藻类生物钙化研究进展_孙林.pdf

第4 5卷 第3期2 0 2 3年 6月海 洋 湖 沼 通 报T r a n s a c t i o n s o f O c e a n o l o g y a n d L i m n o l o g yV o l.4 5 3J u n.,2 0 2 3 藻类生物钙化研究进展孙 林1,2,秦 松1,刘正一1*,赵 辉2*(1.中国科学院烟台海岸带研究所,山东 烟台 2 6 4 0 0 3;2.山东科技大学化学与生物工程学院,山东 青岛 2 6 6 5 9 0)摘 要:藻类钙化是生物钙化的主要形式之一,也是钙化生产力的重要组成部分。微藻与大型藻中均包括有钙化现象的种类,且二者的钙化过程都包括四个主要步骤:C O2的浓缩,C a2+的聚集,C O2-3浓度上升,C a2+与C O2-3结合生成C a C O3。然而,微藻和大型藻由于形态和生理上的差异,钙化过程各具特点。本文以钙化模式种集胞藻(S y n e c h o c y s t i s s p.P C C 6 8 0 3)为例介绍了藻类钙化的四个主要步骤,并对关键的钙化机理进行了解析。通过比较分析,分别以珊瑚藻和颗石藻为例,介绍了大型藻和微藻在钙化过程和钙化机理上的异同。基于上述机制和特点的深化研究发现:钙化藻类在碳汇渔业、蓝碳领域和纳米材料方向具有较大的发展潜力。关键词:集胞藻(S y n e c h o c y s t i s s p.P C C 6 8 0 3);珊瑚藻;颗石藻;钙化机制;应用潜力中图分类号:Q-4 9 4 文献标志码:A 文章编号:1 0 0 3-6 4 8 2(2 0 2 3)0 3-1 6 4-0 8D O I:1 0.1 3 9 8 4/j.c n k i.c n 3 7-1 1 4 1.2 0 2 3.0 3.0 2 2引 言钙化是将C a2+和C O2-3转化为C a C O3的过程,是将一种形态的无机碳(游离的C O2-3、HC O-3等)固定为另一种形态的无机碳(C a C O3沉淀)的过程1,包括生物钙化、钙盐的沉积钙化等类型。生物钙化是指生物通过一系列生化反应使得C a C O3在细胞壁之间,或细胞和细胞壁之间沉积的现象,在生物界较为普遍,多见于细菌和藻类2。海洋中的生物钙化是影响全球碳循环的主要因素之一3。藻类可分为微藻和大型藻两大类群,钙化现象在两个类群中都存在,且钙化的种类广泛分布于海洋、湖泊以及温泉等多种水域环境中4。大型藻是肉眼可识别形态的藻类,以海生种类为主,包括红藻、褐藻、绿藻和蓝藻。钙化现象在上述四类海藻中均有报道5。钙化生产力是指钙化生物的钙化能力,主要表现在钙化物的生产量的差异5。其中大型钙化海藻的钙化生产力低于微型钙化海藻,是全球生物钙化的重要的一部分,影响着近岸海域的碳循环6。微型钙化海藻分布广泛,生长周期短,钙化生产力高,在全球生物钙化生产力中占有极大的比例,而颗石藻类是微型钙化海藻的主体5。大型钙化海藻的钙化主要是在细胞间沉积钙化物,如珊瑚藻,细胞壁中含有能够起晶核作用的聚多糖,钙化晶体直接生长于细胞壁内部或外部。微型钙化海藻的钙化则发生于细胞内或细胞壁外部。藻类钙化虽然在大型藻和微藻中存在差异,但具有一些共性的过程。在当前的钙化研究中,针对珊瑚藻和颗石藻等的钙化研究较多,针对集胞藻P C C 6 8 0 3的钙化研究较少。集胞藻P C C 6 8 0 3是研究藻类钙化的理想模式种。该藻种的钙化过程与条件较其他藻类更为简化,且钙化过程和钙化产物更易观察,其钙化部位与成核部位均在细胞外,不会形成细胞内夹杂C a C O3的物质7,因此钙化现象与其他大型钙化藻类和钙化微藻相比更加直观。其次,集胞藻P C C 6 8 0 3的遗传结构在目前已知的蓝藻中较为简单,遗传学背景较为清晰,光合作用等重要生理过程相关的基因已得到注释,基金项目:山东省重点研发计划(国际科技合作)(2 0 1 9 GH Z 0 2 6);国家自然科学基金面上项目(4 2 0 7 2 1 3 6);舟山市海洋经济创新发展示范项目(国海科字2 0 1 64 9 6)第一作者简介:孙 林(1 9 9 7),男,工学硕士,助理工程师,海洋资源高值化利用方向。E-m a i l:l i n s u n y i c.a c.c n*通信作者:刘正一(1 9 8 6),男,理学博士,高级工程师,海藻生物技术方向。