真菌MYB转录因子的研究进展_裴梦甜.pdf

分子植物育种，2023 年，第 21 卷，第 3 期，第 836-841 页Molecular Plant Breeding,2023,Vol.21,No.3,836-841评述与展望Review and Progress真菌 MYB 转录因子的研究进展裴梦甜吕佳芮张页谢序泽*李亚*福建农林大学,生物农药与化学生物学教育部重点实验室,福州,350002*共同通信作者,;liya-摘要随着转录因子成为分子遗传学和细胞分子生物学研究领域的重要内容，MYB 转录因子也逐渐成为该领域的研究热点。区别于其他类型的转录因子，MYB 转录因子包含一个十分保守的 Myb 类型 DNA 结合结构域，其广泛存在于真核生物并参与调控一系列细胞生长、分化和发育过程。目前，动植物 MYB 类型转录因子已经有了广泛的研究和报道，而真菌 MYB 转录因子的研究较少，也没有文献对其研究进展进行总结和归纳。本研究梳理了真菌中已报道的 MYB 转录因子，重点阐述了它们在细胞周期、次级代谢、孢子发育和致病侵染过程中的作用。关键词真菌;MYB 转录因子;研究进展;生物学功能Research Progress of Fungal MYB Transcription FactorsPei MengtianL JiaruiZhang YeXie Xuze*Li Ya*Key Laboratory of Biopesticides and Chemical Biology,(Ministry of Education),Fujian Agriculture and Forestry University,Fuzhou,350002*Co-corresponding authors,;liya-DOI:10.13271/j.mpb.021.000836AbstractWith the transcription factors becoming an important content in the research field of moleculargenetics and cell molecular biology,MYB transcription factors have gradually become a research hotspot in thisfield.Different from other types of transcription factors,MYB transcription factors contain a highly conservativeMyb DNA-binding domain,which is widely present in eukaryotes and participates in the regulation of growth,differentiation and development of eukaryotic cells.At present,the MYB transcription factors of plants andanimals have been extensively researched,while the fungi MYB transcription factors have been rarely studied,andthere is no literature to summarize and conclude the research progress.In this study,we summarized the reportedMYB transcription factors in fungi,and mainly focused on their roles in cell cycle,secondary metabolism,sporedevelopment and pathogenic infection.KeywordsFungi;MYB transcription factors;Research progress;Biological function基金项目：本研究由国家自然科学基金项目(31871914)、福建省自然科学基金项目(2018J01615)和福建农林大学科技创新专项(103/KFA19019A)共同资助引用格式：Pei M.T.,L J.R.,Zhang Y.,Xie X.Z.,and Li Y.,2023,Research progress of fungal MYB transcription factors,Fenzi Zhi-wu Yuzhong(Molecular Plant Breeding),21(3):836-841.