-(18)F-FDG_PE...测诊断神经系统副肿瘤综合征_袁磊磊.pdf

袁磊磊,陈谦,乔真,等.18F-FDG PET/CT 联合神经元抗体检测诊断神经系统副肿瘤综合征J.CT 理论与应用研究,2023,32(2):209-215.DOI:10.15953/j.ctta.2022.070.YUAN L L,CHEN Q,QIAO Z,et al.Research on the Application Value of 18F-FDG PET/CT Combined with Neuronal Antibody Detectionin the Diagnosis and Treatment of PNS PatientsJ.CT Theory and Applications,2023,32(2):209-215.DOI:10.15953/j.ctta.2022.070.(in Chinese).18F-FDG PET/CT 联合神经元抗体检测诊断神经系统副肿瘤综合征袁磊磊,陈谦,乔真,李晓桐,樊迪,张巍,艾林首都医科大学附属北京天坛医院核医学科,北京 100070摘要：目的：探讨全身18F-FDG PET/CT 联合神经元抗体检测在神经系统副肿瘤综合征（PNS）患者诊疗中的应用价值。方法：回顾性收集 56 例临床疑诊 PNS 患者的临床、神经副肿瘤抗体检测及全身18F-FDGPET/CT 资料，对照病理及临床随访结果，利用 ROC 曲线评价 PET/CT、神经元抗体及二者联合检测结果的诊断效能。结果：56 例疑诊 PNS 患者中，共有肿瘤患者 20 例，其中肿瘤伴 PNS 19 例，肿瘤伴脊髓转移 1 例。18F-FDG PET/CT 显像提示肿瘤或可能肿瘤 23 例，其中 20 例为真阳性，3 例为假阳性（随访结果分别为反流性食管炎、反应性骨改变、颈部炎性病变），其余 33 例为真阴性；敏感度、特异度、准确度分别为 100.0、91.7、94.6。神经元抗体阳性 33 例，其中 PNS 伴肿瘤 8 例（抗 Amphiphysin抗体脑炎 3 例，抗 GABAB 抗体脑炎 2 例，抗 Yo 抗体脑炎 1 例，抗 Hu 抗体脑炎 2 例），PNS 不伴肿瘤 25例（LGI1 抗体脑炎 10 例，抗 Amphiphysin 抗体脑炎 3 例，抗 Hu 抗体脑炎 1 例，抗 GABAB 抗体脑炎 3 例，抗 Yo 抗体脑炎 3 例，抗 CASPR2、GAD65、NMDA、PNMA 及 SOX1 抗体脑炎各 1 例）；神经元抗体阴性 23 例（其中伴肿瘤 12 例）；敏感度、特异度、准确度分别为 40.0、30.6、33.9。两种联合检测结果的敏感度、特异度、准确度分别为 100.0、33.3、57.1，50.0、94.4、78.6。ROC 分析显示 AUC 分 别 为 0.958（P0.05；95 CI，0.199 0.506）、0.667（P0.05；95CI，0.5280.806）及 0.672（P0.05；95CI，0.5140.830），18F-FDG PET/CT 及两种联合检测方法具有统计学意义。结论：全身18F-FDG PET/CT 可作为疑诊 PNS 患者无创筛查肿瘤的一线检查方法。关键词：FDG；PET/CT；副肿瘤综合征；副肿瘤抗体DOI:10.15953/j.ctta.2022.070中图分类号：R 814文献标识码：A神经系统副肿瘤综合征（paraneoplastic neurological syndromes，PNS）是与恶性肿瘤相关但非肿瘤转移、感染及神经系统疾病机制引起的一组异质性疾病，发病机制尚未阐明，目前普遍认为由免疫介导引起1-2。PNS 可于恶性肿瘤发现时或发现前出现，尽早明确 PNS 诊断、治疗原发疾病具有重要临床意义。PNS 通常病因不明，在寻找恶性肿瘤起源的过程中，影像学检查及实验室检查辅助诊断必不可少。然而，传统影像学方法（B 超、CT 或 MRI 等）序贯检查所用时间较长且往往不能确定诊断，实验室检查（如肿瘤标记物、神经元抗体检测等）诊断特异性不高，18F-FDG PET/CT 作为一种无创的全身性检查方法，越来越多地被广泛应用于临床。