天然草原球囊霉素相关土壤蛋白及其影响因素研究进展_鲁国庆.pdf

天然草原球囊霉素相关土壤蛋白及其影响因素研究进展鲁国庆1,丁 莉1,白皓天1,张建军1,杨 鑫1,2(1.宁夏大学农学院,宁夏银川 750021;2.宁夏草牧业工程技术研究中心,宁夏银川 750021)摘要 球囊霉素相关土壤蛋白(glomalin-related soil protein,GRSP)是丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi,AMF)产生的一种含有金属离子的耐热糖蛋白。GRSP 对天然草原土壤团聚体的形成与碳固持具有重要作用,能帮助植物缓解土壤重金属离子毒害、抵御病原微生物侵袭与不良环境胁迫。然而,天然草原土壤 GRSP 含量、分布格局及变化过程尚不明确。结合国内外研究文献,系统回顾土壤GRSP 定义、生态学功能及测定方法,介绍降雨、土壤肥力、土壤 pH 等非生物因子对天然草原土壤 GRSP 含量及分布特征的影响。结合放牧、刈割等草原管理措施,探究天然草原土壤中总球囊霉素与易提取球囊霉素的含量及分布变化,明确影响草原土壤 GRSP 含量的主要影响因素。总结当前天然草原 GRSP 研究的问题及不足,并对未来科学问题进行展望,以期为天然草原土壤保育、草地生态系统适应性管理提供理论参考。关键词 丛枝菌根真菌;碳固持;菌丝;草原管理;全球变化中图分类号 S154.1 文献标识码 A 文章编号 0517-6611(2023)03-0001-05doi:10.3969/j.issn.0517-6611.2023.03.001 开放科学(资源服务)标识码(OSID):Advances in Glomalin-related Soil Protein and Its Influencing Factors in Natural GrasslandLU Guo-qing,DING Li,BAI Hao-tian et al(School of Agriculture,Ningxia University,Yinchuan,Ningxia 750021)Abstract Glomalin-related soil protein(GRSP)is a kind of heat-resistant glycoprotein,which is produced by arbuscular mycorrhizal fungi(AMF).GRSP have a vital impact on soil aggregate formation and soil carbon fixation in natural grassland ecosystem,and can help plants alle-viate heavy metal ion toxicity,resist pathogenic microorganism invasion and adverse environmental stress.However,the content,distribution pat-tern and change process of GRSP in natural grassland ecosystem,is still unclear.Based on domestic and foreign research literatures,we summa-rized the definition,ecological functioning and method of GRSP.Furthermore,we reviewed the impacts of AMF type,precipitation,soil fertility and soil pH on GRSP.Moreover,combined with grassland management(grazing and mowing),we explored the change of easily extractable glo-malin and total glomalin.Besides,we clarified the main factors of GRSP content in natural grassland ecosystem.Further,we summarized the shortcomings,scientific questions and future directions in current study,and provided theoretical reference for soil conservation and adaptive management in natural grassland ecosystem.Key words Arbuscular mycorrhizal fungi(AMF);Carbon fixation;Mycelium;Grassland management;Global change基金项目 宁夏农业科技自主创新资金农业高质量发展和生态保护科技创新示范课题(NGSB-2021-14-06);宁夏高等学校一流学科建设(草学学科)项目(NXYLXK2017A01)。