E-m a i l:z y l i u y i c.a c.c n;赵 辉(1 9 7 8),男,理学博士,副教授,生物矿化方向。E-m a i l:z h s d u s t 1 2 6.c o m 收稿日期:2 0 2 0-0 9-0 73期藻类生物钙化研究进展1 6 5 从而为钙化机制的解析提供了良好的研究基础8-9。此外,集胞藻P C C 6 8 0 3诱导的C a C O3晶形为方解石。与颗石藻钙化形成的球石粒、珊瑚藻钙化形成的针状霰石晶体不同,方解石粘附在集胞藻P C C 6 8 0 3细胞的外表面1 0,更适宜观察钙化情况。同时由于钙化产生的方解石具有较高的热稳定性且结晶度较好1 1,因此其钙化在生物成骨、纳米材料等领域具有较高的开发利用价值。为便于对共性过程和机理的解析,本文以集胞藻P C C 6 8 0 3为例进行介绍。1 藻类钙化的主要过程藻类钙化是一个将C O2转化为C O2-3,继而与C a2+结合形成C a C O3的过程。R i d i n g1 2将蓝藻的钙化总结为以下几步:C O2的摄取和向细胞内的主动转运增强了C的摄入;碳酸酐酶(C A)将C O2转化为HC O-3扩散到羧基体中;C A酶将其转化为C O2同时释放OH-离子;C O2的摄取和OH-的释放使鞘内p H升高;p H升高时,HC O-3转化为C O2-3,C a C O3在鞘层内生成。在此,我们将集胞藻P C C 6 8 0 3的钙化过程概括为以下四个步骤:C O2的浓缩:研究发现在集胞藻P C C 6 8 0 3中,C O2的浓度会影响碳同化和钙化过程1 3。当环境中的C O2含量较低,不足以升高细胞周围微环境的p H时,C a C O3是在一系列生理过程,例如碳浓缩机制等影响下产生的1 4。集胞藻P C C 6 8 0 3已经进化出一种显著的环境适应性,即C O2浓缩机制(C CM)1 5,可以在有限的C O2浓度下极大地提高光合性能和存活率。研究发现,集胞藻P C C 6 8 0 3的C CM在其钙化过程中起关键作用(如图1中)。C CM的功能是在细胞内主动转运和积聚无机碳(Ci),Ci库主要用于在C O2固定酶核糖二磷酸羧化酶周围使C O2浓度升高1 6。集胞藻P C C 6 8 0 3的C O2浓缩过程所需的能量,推测由细胞中光合片层的光合作用提供(如图1中)。当细胞外环境气体成分的变化(C O2下降,O2上升)足以诱发C CM时,集胞藻P C C 6 8 0 3的钙化程度明显增加。图1 集胞藻P C C 6 8 0 3的钙化过程F i g.1 C a l c i f i c a t i o n p r o c e s s o fS y n e c h o c y s t i s s p.P C C 6 8 0 3图注:主动摄取C O2或HC O-3使等量的OH-释放,生成大量的C O2-3;C CM机制在细胞内主动转运和积聚无机碳,提高C O2浓度;C CM所需能量由光合片层提供;E P S通过使C a2+不均匀地吸附到细胞表面,与溶液中的C O2-3结合在E P S处生成C a C O3沉淀。C a2+的聚集:蓝藻中C a C O3成核的主要部位是细胞壁1 7。集胞藻P C C 6 8 0 3的细胞表面是用于碳酸盐沉淀的高效成核模板,而细胞壁在C a C O3的成核中很重要,它 可 以 充 当 外 延 基 质 或 模 板1 8。集 胞 藻P C C 6 8 0 3钙化的成核过程发生在紧靠细胞壁的胞外聚合物(E P S)内1 9,主 要 由 酸 性 多 糖 和 蛋 白 质 组成2 0。随着E P S的微生物降解的进行,E P S中的特定蛋白质部分会越来越暴露2 1,包含各种酸性残基和糖的E P S会捕获大量的C a2+。E P S通过使C a2+不均匀地吸附到细胞表面2 2。不同的E P S在体外诱导了不同类型C a C O3晶体的沉淀。酸性蛋白质附着于固体表面(例如几丁质)导致立体化学结构的变化,被认为是C a-C O3成核和C a C O3多态性的重要诱因2 1。E P S包含各种官能团,可显著影响细菌粘附在固体基质表面上。此外,E P S可以将颗粒粘合在一起形成沉淀物,并进一步改善原沉积物的内聚力2 3。p H升高引起C O2-3浓度上升:藻类钙化的发生需要许多条件,而碱性环境是钙化发生的基本条件。由于集胞藻P C C 6 8 0 3的钙化发生在细胞外,因此在细胞周边创造碱性环境是集胞藻P C C 6 8 0 3发生钙化的重要步骤。