因此，本文旨在探讨全身18F-FDG PET/CT 及神经元抗体检测在 PNS 诊断中的应用价值及前景。收稿日期：20220421。基金项目：国家自然科学基金（SAACQ 为配位基“双显像功能”羰基锝标记抗生素分子探针在 EGFR 高表达肿瘤靶向治疗机制中的基础研究（81601519）；北京市医院管理局“青苗”计划专项（FDG PET/CT 在继发性噬血细胞综合征患者中的临床应用价值研究（QML20170106）；北京市属医院科研培育计划（半定量99mTc-GSASPECT/CT 评估肝癌肝切除术前患者肝脏储备功能的研究（PX2017035）。第 32 卷第 2 期CT 理论与应用研究Vol.32,No.22023 年 3 月（209215）CT Theory and ApplicationsMar.,20231资料和方法1.1一般资料回顾性分析 2015 年至 2021 年首都医科大学附属北京天坛医院疑诊 PNS 住院患者的临床、实验室及影像检查资料，并进行随访。纳入标准：通过影像系统，回顾性搜索病史中含有关键词“神经系统副肿瘤综合征或 PNS”或“副肿瘤症状或综合征”的患者纳入研究。排除标准：新发肿瘤或肿瘤复发病史明确的患者；使用过免疫抑制剂的患者；PET/CT 检查图像质量影响评估的患者。56 例住院期间行全身18F-FDG PET/CT 及神经元抗体检测的患者纳入研究，其中男 33 例，女23 例；年龄范围 2875 岁，平均年龄（55.14311.725）岁。对患者随访，随访时间为检查日至2022 年 3 月 18 日，记录非肿瘤患者出现肿瘤或肿瘤患者出现新发肿瘤日期及时间、肿瘤类型，本研究患者的平均随访时间为（49.54129.266）月。1.2检查方法患者空腹 6 h 以上，控制血糖低于 8.3 mmol/L，按照 3.7005.550 MBq/kg 静脉注射18F-FDG 平躺休息 4060 min 后行 PET/CT 扫描（GE，Discovery Eilte 690）。扫描范围从颅底至头顶，螺旋 CT扫描后 3D-TOF 模式采集 PET 图像 8 min，有序子集最大期望值迭代法（OSEM）进行图像重建，于AW 4.5 工作站图像后处理后传送至 MedEx 进行图像分析。由两名高年资医生进行图像分析，在意见不一致的情况下，经过讨论达成统一结果。病灶在PET 上为 FDG 高代谢，诊断为肿瘤或可能肿瘤的情况，定义为 PET/CT 检查阳性。联合检测分两种情况进行分析，联合检测 1 为 PET 或神经元抗体其中一种阳性，即认为联合检测阳性，联合检测 2 为PET 及神经元抗体均为阳性即认为联合检测阳性。经过病理及随访诊断为恶性肿瘤，则定义为病理及随访结果阳性。1.3统计学分析 xs采用 SPSS 22.0 软件进行数据分析，计数资料采用2检验，计量资料用均数标准差（）表示，分类资料采用例数和百分数表示。采用 ROC 曲线对比分析各检查的诊断效能。P0.05 认为差异有统计学意义。2结果56 例疑诊 PNS 患者中，共确诊肿瘤 20 例，包括：肿瘤伴 PNS 19 例，1 例伴脊髓转移。20 例肿瘤患者18F-FDG PET/CT 显像均为阳性，36 例非肿瘤患者显像结果包括 33 例真阴性结果及 3 例假阳性（随访结果分别为反流性食管炎、反应性骨改变、颈部炎性病变）。神经元抗体阳性 33 例，包括：肿瘤伴 PNS 8 例（抗 Amphiphysin 抗体脑炎 3 例，抗 GABAB 抗体脑炎 2 例，抗 Yo 抗体脑炎 1 例，抗 Hu 抗体脑炎 2 例）。不伴肿瘤 25 例（LGI1 抗体脑炎 10 例，抗 Amphiphysin 抗体脑炎 3 例，抗Hu 抗体脑炎 1 例，抗 GABAB 抗体脑炎 3 例，抗 Yo 抗体脑炎 3 例，抗 CASPR2、GAD65、NMDA、PNMA及 SOX1 抗体脑炎各 1 例）；阴性 23 例（肿瘤 12 例）。神经元抗体检测结果见表 1。对照病理及随访结果，18F-FDG PET/CT 检查、神经元抗体检测及两种联合检测的敏感度、特异度、准确度见表 2。