草地贪夜蛾卵寄生蜂——夜蛾黑卵蜂的种内识别及过寄生.pdf

40(1)1-11 中国生物防治学报 Chinese Journal of Biological Control 2024 年 2 月 收稿日期：2022-12-23 基金项目：福建省自然科学基金（2021J01064）；国家重点研发计划（2017YFD0201000）作者简介：薛陶然，硕士，E-mail：；*通信作者，博士，教授，E-mail：。DOI:10.16409/ki.2095-039x.2023.01.026 草地贪夜蛾卵寄生蜂夜蛾黑卵蜂的种内识别及过寄生 薛陶然1，潘 静1，刘丽红1，徐 腾1，黄 建1，何玉仙2，王竹红1*（1.福建农林大学植物保护学院/闽台作物有害生物生态防控国家重点实验室，福州 350002；2.福建省农业科学院植物保护研究所，福州 350013）摘要：夜蛾黑卵蜂是重大入侵害虫草地贪夜蛾的重要卵期寄生蜂。为明确夜蛾黑卵蜂的种内识别及过寄生现象，测定了夜蛾黑卵蜂对被同种自体（同一个体）或异体（不同个体）雌蜂寄生不同时间间隔后的寄主卵的识别能力，并研究了单头和多头雌蜂在不同寄主密度下的过寄生率。结果发现，无论自体或异体寄生识别，夜蛾黑卵蜂的过寄生率均为 0。单头雌蜂在不同蜂卵比下寄生 24 h 后，寄主卵内寄生蜂 1 龄幼虫的百分比均小于 100%，且每粒寄主卵内只有 1 头 1 龄幼虫。多头雌蜂在寄主数量充足条件下，当蜂卵比为1:100、2:200、4:400、6:600、8:800 时，未被寄生的寄主卵的百分比分别为 52.8%、67.2%、63.2%、53.6%和 51.2%，含 1 头寄生蜂 1 龄幼虫的寄主卵的百分比分别为 47.2%、32.8%、36.8%、46.4%和 48.8%；多头雌蜂在寄主数量不足条件下，当蜂卵比为 2:20、3:21、4:20、7:21、20:20 时，夜蛾黑卵蜂的寄生率分别为 60.0%、83.0%、95.0%、94.0%和 96.0%，过寄生率分别为 11.0%、38.0%、64.0%、73.0%和 92.0%；单粒寄主卵内寄生蜂 1 龄幼虫的平均数量分别为 0.4、0.6、1.1、1.3 和 2.1 头，最大数量分别为 3.0、4.0、5.0、6.0 和 12.0 头。结果表明，夜蛾黑卵蜂具有自体和异体寄生识别能力；单头雌蜂的过寄生率与寄主数量无关；多头雌蜂在寄主数量充足的条件下，不会产生过寄生；但在寄主数量不足的条件下，随着蜂卵比升高，寄生率、过寄生率、单粒草地贪夜蛾卵内寄生蜂 1 龄幼虫的平均数和最大数均随之增加。蜂卵比为 4:20时寄生率高，过寄生率低，内部竞争低，是较为合适的接蜂比例。关 键 词：夜蛾黑卵蜂；草地贪夜蛾；种内识别；过寄生 中图分类号：S476.3 文献标识码：A 文章编号：1005-9261(2024)01-0001-11 Intraspecific Host Discrimination and Superparasitism in Telenomus remus(Nixon),an Egg Parasitoid of Spodoptera frugiperda(J.E.Smith)XUE Taoran1,PAN Jing1,LIU Lihong1,XU Teng1,HUANG Jian1,HE Yuxian2,WANG Zhuhong1*(1.State Key Laboratory of Ecological Pest Control for Fujian and Taiwan Crops/College of Plant Protection,Fujian Agriculture and Forestry University,Fuzhou 350002,China;2.Institute of Plant Protection,Fujian Academy of Agricultural Sciences,Fuzhou 350013,China)Abstract:Telenomus remus(Nixon)is an important egg parasitoid of Spodoptera frugiperda(J.E.Smith),a major invasive pest.In order to clarify the intraspecific host discrimination and the superparasitism of T.remus,the self-recognition(same individual)and conspecific-recognition(different individual)ability to recognize the hosts eggs parasitized at different time intervals were determined,and the superparasitism rate of single and multi-female T.remus under different host density were also investigated.The results showed no superparasitism in T.remus,either self-recognition or conspecific-recognition.After a single female T.remus parasitizing for 24 h at different parasitoid-egg ratios,the percentage of 1st