影像组学模型对局部中晚期宫颈鳞癌同步放化疗后无进展生存期的预测.pdf

国际医学放射学杂志 23 Jul鸦46穴4雪：402-408影像组学模型对局部中晚期宫颈鳞癌同步放化疗后无进展生存期的预测芦海星1，焦光丽1，刘峰1，董婷宇2，康智勇2，崔书君2【摘要】目的探讨多序列MRI影像组学模型预测局部中晚期宫颈鳞癌（LACC）病人同步放射化疗（CCRT）后无进展生存期（PFS）的价值。方法回顾性收集经病理确诊为LACC且行CCRT治疗的142例病人，按64的比例随机分为训练集85例和验证集57例。根据病人疾病1年PFS的随访结果进一步分为无进展组和进展组。在T2WI、增强T1WI和DWI序列上勾画感兴趣区（ROI）并获得影像组学特征，采用最小绝对值收敛和选择算子（LASSO）回归筛选特征，并构建影像组学模型。采用Cox回归分析确定PFS相关的临床独立预测因素并构建临床模型。通过受试者操作特征曲线下面积（AUC）评估2个模型预测病人1年PFS的表现。采用校准曲线和决策曲线分析评估模型的拟合优度和临床适用性。以影像组学模型计算得到的风险评分中位数对病人进行风险分层，绘制Kaplan-Meier曲线比较不同风险分层的病人间生存曲线的差异。结果Cox回归结果显示血清鳞状上皮细胞癌抗原（SCC-Ag）浓度(风险比3.595，P=0.264）是PFS的临床独立预测因素，以此构建临床模型。共筛选得到13个影像组学特征，计算影像组学评分（Radscore）并构建影像组学模型。在训练集和验证集中，影像组学模型预测病人1年PFS的诊断效能均高于临床模型（训练集：AUC分别0.965和0.618；验证集：AUC分别0.525和0.426）。影像组学模型的校准曲线显示其拟合度良好，决策曲线分析示其风险阈值为5%28%时具有较好的临床适用性。结论多序列MRI影像组学模型在CCRT治疗前预测LACC病人PFS方面有一定临床价值，为病人风险分层管理和个体化治疗提供了依据。【关键词】影像组学；宫颈鳞癌；同步放化疗；磁共振成像；无进展生存期中图分类号：R737.33；R445.2文献标志码：AAn radiomics model for progression-free survival prediction after concurrent chemoradiotherapy in patientswith locally advanced squamous cervical cancerLU Haixing1,JIAO Guangli1,LIU Feng1,DONG Tingyu2,KANGZhiyong2,CUI Shujun2.1 Department of Postgraduate,Hebei North University,Zhangjiakou 075000,China;2 Department ofMedical Imaging,The First Affiliated Hospital of Hebei North University.Corresponding author:CUI Shujun,E-mail:【Abstract】ObjectiveTo investigate the value of a multi-sequence MRI radiomics model to predict progression-free survival(PFS)after concurrent chemoradiotherapy(CCRT)for locally advanced squamous cervical cancer(LACC).MethodsAll of 142 patients with LACC treated with CCRT were retrospectively enrolled in this study and were randomlydivided into a training set,and a validation set at a 64 ratio,patients were further divided into non-progression group andprogression group according to the PFS in 1-year follow-up.Radiomics features were extracted after delineating the region ofinterest(ROI)in the T2WI,enhanced T1WI,and DWI sequences.The features were selected by least absolute shrinkage withselection operator(LASSO)regression to construct radiomics model.Clinical models were constructed using univariate