集胞藻P C C 6 8 0 3通过主动摄取C O2或HC O-3使等量的OH-释放,从而升高了细胞周围微环境的p H,使细胞附近形成碱性环境。p H升高使得细胞外溶液碳酸平衡向C O2-3方向移动2 4,生成大量的C O2-3(如图1中)。1 6 6 海 洋 湖 沼 通 报2 0 2 3 年C a2+与C O2-3结合生成C a C O3:C a2+通过包含各种酸性残基和糖的E P S的捕获使局部达到高浓度,与溶液中较高浓度的C O2-3结合在E P S处生成C a C O3沉淀(如图1中)。表1 集胞藻P C C 6 8 0 3钙化的影响因素T a b l e 1 I n f l u e n c i n g f a c t o r s o n c a l c i f i c a t i o n o f S y n e c h o c y s t i s s p.P C C 6 8 0 3钙化影响因素影响效果光照较高光照下可沉积更多的C a C O3;夜间p H较白天降低,进而降低钙化速率2 7;光强度突然升高会增加藻类的固碳率。C O2浓度C O2浓度升高导致C O2-3浓度降低,进而使钙化速率降低。p Hp H升高促进C O2-3的产生,进而沉积更多的C a C O3。温度随着温度的升高至最适温度,钙化作用随之加强。其他影响因素无机营养盐等对钙化有较大影响,如NO-3和P O3-4处于限制状态时,钙化作用增强2 8;有机化合物如酸性多糖等会抑制钙化作用。集胞藻P C C 6 8 0 3通过增加成核的表面积,在细胞表面附近创造碱性环境,并通过其生理活性 增 加 溶 解 的 无 机 碳 浓 度(C CM),从而促进C a C O3的沉淀2 5。原子紧密堆积以缩短原子间距离,在这种情况下形成的晶体将具有更高的热稳定性2 6。集胞藻P C C 6 8 0 3生理催化的碱性生长环境的创建,是引发C a-C O3沉淀的主要因素(表1)。2 大型藻类钙化及其特点大型钙化藻类以珊瑚藻(C o r a l l i n a)最具代表性,珊瑚藻是近海生态系统中的重要组成部分,具有作为底栖生物附着基质的重要功能2 9,其钙化生产力在全球碳循环中占有重要地位3 0。珊瑚藻的钙化主要在细胞和细胞壁之间以及相邻细胞壁之间进行,在细胞壁中进行成核作用,钙化晶体生长于细胞壁内部或外部3 1-3 2。生成的钙化沉积物填充在礁体缝隙中,从而加强了珊瑚礁的机械强度3 3。图2 珊瑚藻钙化过程F i g.2 C a l c i f i c a t i o n p r o c e s s o f C o r a l l i n a图注:胞外碳酸酐酶(C A)催化HC O-3脱水形成C O2;C a2+-AT P a s e交换器将细胞外的C a2+吸收入细胞内,并将H+排出细胞外;细胞内C O2水解生成HC O-3;HC O-3分解生成C O2-3;C O2-3与C a2+结合生成C a C O3沉淀。对珊瑚藻骨骼生物矿化过程的研究表明,与几丁质和胶原分子相关的有机基质成分在促进和组织矿物质生长中起着至关重要的作用。珊瑚藻将有机物质掺入其骨架中,从而为形成矿物质提供了几丁质基质3 4。珊瑚藻通过C a2+-AT P a s e交换器将细胞外的C a2+转入细胞内,并将H+排出细胞外(如图2中)3 5。碳酸酐酶(C A)催化将C O2转化为HC O-3离子的正向反应。将D I C转移至成釉细胞之下空间的过程,可能是通过C O2扩散,或通过HC O-3离子转运蛋白(B AT)进行HC O-3泵送而发生的。珊瑚藻通过胞外C A催化HC O-3脱水形成C O2(如图2中),C A主要分布在胞内的质体和叶绿体中,或细胞外的质膜表面。胞外C A的主要功能是催化海水中的HC O-3脱水成为C O2,形成相对于胞内较高的C O2浓度梯度,使C O2通过扩散等方式穿过细胞膜进入细胞3 6。细胞内C O2水解生成HC O-3,随后HC O-3分解生成C O2-3。C O2-3与C a2+结合生成C a C O3沉淀完成钙化过程(如图2中-)。研究表明,珊瑚藻的钙化速率和光合速率都对p H敏感。随着周围环境中p H的升高,珊瑚藻的钙化速率增强3 7。p H值的变化会影响到C a C O3的饱和度,进而影响藻类的钙化速率,钙化作用会随着p H值降低而受到抑制3 8。在海洋碳酸盐系统中,D I C是钙化藻类最主要的碳源。因此高浓度D I C可以提高藻类的钙化速率。