(裴梦甜,吕佳芮,张页,谢序泽,李亚,2023,真菌 MYB 转录因子的研究进展,分子植物育种,21(3):836-841.)转录调控是最重要的基因表达调控之一，其关键调控元件是转录因子。典型的转录因子由 4 部分构成，分别是 DNA 结合结构域、寡聚结构域、转录调控结构域和核定位信号区域(Pabo and Sauer,1992;张椿雨等,2007;高珂等,2015)。根据 DNA 结合结构域的不同，转录因子又可分为多个不同的蛋白家族，包括 bHLH、bZIP、homedomain、MADS-box、Zinc-fin-ger 和 MYB 等。其中，MYB 转录因子家族是最广泛的一类，其通常与其他类型的 DNA 结合蛋白相结合，共同调控基因表达、细胞代谢及个体生长发育等(Weston,1998)。截至目前，植物和动物的 MYB 转录因子研究广泛且深入。植物 MYB 转录因子数量最多，在细胞形态建成、种子发育萌发、次生代谢控制、激素应答和胁迫响应等生理生化过程起着广泛的调控作用(Dubos et al.,2010)。动物 MYB 转录因子种类丰富，参与了细胞增殖、凋亡分化、代谢和应激反应等重要细胞过程(Frampton,2004;Ramsay and Gonda,2008)。而在真菌中，MYB 转录因子的研究则稍显滞后，本研究围绕已报道的真菌 MYB 转录因子的功能进行总结和分析，以期为未来其他真菌 MYB 转录因子的研究提供线索和思路，同时为真核生物转录因子调控版图的完善提供一定的理论参考。1 MYB转录因子概述1.1 MYB转录因子的发现1941 年，人们首次在禽急性成髓细胞白血病病毒首次发现了 MYB 转录因子的存在，而后在 1982 年成功在禽成髓细胞瘤病毒中鉴定出第一个 MYB 转录因子，并命名为 v-MYB(Klempnauer et al.,1982;Graf,1992)。随后，越来越多的 MYB 转录因子被发现、鉴定和研究。1987 年，第一个植物 MYB 转录因子 ZmMYBC1 在玉米中被鉴定，其功能与花青素的合成有关(Paz-Ares et al.,1987)。1989 年，第一个真菌MYB 转录因子 Bas1 在酿酒酵母中被鉴定，其对于激活组氨醇脱氢酶基因 HIS4 转录是必需的(Tice-Bald-win et al.,1989)。截至 2020 年 12 月，NCBI(Nationalcenterforbiotechnologyinformation)上已收录69032个MYB 基因(https:/www.ncbi.nlm.nih.gov/gene/?term=myb)。1.2 MYB转录因子的结构典型的 MYB 转录因子由 DNA 结合结构域、转录激活结构域和负调节区域组成。区别于其他家族的转录因子，MYB 转录因子的 DNA 结合结构域都含有一段高度保守的 Myb 结构域，该结构域由 13个不完全重复序列(R1,R2 和R3)串联组成，每个 R 序列大约 50 个氨基酸，以螺旋-转角-螺旋(helix-turn-helix,HTH)的形式组成折叠蛋白，参与 DNA 的结合过程(Frampton,2004)。与大多数转录因子类似，MYB 转录因子的转录激活结构域也可归为三种类型：第一类是酸性域(Acidic domain)。如非洲爪蟾(Xenopus tropicalis)中含有 Myb 结构域的 XtTRF1(Crumet et al.,2006)；第二类是富谷氨酰胺域(Glutamine-rich domain)。如烟草(Nicotiana tabacum)中的 NgTRF1(Yang et al.,2003)；第三类是富脯氨酸域(Proline-rich domain)。如拟南芥(Arabidopsis thaliana)中的 AtMybL2(Matsui et al.,2010)。此外，部分抑制型 MYB 转录因子在 C 端含有一段保基序，其可以通过与激活因子竞争靶基因 DNA结合位点，来抑制某些基因的表达(孙彬妹,2016)。1.3 MYB转录因子的分类在已报道的动植物 MYB 转录因子中，根据其Myb 结构域中 R 序列数量的不同，MYB 转录因子可分为 4 个类型，分别是含有 1 个 R 序列的 1R-MYB(R 序列为 R1/2)或者 MYB-related(R 序列为 R3)，含有 2 个 R 序列的 R2R3-MYB(R 序列为 R2 和 R3)，含有 3 个 R 序列的 3R-MYB(R 序列为 R1,R2 和R3)以及含有 4 个 R 序列的 4R-MYB(R 序列为 R1,R2,R3 和 R1/2)。