andmultivariate Cox regression analysis to identify clinically independent predictors associated with PFS.The performance of thetwo models in predicting patients 1-year PFS was assessed by the area under the curve(AUC)of receiver operatingcharacteristic.The calibration curve and decision curve analysis(DCA)were used to assess the goodness-of-fit and clinicalapplicability of the models.The median risk score calculated by the radiomics model was used to stratify patients intodifferent risk groups,and Kaplan-Meier curve analysis was used to compare the differences in survival curves between thetwo groups.ResultsThe results of Cox regression showed that serum squamous epithelial cell carcinoma-associated antigen作者单位：1河北北方学院研究生院，张家口075000；2河北北方学院附属第一医院医学影像部通信作者：崔书君，E-mail：基金项目：河北省医学科学研究课题计划项目（20210597）；河北省政府资助临床医学人才培养项目（冀卫办科教20219号）DOI:10.19300/j.2023.L20077论 著402国际医学放射学杂志 23 Jul鸦46穴4雪(SCC-Ag)concentration hazard ratio(HR)=3.595,P=0.264)was an independent predictor and was used to construct clinicalmodel.The Radscore was constructed from 13 radiomics features obtained by screening and was used to construct radiomicsmodel.In the training and validation sets,the radiomics model had an AUC of 0.965 and 0.525,while the clinical model hadan AUC of 0.618 and 0.426,with the radiomics model having better performance.The radiomics model showed a better fit bythe calibration curves,and had good clinical applicability in the risk threshold interval of 5%-28%by DCA.ConclusionThe multi-sequence MRI radiomics model has clinical value in predicting the PFS of patients with LACC before CCRTtreatment,providing a basis for patient risk stratification management and individualized treatment.【Keywords】Radiomics;Squamous cervical cancer;Concurrent chemoradiotherapy;Magnetic resonance imaging;Progression-free survival ，23，46（4）：402-408宫颈癌在我国女性癌症中的发病率和死亡率分别位居第6位和第7位1，其中鳞状细胞癌亚型病人约占70%，初诊时80%的病人已经处于局部中晚期，对于此期病人，指南推荐同步放射化疗（concurrent chemoradiotherapy，CCRT）为标准治疗方案，治疗后病人生存率有所提升，但仍有30%的病人出现疾病进展2-3，因此，治疗前精准辨别进展高风险病人有助于个体化制定治疗和随访方案。国际妇产科联盟（International Federation of Gynecologyand Obstetrics，FIGO）分期是临床常用的宫颈癌预后评价指标，其评估主要依赖术后病理和影像学检查。