研究证明C O2浓度升高会导致C O2-3浓度降低,进而降低钙化藻类的钙化速率。环境p H的降低被认为是珊瑚钙化速率总体下降的主要原因3 9。在不同C O2水平上经过培养,低C O2浓度培养的藻体其钙化速率要远高于(P0.0 0 1)高C O2浓度3期藻类生物钙化研究进展1 6 7 培养下的藻体;而UV R对钙化作用产生的抑制率却呈现出相反的趋势,即对低C O2浓度培养的藻体产生的抑制率要远低于(P1 0%),并增加了钙化作用,随着温度的升高,光合作用,钙化和呼吸作用增加5 3。大型钙化海藻与微型钙化海藻的钙化之间有较多差异,下面以大型钙化海藻中的珊瑚藻、微型钙化海藻中的颗石藻为例进行比较(如表2)。表2 大型钙化藻与微型钙化藻比较T a b l e 2 C o m p a r i s o n o f l a r g e c a l c i f i e d a l g a e a n d m i n i c a l c i f i e d a l g a e大型钙化藻微型钙化藻钙化部位细胞和细胞壁之间,以及细胞壁之间。通常在细胞内,如颗石藻的颗石囊;少部分于细胞外的胞外聚合物内,如集胞藻P C C 6 8 0 3。钙化影响因素p H:p H升高促进C O2-3的产生,从而促进钙化。C O2浓度:C O2浓度升高会降低藻类的钙化速率。光照:以珊瑚藻为例,光照强度为5 0 W m-2时,藻体的钙化速率小于光照强度为2 0 0 W m-2时藻体的钙化速率3 6。温度:随着温度升高至最适温度,钙化作用随之加强。p H:同大型钙化藻C O2浓度:C O2浓度升高导致C O2-3浓度降低,进而使藻类的钙化速率降低(集胞藻P C C 6 8 0 3);适度增加C O2浓度可以提高钙化能力(颗石藻)5 2。光照:较高光照下可沉积更多的C a C O3,夜间相对于白天的钙化速率更低(集胞藻P C C 6 8 0 3);黑暗条件不利于C a C O3的沉积(颗石藻)。温度:同大型钙化藻。钙化过程HC O-3C O2HC O-3C O2-3C a C O3HC O-3C O2-3C a C O3钙化产物的形式针状霰石晶体(珊瑚藻)。方解石晶体(集胞藻P C C 6 8 0 3);颗石粒(颗石藻)。4 藻类钙化的生态功能与应用4.1 生态功能研究普遍认为珊瑚藻的钙化在珊瑚礁生态系统中具有两个重要作用,一是对礁体的钙化作用贡献巨大,二是能诱导许多底栖动物幼虫的附着与变态5 5。颗石藻钙化可以将C O2封存。颗石藻占全球总浮游植物量的1 0%,每年将空气中7.3 3 31 01 1 t的C O2吸收和固定,通过钙化作用有1.2 81 09 t的C a-C O3沉入海底进入地化循环,因此颗石藻的钙化作用在降低空气C O2的能力上更具有优势4 7。颗石藻在体表沉积C a C O3,将海洋中溶解无机碳(D I C)结合到颗粒态C a C O3中的同时,降低了水体的碱度而改变 水体中溶解无机碳体系的平衡5 6。C a C O3在海洋中的沉降驱动了海水中碳酸盐反向泵过程,最终导图4 藻类钙化的生态功能F i g.4 E c o l o g i c a l f u n c t i o n o f a l g a l c a l c i f i c a t i o n致溶解在海水中的C O2向大气释放,进而影响了海洋和大气的C O2交换。钙化藻类在钙化的过程中将水体中的C a2+固定,同时也将其中的碳元素固定,因此在碳汇渔业和蓝碳领域,藻类钙化有着较大的生态应用潜力。碳汇渔业是指通过渔业生产活动促进水生生物吸收水体中的C O2,并通过收获把这些碳移出水体的过程和机制5 7。这个过程和机制提高了水体吸收大气C O2的能力。钙化藻类可以通过光合作用和钙化作用将C O2转化为C a C O3,将其钙化能力发挥出来可以极大提高水体吸收大气C O2的能力,有助于碳汇渔业的实施。蓝碳是储存于滨海和海洋系统的3期藻类生物钙化研究进展1 6 9 碳。作为地球上的最大碳库,蓝碳的容量是大气碳库的5 0倍。在世界上每年通过光合作用捕获的碳中,有5 5%是由海洋生物捕获的5 8。研究开发钙化藻类的钙化作用可以有效提高蓝碳储量,对于改善大气环境具有重要意义。藻类钙化的生态功能还会影响生物碳泵效率及深海的碳埋藏。生物碳泵起始于真光层,藻类等植物将无机碳转化为溶解有机碳(D O C)和颗粒有机碳(P O C)5 9。