对婴猴的拒绝行为也是温和的，非强制性的，大多数的拒绝都是通过转身离开，推开这种比较温和的方式，即使偶尔有拍打和咬婴猴的行为出现，其强度也都非常低。而当母亲的拒绝行为遭遇到婴猴的撒娇行为时，母亲往往会接受婴猴的哺乳或解除要求。第一年的拒绝并不会直接导致断奶的发生，因为母猴在第二年仍有大量的哺乳行为，生殖间隔为 2 年。母猴在第一年并未受孕，更可能是保证母猴自身的正常活动而进行哺乳时间的调整，第二年的拒绝行为较第一年多，而婴猴在 24 月龄完全断奶，这段时间的拒绝行为表明母亲停止了对当前婴猴的投入，而为下一次生育和育幼做准备，符合母婴冲突假说。3.3 哺乳与时间调节假说时间调节假说（The timing hypothesis）认为母亲的拒绝行为是母亲的一种育幼策略，在婴猴的发育过程中，母亲希望对婴猴的哺乳尽可能的不妨碍自己的正常活动9,37。也就是说，当婴猴的哺乳意图妨碍了母亲的活动时，母亲将对其表现出拒绝行为。但当母亲的活动不会被婴猴打扰的情况下，母亲会允许后者的哺乳和接近38。作为育幼过程中的母亲会消耗大量的能量，她们需要通过摄入更多的能量来维持能量收支平衡。为了达到这个目的，滇金丝猴母亲可能会倾向于延长取食时间，或者更有效率的取食。根据黎大勇（2010）和笔者所在研究团队的观察结果发现，在 11:00-12:00 有一个移动高峰，16:00-18:00 有一个取食高峰，13:00-15:00 有一休息高峰。哺乳高峰避开了移动与取食高峰，与休息高峰重叠，这个结果与时间调节假说相符。综上所述，本研究团队认为滇金丝猴的母婴冲突会在随着幼猴的年龄加剧。大多数哺乳行为在第二年结束，母猴需要衡量当前依赖的后代的生存和繁殖能力以及将来自身的繁殖能力。平衡断奶时间的成本和收益，为下一次育幼投资做准备。而幼猴在母亲没有强迫断奶时，会延续心理性哺乳较长的时间，体现滇金丝猴母亲对婴猴哺乳行为较为宽容。同时，母猴每日哺乳行为会错开自身移动和取食的高峰。参考文献院1POND C M.The significance of lactation in the evolution of mammalsJ.Evolution,1977,31(01):177-199.2LEE P C.Nutrition,fertility and maternal investmentin primatesJ.Journal of Zoology,1987,213(03):409-422.3KAPPELER P M,PEREIRA M E.Primate Life HistoriesandSocioecology M.Chicago:UniversityofChicagoPress.2003：266-284.4李银华.秦岭金丝猴(Rhinopithecus roxellana)婴幼儿行为发育的研究D.西安:西北大学,2005.5CLUTTON-BROCK T H.The Evolution of ParentalCareM.Princeton:Princeton University 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