AUC 曲线分析结果见图 1。3讨论PNS 是非直接由癌症转移或治疗后副作用、感染、营养不良、代谢紊乱或凝血障碍等引起的神经系统疾病，较为罕见，发生率不到肿瘤患者 13；可累及神经系统任何部位4-7；发病机制尚未210CT 理论与应用研究32 卷阐明，目前主要认为潜在肿瘤产生神经系统免疫应答从而引起临床症状8。PNS 可累及神经系统任何部分，从大脑皮质到神经肌肉接头和肌肉，主要分为 3 型：免疫介导的脑炎包括经典的副肿瘤性脑炎综合征以及“自身免疫性脑炎”9；副肿瘤性小脑变性（paraneoplastic cerebellar degeneration，PCD）10；累及脊髓（脊髓综合征）、后根神经节（亚急性感觉神经元病）、周围神经、神经肌肉接头（Lambert-Eaton 肌无力综合征、重症肌无力）和肌肉（皮肌炎和多发性肌炎等）的副肿瘤综合征11-12。PNS 症状复杂，早期、快速诊断并检出原发肿瘤较为困难。正常人很少存在副肿瘤抗体，如果存在抗体，应根据不同抗体提示的筛查方向仔细寻找潜在肿瘤2。本研究中共有 56 例患者因怀疑 PNS 而进一步行神经元抗体检测，除外 1 例肺癌伴脊髓转移的患者，19 例肿瘤患者 PNS 表现主要包括：副肿瘤性和自身免疫性脑炎 6 例，PCD 4 例，累及脊髓、后根神经节、周围神经、神经肌肉接头和肌肉的副肿瘤综合征 9 例。8 例肿瘤（8/20，40.0）患者存在抗体阳性（8/33，24.2），包括：6 例“特征明确的”副肿瘤性抗体（针对神经元胞内蛋白的抗体）所致 PNS，其中 4 例肺癌（2 例抗 Amphiphysin 抗体脑炎、2 例抗 Hu 抗体脑炎）、1 例淋巴瘤（抗 Amphiphysin 抗体脑炎）、1 例卵巢癌（抗 Yo 抗体脑炎）；2 例针对神经元细胞表面或突触蛋白表1疑诊 PNS 患者神经元抗体检测结果分析Table 1Analysis of the detection results of the neuronal anstibodies in suspected PNS patients神经元抗体检测结果合并肿瘤情况病例数/例神经元抗体类型/病例数（例）阳性肿瘤患者 8抗 Amphiphysin 抗体脑炎 3 例，抗 GABAB 抗体脑炎 2 例，抗 Yo抗体脑炎 1 例，抗 Hu 抗体脑炎 2 例非肿瘤患者25LGI1 抗体脑炎 10 例，抗 Amphiphysin 抗体脑炎 3 例，抗 Hu 抗体脑炎 1 例，抗 GABAB 抗体脑炎 3 例，抗 Yo 抗体脑炎 3 例，抗CASPR2、GAD65、NMDA、PNMA 及 SOX1 抗体脑炎各 1 例阴性肿瘤患者12非肿瘤患者11表218F-FDG PET/CT 检查、神经元抗体检测及联合检测 1、2 与病理及随访结果对照Table 2Comparison of 18F-FDG PET/CT,neuronal antibody detection,and combineddetection 1 and 2 with the pathological and follow-up results检查方法病理及随访敏感度/特异度/准确度/（+）（）合计18F-FDG PET/CT 检查100.091.794.6（+）20 323（）03333合计203656神经元抗体检测 40.030.633.9（+）82533（）121123合计203656联合检测 1100.033.357.1（+）202444（）01212合计203656联合检测 2 50.094.478.6（+）8 210（）123446合计2036562 期袁磊磊等：18F-FDG PET/CT 联合神经元抗体检测诊断神经系统副肿瘤综合征211的抗体，均为肺癌（抗 GABAB 抗体脑炎）。不伴肿瘤抗体阳性者 25 例（25/33，75.8），包括：8 例“特征明确的”副肿瘤性抗体（8/25，32.0）及 17 例（17/25，68.0）针对神经元细胞表面或突触蛋白抗体阳性的患者（表 1）。这与以往研究报道一致，即“特征明确的”副肿瘤性抗体常提示存在基础肿瘤，而针对神经元细胞表面或突触蛋白的抗体可能与癌症或肿瘤有关或无关8。