海洋碳循环的过程与机制包括物理、化学和生物的过程与机制6 0。微型生物碳泵理论指出,海洋中的微型生物是R D O C的主要贡献者。微型生物个体虽小,但数量极大,是海洋生态系统生物量的主要承担者6 1。而藻类钙化在储碳的同时吸收了较多的C O2,使P O C和D O C的含量随之发生改变,同时提高了深海的碳埋藏量。4.2 产业化应用的潜力关于藻类的钙化的应用研究尚处于起步阶段,当前钙化的应用主要集中在纳米材料制备,同时在人造骨骼的制备方向具有重要的应用潜力4 7。纳米催化材料需要较大的催化表面积,以提高催化效率,同时需要控制生产成本6 2。藻类钙化得到的碳酸盐适宜纳米材料的研发生产,通过诱导藻类钙化形成碳酸盐沉积含有较多的细微孔洞,有效催化表面积较大,生产过程简单,因此适于纳米催化材料的开发。同时T a k e n a k a等6 3认为较大的比表面积也可以促进其在肠道内的吸收,因此将其应用到补钙产品中也有较大潜力。光学纳米材料需要具有较高的光照稳定性以提高工作效率6 4,而钙化藻类钙化得到的产物具有较高的光照稳定性,因此也可以用于光学纳米材料领域,与其他的传统光学纳米材料相比具有成本低,生产效率高的优势,但距离规模化生产尚需进一步的工程技术突破。致谢:感谢南京师范大学生命科学学院连宾老师对本论文的修改与指导。参考文献1 高坤山.珊瑚藻类钙化的研究J.海洋与湖沼,1 9 9 9(3):2 9 0-2 9 4.2 何基保,温树林.生物矿化作用J.自然杂志,1 9 9 7(5):2 8-3 2.3 A S S A F G.L o o k i n g a w a y f r o m t h e s t r e e t l i g h t-n e w i n s i g h t s i n t o m a r i n e c a l c i f i c a t i o nJ.N e w P h y t o l o g i s t,2 0 1 8,2 2 0(1):5-7.4 李晓敏,罗克梦,和凤,等.钙离子浓度对水华微囊藻生物钙化固定C O2的影响J.环境工程学报,2 0 1 7,1 1(1 2):6 3 2 7-6 3 3 1.5 阮祚禧,高坤山.钙化藻类的钙化过程与大气中C O2浓度变化的关系J.植物生理学通讯,2 0 0 7,4 3(4):7 7 3-7 7 8.6 欧阳丽佳.颗石藻生物钙化和DM S释放的生理学特性及其种类分子标记研究D.厦门:厦门大学,2 0 0 6.7 B E N Z E R A R A K,S KOUR I-P AN E T F,L I J,e t a l.I n t r a c e l l u l a r C a-c a r b o n a t e b i o m i n e r a l i z a t i o n i s w i d e s p r e a d i n c y a n o b a c t e r i aJ.P r o c e e d i n g s o f t h e N a t i o n a l A c a d e m y o f S c i e n c e s,2 0 1 4,1 1 1(3 0):1 0 9 3 3-1 0 9 3 8.8 T AKAKA Z U K,S A TO S H I T.C o m p l e t e G e n o m e S t r u c t u r e o f t h e U n i c e l l u l a r C y a n o b a c t e r i u m S y n e c h o c y s t i s s p.P C C 6 8 0 3J.P l a n t&C e l l P h y s i o l o g y,1 9 9 7(1 1):1 1.9 J I ANG H B,C HE N G H M,GAO K S,e t a l.I n a c t i v a t i o n o f C a2+/H+E x c h a n g e r i n S y n e c h o c y s t i s s p.S t r a i n P C C 6 8 0 3 P r o m o t e s C y a n o b a c t e r i a l C a l c i f i c a t i o n b y U p r e g u l a t i n g C O2-C o n c e n t r a t i n g M