对于中高分期的非手术病人，盆腔MRI检查是评估肿瘤局部侵犯程度并确定FIGO分期的重要手段，但MRI检查结果依赖医生临床经验，主观性较强，因此寻找一种可以客观量化预测病人预后状态的方法具有重要临床意义4。影像组学是一种高通量将数字影像转化成高维数据，再利用人工智能算法和统计学方法对数据进行发掘和分析的新技术，可获得更多人眼难以观察到的影像信息5。目前，影像组学技术已应用于宫颈癌病理分类预测、组织学类型鉴别及淋巴结转移预测等方面6-7。但联合多序列MRI影像组学预测局部中晚期宫颈鳞癌（locallyadvanced squamous cervical cancer，LACC）CCRT后无进展生存期（progression-free survival，PFS）的研究报道较少。Meng等8根据表观扩散系数（ADC）直方图和纹理分析建立了宫颈鳞癌CCRT后复发诊断预测模型，预测复发的AUC为0.750.84，但该研究为单序列影像纹理分析，未进行预后预测和生存分析。因此，本研究尝试建立基于多序列MRI影像组学预测模型并进行验证，探究其在LACC预后评估中的价值。1资料与方法1.1一般资料回顾性收集2018年1月2021年5月在河北北方学院附属第一医院经病理学诊断为LACC的病人142例，年龄3377岁，平均（57.38.5）岁。病人总生存时间352个月，中位生存时间26个月。其中30例出现疾病进展（局部复发6例，远处转移7例，死亡17例）。纳入标准：（1）FIGO分期（2018版）为B3-A期；（2）行CCRT治疗；（3）治疗前2周行标准盆腔MRI检查；（4）临床资料完整，包括年龄、首次月经年龄、FIGO分期、血清鳞状细胞癌抗原（squamous epithelial cell carcinoma-associated antigen，SCC-Ag）浓度、盆腔淋巴结转移情况、CCRT治疗方案。排除标准：（1）合并其他恶性肿瘤；（2）检查前已行放化疗或手术；（3）随访信息不完整；（4）MRI影像无法达到分析要求。使用Python软件中的“train-test-split”库将病人以64的比例分为训练集（85例）和验证集（57例）。1.2设备与方法采用Philips Ingenia 3.0 T MRI设备，16通道体部相控阵线圈，扫描范围自第5腰椎上缘至耻骨联合下方。病人取仰卧位，检查前禁食46 h。扫描序列及参数：（1）T2WI快速自旋回波序列，TR 4 500 ms，TE 400 ms，视野220 mm220 mm，矩阵276251，层厚4 mm，层间距0.1 mm，扫描时间67 s。（2）DWI使用单次激发平面自旋回波序列，TR1 500 ms，TE 65 ms，视野220 mm220 mm，矩阵9678，层厚4 mm，层间距0.1 mm，扫描时间176 s，b值取0、800 s/mm2（部分b值取700 s/mm2）。（3）增强T1WI（CE-T1WI）序列，TR 4.3 ms，TE 1.25 ms，视野220 mm220 mm，矩阵148122，层厚4 mm，扫描时间173 s；经手背静脉注射对比剂钆特酸葡胺（含量5.654 g/15 mL，恒瑞医药），注射剂量0.1 mmol/kg体质量，流率2 mL/s。1.3随访及分组通过医院随访系统或电话随访了解病人治疗后1年PFS情况，随访时间从CCRT完成后开始，截至2022年5月。记录终点事件发生403国际医学放射学杂志 23 Jul鸦46穴4雪情况，包括局部复发、远处转移、死亡或随访截止无复发。根据随访结果对训练集和验证集进行分组，进展组为发生局部复发、远处转移、死亡的病人，无进展组为随访截止仍无复发的病人。其中，训练集中无进展组67例、进展组18例；验证集中无进展组45例、进展组12例。1.4CCRT治疗方案（1）放射治疗：包括外照射治疗（external beam radiotherapy，EBRT）和腔内近距离放射治疗（intracavitary brachytherapy，ICBT）。放疗次数为2528次，视病人病情调整次数。EBRT单次剂量1.82.0 Gy，每周5次，总剂量4550 Gy；ICBT单次剂量6.0 Gy，总剂量30 Gy。首先行EBRT治疗，3周内根据治疗情况改为ICBT（同时停止EBRT），总治疗时间8周。（2）同步化疗：以单顺铂或顺铂+紫杉醇为基础方案，依据肿瘤体积、盆腔淋巴结情况和病人身体条件进行个体化调整。1.5影像组学预测模型构建1.5.1影像分割与特征提取使用MRIcroGL 12.4软件（https:/www.nitrc.org/projects/mricrogl）将所有病人的矢状面T2WI、横断面CE-T1WI和DWI影像转换为NIfTI格式后，导入到ITK-SNAP 3.8（www.itksnap.org）软件中。由2名分别有3年和8年影像诊断经验的医生逐层手动勾画感兴趣区（ROI）并合成肿瘤的3D感兴趣区体积（VOI）。