神经元抗体对于肿瘤筛查及筛查部位具有一定提示意义，但存在较大局限性：敏感度、特异度及准确度较低，本研究结果为 40.0、30.6 及 33.9；抗体阳性患者仍需要通过系列序贯检查明确原发病变部位、性质等，并且副肿瘤抗体的存在不是进行18F-FDG PET/CT 必不可少的因素8。18F-FDG PET/CT 作为无创评估全身的检查手段，在肿瘤筛查中发挥着重要作用，尤其是在检测小的、侵袭性肿瘤方面3。本研究中，20 例肿瘤患者 PET/CT 显像均阳性，表现为肿瘤组织FDG 摄取增高，包括：14 例肺癌、2 例前列腺癌、1 例淋巴瘤、1 例结肠癌、1 例卵巢癌、1 例输卵管癌复发，PET/CT 检查敏感度为 100，阳性预测价值及阴性预测价值分别为 87.0 和 100，这与 Marta O 等在一项评估 PET/CT 在 PNS 中适用性的 meta 分析结果相一致，PET/CT 在疑诊 PNS 肿瘤诊断中具有较高的敏感度及特异度，分别为 0.81及 0.883。当然本研究的敏感度高达 100，可能与样本量较小以及来院就诊患者多为脑部肿瘤患者相关。研究表明在疑诊 PNS 时，PET/CT 在筛查肿瘤方面表现突出，识别了全部肿瘤，与需要检查多次、历时较长的超声、CT/MRI、增强 CT/MRI 等传统、序贯的影像学检查方法相比，在肿瘤筛查中具有更大优势8，但 PET/CT 在 FDG 代谢增高的良性病变鉴别诊断中存在一定局限性，比如炎性肉芽肿病变、风湿、感染性病变、发热或升白药物等导致的骨反应性 FDG 代谢增高等，位置也多种多样，如胃肠道、淋巴结、肺、肾上腺、头颈部等13。本研究中，36 例非肿瘤患者中有 3 例为 PET/CT 显像假阳性，均为 FDG 代谢增高的良性病变，与恶性肿瘤性病变鉴别困难。另外，神经系统症状可发生在癌症诊断之前或之后，并且肿瘤与 PNS或抗体不符时有存在其它肿瘤可能性14，因此，需要在 PET/CT 阴性或无法直接取得病理的情况下，仍需进一步通过其他检查手段或随访确诊。本研究平均随访时间为（49.54129.266）月，至随访结束，未出现新发或者诊断不一致的肿瘤患者。由于随访时间较短，可能存在假阴性的可能。18F-FDG PET/CT 在脑、脊髓等部位评估方面较传统检查方法具有增益价值。在 MRI 上边缘叶脑炎患者可见颞叶内侧及海马 T2 Flair 高信号或者异常强化，PCD 患者症状出现数月后可见小脑萎缩等15-16，但大多数患者表现正常，不具有特异性。而 PNS 患者脑及脊髓的 FDG 代谢异常较常见，尤其是合并神经元抗体阳性的患者，并且代谢改变程度常和脑炎分期相关。在本研究中，30 例患者出现脑部或脊髓代谢改变，通过全身 PET/CT 检查，识别出 20 例肿瘤患者中 1 例为转移所致，11 例（包括 6 例脑炎抗体阳性）为肿瘤伴 PNS 所致脑部及脊髓代谢改变，单侧或双侧边缘叶、基底节区核团、脊髓常以代谢增高为主要改变。而脑皮层常表现为代谢不均匀减低，同期 CT 及近期 MRI 均未见明显形态学改变，这与 Masangkey 等16在对PNS 患者脑18F-FDG PET特征及与 MRI 表现相关性分析中所报道的 PNS 脑代谢改变特征结果相一致。PET/CT 相对于传统影像学检查手段，在对患者进行综合评估方面能够提供帮助。敏感性1-特异性神经元抗体检测18F-FDG PET/CT联合检测 1联合检测 2参考线0.00.20.40.60.81.01.00.80.60.40.20.00.958(95Cl,0.9041.000;P=0.0000.05)0.667(95Cl,0.5280.806;P=0.0400.05)0.667(95Cl,0.5140.830;P=0.034 0.05)图 118F-FDG PET/CT 检查、神经元抗体检测及联合检测 1、2 诊断 PNS 的 ROC 曲线分析Fig.1ROC curve analysis of 18F-FDG PET/CT,neuronal antibody detection,andcombined detection 1 and 2212CT 理论与应用研究32 卷本研究进一步分析 PET/CT、神经元抗体检测及两种联合检测结果。