其中，1R-MYB 或者 MYB-related 时常以二聚体的形式行使功能，参与维持染色体的稳定性；R2R3-MYB 的种类最多，在细胞生长分化、环境胁迫反应和次生代谢控制等过程发挥重要作用(Stracke et al.,2001)；3R-MYB 广泛存在与真核生物中，参与了细胞周期的调控和细胞分裂的调节过程(Ito,2005)；4R-MYB 的种类较少，目前只在少数植物中被发现，且作用尚未明确(Dubos et al.,2010)。已报道的真菌 MYB 转录因子数量较少，对其如何分类目前还没有定论，并且已报道的真菌 MYB 也未归到上述4种类型里。2真菌MYB转录因子的生物学功能2.1真菌MYB转录因子在细胞周期中的作用细胞周期是指细胞分裂结束到下一次细胞分裂结束所经历的全过程，分为间期和分裂期两个时期，每经历一次细胞周期，母细胞就会分裂为两个子细胞，母细胞的遗传物质也会在复制一份后均等地分配到两个子细胞中。真菌 MYB 转录因子参与了细胞周期中的多个重要过程，与细胞的分裂和分化息息相关。在酿酒酵母(Saccharomyces cerevisiae)中，Rap1可以与端粒结合，在染色体的稳定和维持中起重要作用，其 Myb 结构域可以与 DNA 结合，在基因调控过程中也发挥了一定的作用(Mukherjee et al.,2012)。ScPol5 与人类 MYB 转录因子 MYBBP1A 同源，对于 60S 核糖体亚基的生物合成是必需的，其缺失会导致 60S 核糖体亚基的缺失以及半聚体多聚体的积真菌 MYB 转录因子的研究进展Research Progress of Fungal MYB Transcription Factors837分子植物育种Molecular Plant Breeding累(Ramos-Senz et al.,2019)。在裂殖酵母(Schizosa-ccharomyces pombe)中，Myb-related 蛋白 Cdc5 是细胞分裂 G2/M 过程的重要蛋白，参与了 40S 核糖体复合物的稳定性，且缺失会导致细胞在前 mRNA 剪接中存在缺陷(Mcdonald et al.,1999)。MYB 转录因子Reb1 对于酵母细胞生长以及营养胁迫诱导的生长停滞(通常称为 G1 停滞)是必需的，其可以通过上调Ste9+的转录来使酵母细胞进入生长停滞状态以应对缺氮胁迫(Rodriguez-Sanchez et al.,2011)。与 Reb1 同源的 Ydr026c 还参与了 RNA 聚合酶 I 的转录终止过程(Reiter et al.,2012)。此外，白色念珠菌(Candidaalbicans)中的 CaRap1 对于端粒长度和端粒结构的维持至关重要，CaRap1 的缺失会导致端粒长度的失调和重组异常(Yu et al.,2009)。白色念珠菌的 MYB 转录因子 CaTbf1 和 CaCbf1 还共同参与了核糖体蛋白的基因表达调控过程(Hogues et al.,2008)。此外，AgBas1 是棉阿舒囊霉(Ashbya gossypii)中的一个 MYB 转录因子，其缺失突变体与野生型相比，生长速率显著下降(Mateos et al.,2006)。在小麦赤霉菌(Gibberella zeae)中，Myt1 和 Myt2 都含有一个Myb结构域，Myt1 的过表达或者 Myt2 的缺失都会导致赤霉菌的营养生长速率变快，表明 MYT1 和 MYT2 基因的表达不当会影响细胞周期相关基因的表达(Linet al.,2011;2012)。2.2真菌MYB转录因子在次级代谢中的作用次级代谢一般指微生物在一定的生长时期，以初级代谢产物(如氨基酸,核苷酸,多糖等)为前体，合成一些对微生物生命活动无生理功能的物质。如抗生素、毒素、生物碱等。真菌 MYB 转录因子参与多种次级代谢物质的产生，对病原真菌的侵染以及有益真菌的工业化起到十分重要的作用。小麦赤霉菌的单端孢霉烯族毒素(脱氧雪腐镰刀菌烯醇和 15-乙酰脱氧雪腐镰刀菌烯醇)是高毒性代谢产物，对于小麦的侵染是必需的，而 MYB 转录因子 Myt1 或者 Myt2 的过表达都会导致单端孢霉烯族毒素的产量显著下降(Lin et al.,2011;2012)。棉阿舒囊霉是生产核黄素的主要菌种之一，其产生的核黄素主要应用于维生素的工业生产。棉阿舒囊霉中 MYB 转录因子 AgBas1 的 C 端部分缺失，会导致腺嘌呤和甘氨酸的合成被持续激活，进而导致核黄素的产量大幅提高，这可能与 C 端缺失部分包含的假设的负调节区有关(Mateos et al.,2006)。