勾画标准：（1）尽量包括肿瘤，同时避免超出肿瘤外缘；（2）排除包含肿瘤的首层与末层，以避免部分容积效应；（3）保留肿瘤内部囊变、坏死及纤维化改变区域。对于边界模糊或形态复杂的影像，由1名主任医师进行指导勾画及审核。使用Python软件中的“pyradiomics”库进行特征提取，为提高影像组学特征的稳定性，首先对影像预处理（标准化和重采样），随后分别提取上述3个序列中的影像组学特征共计4 778个。1.5.2预测模型构建与验证使用Python软件中的“random”库随机选择30例病人数据以评价观察者内勾画VOI的一致性，由初次勾画的诊断医生（8年诊断经验）再次勾画VOI并提取特征；使用R软件对2次勾画的VOI进行组内相关系数（ICC）一致性分析，ICC0.8提示一致性良好。使用R软件进行模型构建与验证：（1）筛选出稳定性好（ICC0.8）的特征4 158个，然后剔除特征值中的空值和异常值，对特征值进行标准化和归一化处理。（2）在训练集中，首先采用单因素Cox回归分析选出与PFS有显著相关性的特征（P0.1）；随后进行最小绝对值收敛和选择算子（LASSO）Cox回归分析和十折交叉验证，直至大部分特征系数接近零，系数非零的特征即为与PFS高度相关的影像组学特征（图1）。将特征系数与特征值相乘后进行求和，计算每例病人的影像组学评分（radiomics score，Radscore），使用Radscore构建影像组学预测模型；对收集的6个临床参数进行单因素及多因素Cox回归分析得到PFS独立预测因素，使用PFS的临床独立预测因素构建临床预测模型。（3）在验证集中，对2个模型的预测效能进行验证。1.6统计学方法使用SPSS 26.0和R 4.6.1软件进行数据分析。采用Kolmogorov-Smirnov检验对计量资料进行正态性检验，非正态分布的计量资料以中位数M（P25，P75）表示，2组间比较采用Mann-Whitney U检验。计数资料以例（%）表示，2组间比图 1使用LASSO回归及十折交叉验证进行最优影像组学特征筛选。A图为LASSO回归，左起第1根垂直虚线处即均方误差最小值位置，可以得到最优值。B图为筛选最优特征系数的收敛图，根据最优绘制垂直虚线，得到具有非零系数的影像组学特征。AB444338393840413838362720161413131314 5 3 170605040302010均方误差-6-5-4-3-2Log（）43210-1-2系数-6-5-4-3-2Log（）414127133404国际医学放射学杂志 23 Jul鸦46穴4雪表 1训练集中 2 组间临床资料比较例（%）组别例数年龄/岁初次月经年龄/岁5555无进展组6727（40.3）40（59.7）（，）27（40.3）进展组188（44.4）10（55.6）（，）8（44.4）检验值0.101b-0.665aP0.7510.506FIGO分期40（59.7）10（55.6）0.101b0.751盆腔淋巴结转移SCC-Ag/（ng/mL）化疗方案无有1.21.2顺铂顺铂+紫杉醇35（52.2）32（47.8）31（46.3）36（53.7）19（28.4）48（71.6）8（44.4）10（55.6）4（22.2）14（77.8）5（27.8）13（71.8）0.345b3.387b0.002b0.5570.0660.961a为Z值，b为2值。表 2验证集中 2 组间临床资料比较例（%）组别例数年龄/岁初次月经年龄/岁5555无进展组4520（44.4）25（55.6）16（15，6.8）20（44.4）进展组123（25.0）9（75.0）16（14.，18.3）3（25.0）检验值0.790b-0.665aP0.3740.506FIGO分期25（55.6）9（75.0）0.790b0.374盆腔淋巴结转移SCC-Ag/（ng/mL）化疗方案无有1.21.2顺铂顺铂+紫杉醇25（55.6）20（44.4）24（53.3）21（46.7）13（28.9）32（71.1）8（66.7）4（33.3）6（50.0）6（50.5）4（33.3）8（66.6）0.480b0.042b0.001b0.4890.8371.000a为Z值，b为2值。较采用2检验。在R软件中，采用一致性指数（C指数）分析模型的预测效能；绘制时间依赖受试者操作特征（ROC）曲线并计算曲线下面积（AUC）；绘制决策曲线以评估模型在不同阈值概率的净获益以确定其临床适用性。采用影像组学模型预测概率计算风险评分，根据风险评分的中位数作为截断值对病人分层并绘制生存曲线，采用Kaplan-Meier法和log-rank检验进行生存分析。P0.05为差异具有统计学意义。2结果2.1训练集和验证集中2组临床资料比较训练集和验证集中，2组病人临床资料间差异均无统计学意义（均P0.05），详见表1、2。2.2预测PFS的临床因素分析在训练集中对6个临床参数进行Cox回归分析，单因素分析显示年龄55岁和血清SCC-Ag浓度1.2 ng/mL是与PFS有关的独立预测因素（P0.1）。详见表3。