ROC 分析提示单独 PET/CT 检测的 AUC 面积、敏感度及准确度均高于其他 3 种方法，全身18F-FDG PET/CT 可作为疑诊 PNS 患者的肿瘤筛查及诊断的一线检查方法，但其价格较为昂贵限制了临床应用。神经元抗体检测可以提示某些肿瘤类型，有助于筛选出那些副肿瘤性疾病先于癌症发生的患者进行重点随访17。另外，PNS 的存在是否影响肿瘤结局，仍未达成一致观点。多数研究认为，副肿瘤性脑炎综合征（如 Hu、Ri、Yo、amphiphysin、CRMP-5 等）阳性肿瘤患者，治疗效果不佳，而与肿瘤相关的“自身免疫性脑炎”（如 NMDA、GABA-A/B、Caspr2 等抗体）阳性患者，治疗后可明显改善或恢复9，例如，有研究认为合并 PNS 的小细胞肺癌病变更局限、预后较好18。因此，联合检测对于疑诊 PNS 患者的全面评估具有重要临床意义。本研究存在一定局限性，样本量不足以对不同种类抗体阳性 PNS 患者脑部及脊髓的 PET/CT 表现特点进行归纳总结及亚组分析，需要更大数量样本量入组以进一步分析。4结论全身18F-FDG PET/CT 可作为疑诊 PNS 患者无创筛查肿瘤的一线检查方法，联合神经元抗体检测能够更好地指导临床制定个体化诊疗策略。参考文献YAN J,CHEN Z,LIANG Y,et al.Anti-CV2/CRMP5 antibody-positive paraneoplastic neurologicalsyndromes with chronic intestinal pseudo-obstruction in a small-cell lung cancer patient:A casereport and literature reviewJ.The Journal of International Medical Research,2020,48(12):1220774018.1SUNDERMANN B,SCHRODER J B,WARNECKE T,et 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PatientsYUANLeilei,CHENQian,QIAOZhen,LIXiaotong,FANDi,ZHANGWei,AILinDepartmentofNuclearMedicine,BeijingTiantanHospital,CapitalMedicalUniversity,Beijing100070,ChinaAbstract:Objective:Toexploretheclinicalvalueofwhole-body18F-FDGPET/CTcombinedwithneuroantibodydetectioninthediagnosisandtreatmentofparaneoplasticneurologicalsyndromes(PNS).Methods:Clinical,laboratory,andimagingdataof56hospitalizedpatientswithsuspectedPNSwhounderwentsystemic18F-FDGPET/CTandneuropathictumorantibodydetectionwereretrospectivelycollectedandfollowed-upon.ROCcurveanalysiswasperformedtocomparethediagnosticefficacyofPET/CT,neuronalantibodies,andtheircombineddetectionresults.Results:Amongthe56patientswithsuspectedPNS,therewere20withmalignanttumors,including19casescomplicatedwithPNSand1patientwithspinalcordmetastasiswhichalsoledtoneurologicalsymptoms.18F-FDGPET/CTimagingindicatedtumorsorpossibletumorsin23cases,ofwhich20casesweretruepositive,3caseswerefalsepositive(thefollow-upresultswererefluxesophagitis,reactivebonechanges,orinflammatorylesionsintheneck),andtheremaining33casesweretruenegative.Thesensitivity,specificity,andaccuracyofPET/CTwere100%,91.7%,and94.6%,respectively.Therewere33caseswithpositiveneuroantibodies,including8casesoftumorswithPNS(3caseswithanti-amphiphysinantibodyencephalitis,2caseswithanti-GABAbantibodyencephalitis,1casewithanti-Yoantibodyencephalitis,and2caseswithanti-Huantibodyencephalitis).Moreover,therewere25caseswithouttumors(10caseswithLGI1antibodyencephalitis,3caseswithanti-amphiphysinantibodyencephalitis,1casewithanti-Huantibodyencephalitis,3caseswithanti-GABAbantibodyencephalitis,3caseswithanti-Yoantibodyencephalitis,1casewith214CT 理论与应用研究32 卷Anti-caspr2,1casewithGAD65,1casewithNMDA,1casewithPNMA,and1casewithSOX1antibody(1caseeach).Ofthese,23caseswerenegative(12caseswithtumor).Thesensitivity,specificity,andaccuracyoftheneuronalantibodytestwere40.0%,30.6%,and33.9%,respectively.Furthermore,thesensitivity,specificity,andaccuracyofthecombineddetectionwere 100.0%,33.3%,57.1%,50%,94.4%,and 78.6%,respectively.ROC analysis showed that the AUC was 0.958(P=0.0000.05;95%CI0.1990.506),0.667(P=0.0400.05;95%CI0.5280.806),and 0.672(P=0.0340.05;95%CI 0.5140.830).Conclusion:Whole-body 18F-FDG PET/CT has thepotentialtobethefirstchoicefornoninvasivetumorscreeninginpatientswithsuspectedPNS.Keywords:FDG;PET/CT;paraneoplasticsyndrome;paraneoplasticantibody作者简介：袁磊磊，女，医学博士，首都医科大学附属北京天坛医院核医学科副主任医师，主要从事 PET/CT、PET/MRI 影像诊断研究，E-mail：；陈谦，男，医学博士，首都医科大学附属北京天坛医院核医学科主任医师，主要从事神经系统分子影像研究，E-mail：。2 期袁磊磊等：18F-FDG PET/CT 联合神经元抗体检测诊断神经系统副肿瘤综合征215