顶头孢菌(Acremonium chrysogenum)是工业上用于生产头孢菌素 C(cephalosporin C,CPC)的主要菌种，CPC 本身的抗菌活力较低，但是其通过改造得到的衍生物却具有高效且广谱的抗菌效果，因而是许多头孢菌素类抗生素的前体物质。在顶头孢菌中，AcMybA 转录水平的提高会导致 CPC 合成基因 pcbC 和 cefEF 的转录水平显著降低，使得 CPC 的合成受到了极大影响，而 AcMybA 的缺失则会大幅提高 CPC 的产量，这些结果表明 AcMybA 参与了负调控 CPC 的合成过程(Wang et al.,2018)。2.3真菌MYB转录因子在孢子发育中的作用孢子(Spore)是脱离亲本后能直接或间接发育成新个体的生殖细胞，一般分为三类，即以分生孢子为代表的通过无性生殖产生的无性孢子，以子囊孢子为代表的通过有性生殖产生的有性孢子，以及通过营养细胞直接加厚细胞壁和储存养料而来的休眠孢子。真菌 MYB 转录因子在真菌孢子的产生、萌发和发育过程扮演着特殊且重要的调控角色。在构巢曲霉(Aspergillus nidulans)中，无性子实体形成的时间被精确调控，分生孢子通常在菌落生长边缘后 12 mm 处产生，有研究表明，FlbD 蛋白的N 端与 MYB 转录因子的 Myb 结构域高度同源，FlbD 的缺失会导致构巢曲霉产生分生孢子的能力至少被延迟了 24 h，且 FlbD 的过表达会导致分生孢子调控基因 BrlA 的表达异常，进而导致构巢曲霉产生了形态异常的复杂分生孢子(WieserandAdams,1995)。随后，有研究在构巢曲霉中发现和鉴定了与 FlbD 具有序列相似性的 Rca-1，其过表达可以回补 FlbD缺失导致的分生孢子生产缺陷，并且产生了与 FlbD过表达一样的复杂分生孢子(Shen et al.,1998)。最近的研究表明，构巢曲霉 FlbD 的缺失还能导致子囊孢子的发育缺陷，即不能形成保护子囊孢子的孢子囊外膜，但尽管如此，其子囊孢子依然具备活力(Arratia-Quijada et al.,2012)。稻瘟病菌(Magnaporthe oryzae)中的 MoFlb4 与构巢曲霉中的 FlbD 同源，它是分生孢子形成的关键蛋白，其缺失会导致分生孢子不能形成且菌落形态变蓬松(Matheis et al.,2017)。同样的结果也发生在禾谷镰刀菌(Fusarium graminearum)中，与FlbD 同源的 FgFlbD 对于孢子的形成是必需的，其对孢子形成的 AbaA-WetA 途径有正向调节作用，FgFlbD 的缺失可导致分生孢子和子囊孢子的形成缺陷(Son et al.,2014)。在小麦赤霉菌中，Myt1 的过表达会导致子囊孢子的萌发提前，Myt2 的缺失会导致子囊孢子的产量838大幅提高，而 Myt2 的过表达则会导致子囊孢子的产量显著降低，表明 Myt1 和 Myt2 在小麦赤霉菌的孢子生长和发育起着多样性的功能(Lin et al.,2011;2012)。在顶头孢菌中，AcMybA 的缺失会导致分生孢子相关基因 AcBrlA、AcAbaA 和 AcWetA 的转录水平提高，因而导致分身孢子的产量提高，而 AcMybA 的过表达会导致 AcBrlA、AcAbaA 和 AcWetA 的转录水平显著下降，从而抑制了分身孢子的产生，这些结果表明 AcMybA 可以通过负向控制分生孢子相关调控基因的转录来影响分生孢子的形成(Wang et al.,2018)。在稻瘟病菌中，MoMyb1 的缺失突变体表现出分生孢子的形成和发育缺陷，且在转录水平上可观察到突变体中有关分生孢子的调控基因均显著下调(Dong et al.,2015)。此外，棉阿舒囊霉中 MYB 转录因子 AgBas1 的缺失会延迟子囊孢子的萌发(Mateos et al.,2006)，烟曲霉(Aspergillus fumigatus)中 AfMybA 的缺失会导致分生孢子的产量降低，且分生孢子的活力也同样显著降低(Valsecchi et al.,2017)。2.4真菌MYB转录因子在致病侵染中的作用病原真菌是一类可以侵染宿主细胞，营寄生生活的真菌，在中国已报道的真菌中，大约有 700 种可对植物造成危害，大约 300 种对人类具有致病性。真菌 MYB 转录因子可直接或间接影响着病原真菌的细胞壁完整性建立，宿主细胞侵染，ROS 积累应对，以及免疫反应逃避或延迟过程。烟曲霉是一种普遍存在的人类病原真菌，其产生的分生孢子是该病原菌繁殖、存活和感染的主要方式。在烟曲霉中，MybA 在参与分生孢子成熟的关键调控因子 wetA、vosA 和 velB 的上游起作用，其缺失会导致烟曲霉分生孢子的毒力下降，且 MybA 还参与了海藻糖生物合成相关酶，细胞壁相关酶(如细胞壁重塑酶和细胞壁多糖降解酶)以及 ROS 清除酶的转录调控过程(Valsecchi et al.,2017)。