进一步行多因素Cox回归分析显示，血清SCC-Ag浓度1.2 ng/mL是与PFS有关的独立预测因素（P0.05），将其用于构建临床预测模型。详见表4。2.3影像组学模型构建1位医师勾画VOI的一致性分析结果显示，观察者内具有较好的一致性（ICC=0.95）。经降维筛选后最终得到13个影像组学特征，11个为滤波变换特征，2个为原始特征，其中有6个反映图像混杂度的特征，如ZoneEntropy（图2）。计算Radscore（HR=0.110，P0.001），并采用Radscore构建影像组学预测模型。2.42种模型的预测效能比较在训练集中，2种模型的C指数分别为0.958（95%CI：0.9220.993）和0.640（95%CI：0.5340.746），影像组学模型预测病人1年PFS的诊断效能高于临床模型（AUC分别为0.965和0.618）。验证集中，2种模型的C指数分别为0.570（95%CI：0.4470.693）和0.517（95%CI：0.3640.670），影像组学模型的预测效能也高于临床模型（AUC分别为0.525和0.426）（图3）。2.5影像组学模型的校准曲线分析和决策曲线分析在训练集和验证集中，影像组学模型的校准曲线显示模型预测1年PFS的预测概率与实际概率一致性良好（图4）。决策曲线分析显示影像组学模型在风险阈值区间为5%28%时可获得较好的临床净获益（图5）。2.6Kaplan-Meier生存曲线分析使用影像组学模型计算全部病人的风险评分，以风险评分中位数（0.42）为截断值对病人进行风险分层，高风险组（风险评分0.42）和低风险组（风险评分0.42）各71例，结果显示高风险组病人较低风险组出现疾病进展的可能性更大（P0.05）（图6）。3讨论宫颈癌CCRT治疗后生存状态评估是病人预后管理的重要环节，准确预测病人预后有助于制定宫颈癌个体化的治疗方案。MRI检查是宫颈癌病人预后评估的重要检查方法，多序列成像是MRI检查的优势，可以从多个维度提供病变信息。本研究联合3个序列构建了影像组学模型（C指数=0.958），该模型预测病人1年PFS的能力明显优于临床模型（C指数=0.640）。Fang等9采用T2WI和CE-T1WI405国际医学放射学杂志 23 Jul鸦46穴4雪表 3LACC 病人 PFS 临床预测因素的单因素 Cox 回归分析SEWaldHR95%CIP年龄1.220.641.930.290.9711.820.055初次月经年龄0.170.121.410.840.941.500.160FIGO分期0.480.471.020.620.644.070.315盆腔淋巴结转移0.310.490.630.740.523.520.532SCC-Ag1.290.582.230.281.1611.210.026化疗方案0.800.751.060.450.519.700.290参数表 4LACC 病人 PFS 临床预测因素的多因素 Cox 回归分析SEWaldHR95%CIP年龄1.220.641.913.380.9711.820.056SCC-Ag1.280.582.223.601.1611.130.026参数序列的影像特征构建影像组学，验证集中预测宫颈癌病人根治性子宫切除术后DFS的C指数为0.753，预测3年DFS的AUC为0.822，这表明结合从多序列影像中提取的组学特征，可从不同的维度解释肿瘤内部异质性与疾病进展之间的潜在关系，具有一定的预后预测价值。本研究纳入6个临床参数，经Cox回归分析，结果显示血清SCC-Ag浓度1.2 ng/mL是与病人1年PFS相关的预测因素，这与Liu等10研究结果相似。但在本研究中，比较多序列影像组学模型和使用血清SCC-Ag浓度构建临床模型的PFS预测效能，结果显示影像组学模型优于临床模型，这可能与多序列影像组学模型可以从更多维度反映肿瘤内在异质性有关。同时，本研究发现构建的Radscore的13个最重要的特征中，11个是滤波变换特征，其中5个为小波变换特征，该特征是从3个维度对影像添加低频或高频信号滤波，将原影像重构为8种滤波变换图 3影像组学模型与临床模型预测病人1年PFS的ROC曲线。A图为训练集，B图为验证集。AB1.00.80.60.40.20.0敏感度0.00.20.40.60.81.01-特异度0.00.20.40.60.81.01-特异度1.00.80.60.40.20.0敏感度影像组学模型临床模型影像组学模型临床模型图 2预测LACC治疗后1年PFS的多序列MRI影像组学特征及其系数406国际医学放射学杂志 23 Jul鸦46穴4雪图 4训练集和验证集中影像组学模型预测病人CCRT后1年PFS的校准曲线。A图为训练集，B图为验证集。AB1.000.950.900.850.800.750.700.65实际概率0.65 0.70 0.75 0.80 0.85 0.90 0.95 1.00预测概率0.800.850.900.951.00预测概率1.000.950.900.850.80实际概率实际曲线参考线实际曲线参考线后的新影像11。