e c h a n i s m sJ.A p p l i e d a n d E n v i r o n m e n t a l M i c r o b i o l o g y,2 0 1 3,7 9(1 3):4 0 4 8-4 0 5 5.1 0 HAN Z,YAN H,Z HAO H,e t a l.B i o-p r e c i p i t a t i o n o f C a l c i t e w i t h P r e f e r e n t i a l O r i e n t a t i o n I n d u c e d b y S y n e c h o c y s t i s s p.P C C 6 8 0 3J.G e o m i c r o b i o l o g y J o u r n a l,2 0 1 4,3 1(1 0):8 8 4-8 9 9.1 1 HA N Z,Z HUA N G D,Y A N H,e t a l.T h e r m o g r a v i m e t r i c a n d k i n e t i c a n a l y s i s o f t h e r m a l d e c o m p o s i t i o n c h a r a c t e r i s t i c s o f m i c r o b i a l c a l c i t e s i n d u c e d b y c y a n o b a c t e r i a S y n e c h o c y s t i s s p.P C C 6 8 0 3J.J o u r n a l o f T h e r m a l A n a l y s i s a n d C a l o r i m e t r y,2 0 1 7,1 2 7(2):1 3 7 1-1 3 7 9.1 2 R I D I NG R.C y a n o b a c t e r i a l c a l c i f i c a t i o n,c a r b o n d i o x i d e c o n c e n t r a t i n g m e c h a n i s m s,a n d P r o t e r o z o i c-C a m b r i a n c h a n g e s i n a t m o s p h e r-i c c o m p o s i t i o nJ.G e o b i o l o g y,2 0 0 6,4(4):2 9 9-3 1 6.1 3 L O R E N Z OA M R,I I GU E Z A C,E G G E J K,e t a l.I n c r e a s e d C O2 a n d i r o n a v a i l a b i l i t y e f f e c t s o n c a r b o n a s s i m i l a t i o n a n d c a l c i f i c a-t i o n o n t h e f o r m a t i o n o f Em i l i a n i a h u x l e y i b l o o m s i n a c o a s t a l p h y t o p l a n k t o n c o mm u n i t yJ.E n v i r o n m e n t a l a n d e x p e r i m e n t a l b o t a-n y,2 0 1 8(1 4 8):4 7-5 8.1 4 HE RMO S O M.C o n t r o l o f a m b i e n t p H o n g r o w t h a n d s t a b l e i s o t o p e s i n p h y t o p l a n k t o n i c c a l c i f y i n g a l g a eJ.P a l e o c e a n o g r a p h y,2 0 1 5,3 0(8):1 1 0 0-1 1 1 2.1 5 B A D G E R L M R,P R I C E G D.C O2 c o n c e n t r a t i n g m e c h a n i s m s i n c y a n o b a