作者简介 鲁国庆(1997),女,湖北孝感人,硕士研究生,研究方向:草地管理与生态。通信作者,讲师,博士,硕士生导师,从事草地管理与生态研究。收稿日期 2022-04-24 球囊霉素相关土壤蛋白(glomalin-related soil protein,GRSP)是丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi,AMF)产生的一种含有热稳定、黏性和疏水性的糖蛋白1-2,它主要由AMF 的根外菌丝产生,当根外菌丝死亡后 GRSP 从菌丝表面脱落进入土壤3。GRSP 的主要功能体现:在 AMF 根外菌丝形成保护层,以防止菌丝内养分损失和抵抗土壤原生动物的侵袭4;起到“土壤胶水”的作用,黏结土壤颗粒,利于土壤团聚体形成1,5,改善土壤结构;GRSP 自身碳(carbon,C)较高,利于土壤碳固持4;络合土壤中镉(cadmium,Cd)、铅(plumbum,Pb)等 元 素,缓 解 土 壤 重 金 属 离 子富集1,6-7。近年来,GRSP 在草原、森林生态系统土壤碳固持8-9、脆弱生态系统水土保持10-11、耕地质量提升12-14方面发挥着重要作用,已逐渐成为当前草原生态学、土壤学与水土保持和荒漠化防治研究的热点14-15。现有研究发现,土壤GRSP 含量受到降雨、土壤肥力、土壤 pH 等非生物因子,以及放牧、刈割、AMF 种类与植物种类等生物因子的影响4。目前对于天然草原球囊霉素相关土壤蛋白及其影响因素缺乏清晰理解。因此,该研究系统梳理生物因子、非生物因子及其二者交互作用对天然草原 GRSP 含量及分布格局的影响,以期明晰天然草原生态系统 GRSP 含量的变化与调控过程。1 影响球囊霉素相关土壤蛋白的生物因子1.1 AMF 种类 土壤 GRSP(图 1)的积累和组成受多种生态环境因子的影响,如气候条件、植被类型、土壤特性、AM 真菌组成等17。研究证明,不同 AMF 种类能影响总球囊霉素(total glomalin-related soil protein,TG)与易提取球囊霉素(easily extracted glomalin-related soil protein,EEG)的含量3。Wright 等18发现,在极大巨孢囊霉(Gigaspora gigantea)、根内根孢囊霉(Glomus intraradices)和幼套近明球囊霉(Glomus etunicatum)分泌的 GRSP 含量存在显著差异;极大巨孢囊霉(G.gigantea)中 GRSP 含 量 显 著 高 于 其 他 AMF 物 种。Lovelock 等19通过比较 AMF 种类对 GRSP 含量的影响,发现 GRSP 的分泌量:毛氏无梗囊霉(Acaulospora morrowiae)玫瑰红巨孢囊霉(Gigaspora rosea)幼 套 近 明 球 囊霉(Glomus etunicatum)根内根孢囊霉(Glomus intraradices),不同 AMF 种类根外菌丝产量的差异是影响 GRSP 含量的主要因素。Saidi 等20分析9 种AMF 种类的GRSP 分泌量时发现,疣 突 斗 管 囊 霉(Glomus verruculosum)和 变 形 球 囊 霉(Glomus versiforme)GRSP 分泌量分别为 1.29 和 1.17 mg/g,而细 凹 无 梗 囊 霉(Acaulospora Scrobiculata)分 泌 量 仅 为安徽农业科学,J.Anhui Agric.Sci.2023,51(3):1-5,10 0.17 mg/g,GRSP 分泌量的显著差异可能来自 AMF 自身活性及对环境胁迫的响应。不同 AMF 种类共同构成天然草原土壤 AMF 群落,原位条件下 AMF 种类及多度变化可能是影响 GRSP 含量的潜在驱动因子。图 1 丛枝菌根真菌根外菌丝表面球囊霉素相关土壤蛋白特征16Fig.1 Glomalin-related soil protein in extraradical hypha of arbuscular mycorrhizal fungi161.2 植物种类 不同植物种类因其自身光合特征(C3途径与 C4途径)和根系构型(直根系与须根系)对 AMF 存在分异响应。Meta 分析的研究结果发现,非固氮阔叶类草(non-N-fixing forbs)、C4禾草(C4 grasses)与木本植物(woody plants)的菌根生长响应高于 C3禾草(C3 grasses)与固氮植物(N-fixing plants)21。高菌根依赖性植物通常为 AMF 供给更多的 C 源,为 GRSP 形成提供潜在物质基础。已有研究发现,植物种类能够有效调控 GRSP 分泌量22,不同植物根际GRSP 含量呈现显著差异(表 1)。此外,Violi 等31研究发现,宿主植物的生长发育速率及营养情况与 GRSP 分泌量呈正相关关系。许伟等29,32研究我国西北地区荒漠植物 GRSP含量时发现,草本植物种类与土层深度是影响易提取球囊霉素(EE-GRSP)与总球囊霉素(T-GRSP)含量的主要因素。