稻瘟病菌是一种严重危害世界粮食产量的植物病原真菌，同时也是研究植物-病原菌相互作用的模式生物之一。MYB 转录因子 MoMyb1 的缺失会导致稻瘟病菌丧失了对水稻根系的致病性，且对细胞壁胁迫更为敏感(Dong et al.,2015)。禾谷镰刀菌是引起小麦赤霉病的主要病原菌，它和小麦赤霉菌是同一种菌，即无性阶段为禾谷镰刀菌，有性阶段为小麦赤霉菌。禾谷镰刀菌产生的毒素可以导致宿主的免疫系统受到损害，而 MYB 转录因子 Myt1 的过表达，Myt2 的缺失以及 Myt3 的缺失都会导致毒素的产量显著降低，从而导致禾谷镰刀菌对小麦的致病性显著降低(Lin etal.,2011;2012;Kim et al.,2014)。3总结与展望MYB 转录因子广泛存在于真核生物并参与调控真核生物细胞的一系列生长和分化过程，它们的典型特征是 DNA 结合结构域中包含有 1 个十分保守 Myb 结构域。在植物中，MYB 转录因子在细胞形态建成、种子发育萌发、次生代谢控制、激素应答和胁迫响应等生理生化过程起着广泛的调控作用。在动物中，MYB 转录因子参与了细胞增殖、凋亡分化、代谢和应激反应等重要细胞过程。在真菌中，本研究分析发现 MYB 转录因子在细胞周期、次级代谢、孢子发育和致病侵染过程中扮演着十分重要的角色，但对真菌 MYB 转录因子的研究依然处在初级阶段。同时，相较于动植物 MYB 转录因子，真菌 MYB 转录因子的分类还有待进一步研究探讨。随着转录因子逐渐成为细胞分子生物学和分子遗传学研究领域的重要内容，以及基因敲除、插入突变、克隆等技术的广泛应用，人们对真菌 MYB 转录因子的研究也在逐渐增加。然而，目前人们对真菌MYB 转录因子的研究依然不多，对其在转录水平上的调控机制以及协同调控的靶标基因仍然知之甚少。尽管真菌 MYB 转录因子家族成员数目众多，在真菌细胞周期、次生代谢、孢子发育和致病侵染过程中的作用也初露端倪，但深入研究真菌 MYB 转录因子仍十分必要。这不但有利于完善真菌 MYB 转录因子的调控网络，为 MYB 转录因子的分子调控机理提供新的分子模型，也为作物真菌病害流行与控制的研究提供重要的理论基础。因此，在未来的较长一段时间里，真菌 MYB 转录因子依旧会是转录因子、真菌功能基因组学乃至分子生物学研究领域的热点之一。作者贡献裴梦甜是本研究的实验设计者和实验研究的执行人；裴梦甜、吕佳芮和张页完成数据分析，论文初稿的写作；谢序泽参与实验设计，试验结果分析；李亚是项目的构思者及负责人，指导实验设计、数据分析、论文写作与修改。全体作者都阅读并同意最终的文本。真菌 MYB 转录因子的研究进展Research Progress of Fungal MYB Transcription Factors839分子植物育种Molecular Plant Breeding致谢本研究由国家自然科学基金项目(31871914)、福建省自然科学基金项目(2018J01615)和福建农林大学科技创新专项(103/KFA19019A)共同资助。参考文献Arratia-Quijada J.,Snchez O.,Scazzocchio C.,and Aguirre J.,2012,FlbD,a Myb transcription factor of Aspergillus nidu-lans,is uniquely involved in both asexual and sexual differ-entiation,Eukaryot.Cell,11(9):1132-1142.Crumet N.,Carlson R.L.,Drutman S.B.,and Shampay J.,2006,A truncated acidic domain in Xenopus TRF1,Gene,369:20-26.Dong Y.H.,Zhao Q.,Liu X.Y.,Zhang X.F.,Qi Z.Q.,Zhang H.F.,Zheng X.B.,and Zhang Z.G.,2015,Momyb1 is required forasexual development and tissue-specific infection in the riceblast fungus Magnaporthe oryzae,BMC Microbiol.,15:37.Dubos C.,Stracke R.,Grotewold 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