c t e r i a:m o l e c u l a r c o m p o n e n t s,t h e i r d i v e r s i t y a n d e v o l u t i o nJ.J o u r n a l o f E x p e r i m e n t a l B o t a n y,2 0 0 3,5 4(3 8 3):6 0 9-6 2 2.1 6 D E AN P G,B A D G E R M R,WOO D G E R F J,e t a l.A d v a n c e s i n u n d e r s t a n d i n g t h e c y a n o b a c t e r i a l C O2-c o n c e n t r a t i n g-m e c h a n i s m(C CM):f u n c t i o n a l c o m p o n e n t s,Ci t r a n s p o r t e r s,d i v e r s i t y,g e n e t i c r e g u l a t i o n a n d p r o s p e c t s f o r e n g i n e e r i n g i n t o p l a n t sJ.J o u r n a l 1 7 0 海 洋 湖 沼 通 报2 0 2 3 年o f E x p e r i m e n t a l B o t a n y,2 0 0 8,5 9(7):1 4 4 1-1 4 6 1.1 7 D I T T R I C H M,M L L E R B,MAV R O C O R D A T O S D,e t a l.I n d u c e d C a l c i t e P r e c i p i t a t i o n b y C y a n o b a c t e r i u m S y n e c h o c o c c u sJ.A c t a H y d r o c h i m i c a e t H y d r o b i o l o g i c a,2 0 0 3,3 1(2):1 6 2-1 6 9.1 8 B O R OW I T Z KA M A.C a l c i f i c a t i o n i n a q u a t i c p l a n t sJ.P l a n t C e l l a n d E n v i r o n m e n t,1 9 8 4,7(6):4 5 7-4 6 6.1 9 O B S T M,D YN E S J J,L AWR E N C E J R,e t a l.P r e c i p i t a t i o n o f a m o r p h o u s C a C O3(a r a g o n i t e-l i k e)b y c y a n o b a c t e r i a:A S T XM s t u d y o f t h e i n f l u e n c e o f E P S o n t h e n u c l e a t i o n p r o c e s sJ.G e o c h i m i c a E t C o s m o c h i m i c a A c t a,2 0 0 9,7 3(1 4):4 1 9 2-4 1 9 8.2 0 WAN G Y W,Z HAO J,L I J H,e t a l.E f f e c t s o f C a l c i u m L e v e l s o n C o l o n i a l A g g r e g a t i o n a n d B u o y a n c y o f M i c r o c y s t i s a e r u g i n o s aJ.C u r r e n t M i c r o b i o l o g y,2 0 1 1,6 2(2):6 7 9-6 8 3.2 1 KAWAGU C H I T,D E C HO A W.A l a b o r a t o r y i n v e s t i g a t i o n o f c y a n o b a c t e r i a l e x t r a c e l l u l a r p o l y m e r i