徐道龙27研究6 种珍稀濒危植物时发现,木本植物种类是影响植物根际 EE-GRSP 与 T-GRSP 的主要原因。表 1 不同植物种类根际土球囊霉素相关蛋白含量统计Table 1 The content of glomalin-related soil protein(GRSP)in rhizosphere in different kinds of plant species植物种类Plant species土层深度Soil depthcm易提取球囊霉素EE-GRSPg/kg总球囊霉素T-GRSPg/kg易提取球囊霉素/有机碳EE-GRSP/SOC%总球囊霉素/有机碳T-GRSP/SOC%参考文献References沙棘 Hippophae rhamnoides0.773.0423羊草 Leymus chinensis0100.831.784.369.372410200.521.294.2010.5320300.491.234.4210.53沙鞭 Psammochloa villos0500.331.1525小叶锦鸡儿 Caragana microphylla0100.084.0210.3251.2026铁杆蒿 Artemisia sacrorum0201.072.0811白羊草 Bothriochloa ischaemum0201.031.7611四合木 Tetraena mongolica0100.320.3227霸王 Sarcozygium xanthoxylon0100.340.3327白刺 Nitraria tangutorum0100.340.3427半日花 Helianthemum songaricum0100.340.3327沙冬青 Ammopiptanthus mongolicus0100.390.3427绵刺 Potaninia mongolica0100.360.3527白沙蒿 Artemistia sphaerocephala0100.801.272810200.480.9120300.330.60柠条锦鸡儿 Caragana korshinshii0101.675.502910201.624.5420301.394.11沙蒿 Artemisia sphaerocephala0101.041.738.2519.543010201.071.968.0619.8720300.971.558.5921.372 安徽农业科学 2023 年1.3 草原类型与土层深度 草原类型因其优势种的菌根依赖性与植物物种多样性的差异,能够强烈改变 AMF 群落组成与多度33。目前,针对不同草原类型研究对象为 EE-GRSP 与 T-GRSP(表 2),发现草原类型之间存在明显差异。气候湿润且净初级生产力较高的温性草甸草原土壤表层(0 10 cm)EE-GRSP 与 T-GRSP 含 量 分 别 为 2.06、2.43 g/kg34,然而荒漠生态系统土壤表层 EE-GRSP 与 T-GRSP 含量分别为0.25、0.34 g/kg27。此外,由表2 可知,EE-GRSP 与 T-GRSP 含量及其占 SOC 的比例随土层加深下降明显39。陈颖等40在荒漠油蒿根围土壤发现,T-GRSP 含量在 020 cm 土层含量最高,随土层深度增加而剧烈递减,且 EE-GRSP 含量随土层深度增加波动较大。曹丽霞等9、阙弘等41、Liang42均证实 EE-GRSP 与 T-GRSP 含量随土层深度递减的规律。贺学礼等32研究发现,除 SOC 与 EE-GRSP 和 T-GRSP 含量显著相关外,pH、电导率、碱解氮、磷、速效磷、钾、速效钾可能是影响 EE-GRSP 和 T-GRSP 含量的非生物因素。表 2 不同草原类型土层深度土壤球囊霉素相关土壤蛋白含量Table 2 The content of Glomalin-related soil protein(GRSP)in soil depth in different grassland types草原类型Grassland type优势植物Dominant species土层深度Soil depthcm易提取球囊霉素EE-GRSPg/kg总球囊霉素T-GRSPg/kg参考文献References备注Remarks荒漠草原短花针茅0100.390.4934Desert steppe(Stipa breviflora)10200.380.3720300.210.33典型草原羊草0102.062.4334Typical steppe(Leymus chinensis)10201.442.1420301.512.12草甸草原贝加尔针茅0102.062.4334Meadow steppe(Stipa baicalensis)10201.442.1420301.512.12典型草原羊草0102.1434Typical steppe(Leymus chinensis)10202.1620301.79荒漠四合木0100.380.3327Desert(Tetraena mongolica)10200.320.2720300.250.27荒漠半日花0100.250.3427Desert(Helianthemum