Zhou等12发现，包含小波变换特征的模型在评估乳腺癌病人新辅助放疗后病理完全缓解状态的表现上优于原始特征模型，最佳模型AUC为0.885，这提示小波变换后的影像中可能存在更丰富的信息可供挖掘分析。此外，Radscore中有6个反映影像混杂度和纹理粗糙度的特征，例如CE-T1WI序列的相邻区域灰度差异-繁杂度（ngtdm_Busyness）和DWI序列的灰阶大小区域矩阵-区域熵（glszm_ZoneEntropy），此类特征是从不同维度描绘像素随机分布混乱度的特征13。Lucia等14的研究也 发 现DWI序 列 中 的 灰 度 共 生 矩 阵 熵 特 征（glcm_Entropy）可以预测宫颈癌病人放疗后局部复发。同样，Reuz等15比较了包括熵（Entropy）等特征构建的影像组学模型和传统PET参数模型预测宫颈癌放化疗后复发的表现，2种模型AUC分别为0.77和0.66，这说明Entropy等描绘影像复杂度的特征具有评价肿瘤内部异质性的潜力，影像复杂度的高低在一定程度上可以体现肿瘤生物学行为的差异。因此，影像组学特征对结合肿瘤影像微观差异及其宏观疾病进展具有重要的临床价值16。本研究构建的多序列影像组学模型在预测病人1年PFS方面具有较好的表现，模型预测病人发生疾病进展的概率与实际发生概率一致性良好。这与Wei等17的研究结果相似，他们回顾性分析了接受CCRT和联合辅助化疗的83例宫颈癌病人的T2WI影像，采用支持向量机算法构建模型预测病人的总生存时间（OS），ROC分析显示影像组学模型预测2组病人3年OS的AUC分别可达0.832和0.879，提示影像组学模型在宫颈癌预后分析方面具有一定的临床应用潜力。此外，本研究还根据影像组学得出的风险评分对病人进行风险分层，高风险组出现疾病进展的概率显著高于低风险组，这有利于在治疗前就对预后不良的病人进行精准定位，个体化实施更全面的治疗方案，对于此类病人可以增加随访频率，从而利于改善病人的预后。本研究尚存一定不足：（1）为单中心回顾性研究，纳入的样本量较小，选择偏倚不可避免，在一定程度上会影响模型的可重复性，需要扩大样本量并进行多中心验证，提高模型的泛化表现。（2）病例收集图 5影像组学模型对所有病人的决策曲线分析0.050.040.030.020.010.00-0.01净获益0.000.050.100.150.200.25高风险阈值1.000.750.500.250.00生存百分比0时间（月）1020304050图 6影像组学模型的Kaplan-Meier生存曲线分析。高风险组病人（黄色曲线）PFS显著低于低风险组（蓝色曲线）。高风险组低风险组P0.000 1Log-rank不做处理全部处理Radscore模型407国际医学放射学杂志 23 Jul鸦46穴4雪时间跨度较大，机器扫描参数不一致，对特征的稳定性造成干扰，未来的研究可尝试采用更稳定有效的预处理方法，如Combat归一化18，以提高特征的鲁棒性。（3）部分特征因手动绘制的不稳定性被剔除，可能会损失部分重要特征，影响模型的预测效能，后续研究可使用半自动或深度学习全自动勾画等方法19-20，以减少主观因素对稳定性和重复性的影响。总之，基于多序列MRI影像组学模型在CCRT前预测LACC病人的PFS方面有一定可行性，有望作为新的预后生物学标志物，在病人风险分层、个性化治疗方案的制定以及更合理的随访安排等方面为临床实践提供影像学支持。参考文献：1刘宗超,李哲轩,张阳,等.2020全球癌症统计报告解读J.肿瘤综合治疗电子杂志,2021,7:1-13.LIU Z C,LI Z X,ZHANG Y,et al.Interpretation on the report of global cancer statistics 2020 J.Journal of Multidisciplinary Cancer Management,2021,7:1-13.DOI:10.12151/JMCM.2021.02-01.2COHEN P A,JHINGRAN A,OAKNIN A,et al.Cervical cancerJ.Lancet,2019,393:169-182.DOI:10.1016/S0140-6736(18)32470-X.3KOH W J,ABU-RUSTUM N R,BEAN S,et al.Cervical cancer,version 3.2019,NCCN clinical practice guidelines in oncology J.JNatl Compr Canc Netw,2019,17:64-84.DOI:10.6004/jnccn.2019.0001.4BALCACER P,SHERGILL A,LITKOUHI B.MRI of cervicalcancer with a surgical perspective:staging,prognostic implicationsand 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