c s e c r e t i o n(E P S)i n i n f l u e n-c i n g C a C O3 p o l y m o r p h i s mJ.J o u r n a l o f C r y s t a l G r o w t h,2 0 0 2,2 4 0(2):2 3 0-2 3 5.2 2 O B S T M,D I T T R I C H M,KU EHNH.C a l c i u m a d s o r p t i o n a n d c h a n g e s o f t h e s u r f a c e m i c r o t o p o g r a p h y o f c y a n o b a c t e r i a s t u d i e d b y A FM,C FM,a n d T EM w i t h r e s p e c t t o b i o g e n i c c a l c i t e n u c l e a t i o nJ.G e o c h e m i s t r y G e o p h y s i c s G e o s y s t e m s,2 0 0 6,7(6):1-1 5.2 3 T I N G T I N G Z,MA R I A D.C a r b o n a t e P r e c i p i t a t i o n t h r o u g h M i c r o b i a l A c t i v i t i e s i n N a t u r a l E n v i r o n m e n t,a n d T h e i r P o t e n t i a l i n B i-o t e c h n o l o g y:A R e v i e wJ.F r o n t i e r s i n B i o e n g i n e e r i n g a n d B i o t e c h n o l o g y,2 0 1 6(4):1-2 1.2 4 J I AN G H B,C HE N G H M,GAO K S,e t a l.I n a c t i v a t i o n o f C a2+/H+E x c h a n g e r i n S y n e c h o c y s t i s s p.S t r a i n P C C 6 8 0 3 P r o m o t e s C y a n o b a c t e r i a l C a l c i f i c a t i o n b y U p r e g u l a t i n g C O2-C o n c e n t r a t i n g M e c h a n i s m sJ.A p p l i e d a n d E n v i r o n m e n t a l M i c r o b i o l o g y,2 0 1 3,7 9(1 3):4 0 4 8-4 0 5 5.2 5 L E E B D,A P E L W A,WA L T ON M R.C a l c i u m c a r b o n a t e f o r m a t i o n b y S y n e c h o c o c c u s s p.S t r a i n P C C 8 8 0 6 a n d S y n e c h o c o c c u s s p.s t r a i n P C C 8 8 0 7J.B i o r e s o u r c e T e c h n o l o g y,2 0 0 6,9 7(1 8):2 4 2 7-2 4 3 4.2 6 YAN H X,HAN Z Z,Z HAO H,e t a l.C h a r a c t e r i z a t i o n o f c a l c i u m d e p o s i t i o n i n d u c e d b y S y n e c h o c y s t i s s p.P C C 6 8 0 3 i n B G 1 1 c u l-t u r e m e d i u mJ.C h i n e s e J o u r n a l o f O c e a n o l o g y a n d L i m n o l o g y,2 0 1 4,3 2