songaricum)10200.250.3220300.140.21荒漠沙冬青0100.350.3627Desert(Ammopiptanthus mongolicus)10200.320.2920300.220.22典型草原羊草0100.572.5335对照处理Typical steppe(Leymus chinensis)10200.621.8920300.451.77典型草原羊草051.214.4235围封 33 年处理Typical steppe(Leymus chinensis)5100.903.4610200.681.9220400.500.71高寒荒漠 Alpine desert0250.7036高寒草甸 Alpine meadow苔草属(Carex)、嵩草属(Kobresia)0252.3036高寒草原紫花针茅0251.2736Alpine steppe(Stipa purpurea)草甸草原羊草0101.873.4137Meadow steppe(Leymus chinensis)10201.462.7920301.322.48高寒草甸Alpine meadow线叶嵩草(Kobresia capillifolia)、垂穗披碱草(Elymus nutans)0251.94381.4 放牧 放牧是天然草原主要的管理措施之一,放牧强度、放牧时间及其与降雨、氮沉降等非生物因子互作能够强烈影响植物与 AMF 的共生关系43,是影响草原土壤 EE-GRSP 与 T-GRSP 含量的重要生物因子44。已有研究发现,与禁牧处理相比,过度放牧显著降低植物根系侵染率、孢子密度和菌丝长度44。温性典型草原调查研究指出,放牧强度能够显著影响该类型草原土壤中 GRSP 含量;坡地系统中T-GRSP 含量随放牧强度的增加而降低;平地系统中 T-GRSP 含 量 对 放 牧 强 度 的 响 应 存 在 阈 值(放 牧 强 度4.5 只羊/hm2),即 T-GRSP 含量随放牧强度的增加呈“先升后降”趋势45。贺海升46研究发现,适度放牧(放牧强度为1.5 只羊/hm2)有利于土壤 EE-GRSP 产生和 T-GRSP、土壤351 卷 3 期 鲁国庆等 天然草原球囊霉素相关土壤蛋白及其影响因素研究进展有机碳、有机氮的积累,保证草原土壤养分的持续供应,这样不仅可以提高 T-GRSP 含量,又能充分发挥球囊霉素生态功能。若放牧强度过大,放牧采食造成植物向地下 C 分配降低,进而可能削弱 AMF 分泌 GRSP 的能力47。贺海升46进一步发现,放牧强度与土层深度对 GRSP 含量具有显著交互作用;不同放牧强度样地的表层土壤 GRSP 含量显著高于深层,且表层土壤 GRSP 含量对放牧强度更敏感。2 影响球囊霉素相关土壤蛋白的非生物因子2.1 土壤含水量 天然草原土壤含水量是 EE-GRSP 与 T-GRSP 产生和分解的重要参数48。王启49对温性典型草原的研究发现,EE-GRSP 与 T-GRSP 含量与土壤含水量呈显著正相关。然而,其他研究结果发现,一定程度干旱胁迫有助于 AMF 分泌 GRSP50。其潜在过程是,一定程度干旱胁迫有助于增加植物向 AMF 的 C 分配,进而刺激 GRSP 的产生51。张娇阳等11通过比较不同坡向土壤 GRSP 含量时发现,土壤含水量呈现阳坡 半阳坡 阴坡,不同坡向土壤GRSP 含量与土壤含水量变化规律基本一致52,Lutgen 等53进一步指出,EE-GRSP 与 T-GRSP 含量对土壤含水量的响应存在分异性:T-GRSP 含量和土壤含水量呈负相关关系,而 EE-GRSP 含量与土壤含水量呈正相关关系。可见,土壤含水量变化对草原 GRSP 含量的影响尚无清晰规律,有待于进一步探究。2.2 土壤肥力 土壤肥力,特别是土壤有效 P 水平,影响着天然草原土壤AMF 的多度和多样性54。原位控制试验的证据表明,P 肥田间有效降低草原植物根系 AMF 侵染率55与土壤中 EE-GRSP 含量21。王启34在草甸草原的研究中也发现土壤有效磷与 GRSP 含量显著相关。除土壤速效磷外,土壤有机碳、全氮也是影响 GRSP 含量的重要因素。王诚煜等56通过系统调查内蒙古 3 种草原类型(温性草甸草原、温性典型草原与荒漠草原)EE-GRSP 与 T-GRSP 含量及分布特征后,发现 GRSP 含量与土壤有机碳、全氮含量和土壤 C/N 呈显著正相关。此外,荒漠生态系统中,优势植物沙打旺(Astragalus adsurgens)根际 GRSP 含量与土壤 SOC 含量呈显著正相关关系30。天然草原生态系统通常存在 N 限制,AMF 具有比植物更低的 CN,因而 AMF 对 N 的需求比植物更高57。青藏高原高寒草甸的控制试验结果发现,添加10 g/m2 N 后土壤 GRSP 含量显著升高38。2.3 土壤 pH 过量施肥诱导的天然草原土壤酸化现象,已成为当前草地生态学研究的热点之一58-59。已有证据表明,除土壤有效 P 外,土壤 pH 是影响土壤 AMF 多度及群落组成的重要非生物因子60。来自我国松嫩草地的样带调查发现,EE-GRSP 与 T-GRSP 含量与土壤 pH 呈显著负相关;土壤 pH 越低,EE-GRSP 与 T-GRSP 含量越高61。产生上述结果的原因为:土壤酸化诱导铁(Fe)、铝(Al)氧化物增加,进而使 GRSP 分解速率降低,更利于土壤中 GRSP 累积4。2.4 土壤质地与结构 Rillig 等62证明,土壤质地能够影响AMF 分泌 GRSP 的能力。T-GRSP 和 EE-GRSP 含量随土壤体积密度的增加而降低63。团聚良好的土壤通常具有较低的容重,能够利于 AMF 生长及根外菌丝延长,GRSP 含量通常较高64。毕银丽65研究发现,GRSP 含量与土壤容重呈负相关关系,土壤紧实度增加能够抑制植物的菌根侵染率和菌丝密度,进而造成土壤中 GRSP 含量降低。此外,张丛66通过研究温性典型草原不同退化梯度草地(未退化、轻度退化、中度退化、重度退化)时发现,草地退化显著降低土壤 T-GRSP 含量;退化对粒径 2 mm 和 0.2500.053 mm 土壤团聚体中 EE-GRSP 含量影响较大,对粒径 2.000.25 mm 和 0.053 mm 土壤团聚体中 T-GRSP 含量影响较大。4 展望近年来,GRSP 结构与功能的研究已取得长足的进步,对人们进一步认识 AMF 的“非营养”功能提供大量证据。然而,深入理解和认识天然草原 GRSP 含量、分布特征及变化过程,还存在较大困难,未来需要草学、生态学、水土保持与荒漠化防治学者的关注和探究。4.1 全球变化(增温、降雨、氮沉降、CO2等)多因子互作对GRSP 含量的影响 工业革命以来,全球气候变化与人类不合理土地利用已强烈影响草原生态系统结构与功能67-68。全球变暖会使土壤有机碳分解加剧,进而不利于草原土壤碳固持;GRSP 作为土壤碳库的重要组成部分,其形成与分解过程对增温的响应依然鲜见报道。放牧、施肥和围封等草原管理措施均会影响 GRSP 含量与分布特征,以往研究结果多集中于单因子控制试验。然而,全球变化因子与草原管理措施是否对 GRSP 含量具有互作效应,还缺乏清晰认识。因此,开展多因子交互试验,有助于进一步认识和理解天然草原生态系统 GRSP 含量的动态变化过程。4.2 生物和非生物因子在不同土层深度对 GRSP 含量影响过程尚不明确 已有大量报道发现,GRSP 随土壤深度而逐渐降低30,56。然而,关于 T-GRSP 含量、T-GRSP/SOC 以及其对生物与非生物因子的响应多集中在天然草原生态系统表层土壤,深层土壤的 GRSP 含量及其与植物根系、AMF 特征、土壤养分的内在联系缺乏深入和系统的研究。未来的GRSP 相关研究,需要充分考虑其垂直分布格局以及与土壤性质和气候变化有关的潜在调节机制。4.3 GRSP 与土壤团聚体的关系 GRSP 能够起到“土壤胶水”的作用,能够将土壤颗粒紧密连接,形成土壤团聚体8。迄今,关于天然草原生态系统土壤团聚体组成与 GRSP 协同变化的研究还相对较少。草原进展植被演替过程中,GRSP在各级团聚体的积累和分配过程,尚不清楚69。未来应着手探究土壤团聚体与 GRSP 含量的关系,进一步理解 GRSP在形成土壤团聚体过程中的作用,为我国退化草原修复与功能提升,受损生态系统水土保持与荒漠化防治提供理论指导与试验依据。参考文献1 WRIGHT S F,UPADHYAYA A.A survey of soils for aggregate stability and glomalin,a glycoprotein produced by hyphae of arbuscular mycorrhizal fungiJ.Plant and soil,1998,198(1):97-107.2 WRIGHT S F,UPADHYAYA A,BUYER J S.Comparison of N-linked oli-gosaccharides of glomalin from arbuscular mycorrhizal fungi and soils by capillary electrophoresisJ.Soil biology and biochemistry,1998,30(13):4 安徽农业科学 2023 年1853-1857.3 王建,周紫燕,凌婉婷.球囊霉素相关土壤蛋白的分布及环境功能研究进展J.应用生态学报,2016,27(2):634-642.4 AGNIHOTRI R,SHARMA M P,PRAKASH A,et al.Glycoproteins of ar-buscular mycorrhiza for soil carbon sequestration:Review of mechanisms and controlsJ/OL.Science of the total environment,2022,8062022-03-27.https:/doi.org/10.1016/j.scitotenv.2021.150571.5 MILLER R M,JASTROW J D,REINHARDT D R.External hyphal produc-tion of vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi in pasture and 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