instar larvae of T.remus in S.frugiperda eggs was less than 100%,and only one was found in each host egg.With multi-female T.remus and sufficient hosts,and when parasitoid-egg ratios were 1:100,2:200,4:400,6:600 and 8:800,the percentage of unparasitized host eggs were 52.8%,67.2%,2 中 国 生 物 防 治 学 报 第 40 卷 63.2%,53.6%and 51.2%,respectively,and the percentage of host eggs with one 1st instar larva were 47.2%,32.8%,36.8%,46.4%and 48.8%,respectively.With multi-female T.remus and insufficient hosts,and when parasitoid-egg ratios were 2:20,3:21,4:20,7:21 and 20:20,the parasitism rates of T.remus were 60.0%,83.0%,95.0%,94.0%and 96.0%,respectively,and the superparasitism rates were 11.0%,38.0%,64.0%,73.0%and 92.0%,respectively,the average number of 1st instar larva of T.remus in a single host egg were 0.4,0.6,1.1,1.3 and 2.1,respectively,and the maximum number were 3.0,4.0,5.0,6.0 and 12.0,respectively.The results show that T.remus has the ability of self and conspecific-recognition,the superparasitism of a single female T.remus does not depend on host density.When the host is sufficient,the superparasitism of multi-female T.remus does not occur,but when the host is insufficient,the parasitism and superparasitism rate,the average and maximum number of 1st instar larvae in a single host egg increase with the increase of parasitoid-egg ratios.The parasitoid-egg ratio of 4:20 is suitable for propagation of the wasp because it produces high parasitism rate,low superparasitism rate,and low internal competition.Key words:Telenomus remus;Spodoptera frugiperda;intraspecific host discrimination;superparasitism 捕食性动物在遇到猎物资源时会直接进行捕食并在捕食后立即占据资源1。寄生蜂与之不同，寄生蜂发现并寄生寄主时，并不会立即消耗寄主资源。在容性寄生蜂（koinobiont parasitoids）中，雌蜂寄生寄主时不会立即杀死寄主，子代蜂随寄主发育逐渐获取寄主营养并完成发育。被寄生的寄主在此期间仍有可能被同种雌蜂再次寄生，这被称为过寄生现象（superparasitism）2,3。因此，识别被寄生寄主对寄生蜂有效利用有限寄主资源来讲尤为重要。寄生蜂雌蜂通常具备一定的寄主识别能力来辨别健康寄主和被寄生寄主4。雌蜂对被寄生寄主的种内识别可分为自体识别（self-discrimination）和同种识别（conspecific-discrimination）。自体识别是指雌蜂识别被自身寄生寄主的能力；同种识别是雌蜂识别先前被同种其他雌蜂寄生的寄主的能力1。研究表明寄生蜂接受或拒绝被寄生寄主的能力受产卵时间间隔影响5,6。尽管许多单寄生蜂（solitary parasitoids）具有识别能力4,7,8，但过寄生（superparasitism）现象在自然界中还是会出现，因为在某些情况下过寄生可能是有利的，例如，当一个宿主中有两个或两个以上卵时可以增加寄生蜂从该宿主获得后代的可能性7,9。van Dijken 等10将过寄生定义为拟寄生昆虫在已被自己或同种其他个体寄生过的寄主上寄生的现象。通常而言寄生蜂的过寄生引发子代蜂在寄主体内的种内竞争，降低子代蜂适合度，被视为一种有害的行为。然而，过寄生有时被视为一种适应性策略，例如过寄生现象有助于子代蜂共同应对寄主昆虫的免疫反应，增加子代蜂的存活几率11,12。诱发雌蜂过寄生的行为因子有很多，如寄生蜂对寄主的识别能力、寄主密度、产卵时间间隔等2,13,14。当单寄生蜂发生过寄生后，子代蜂幼虫可通过“物理打斗”或生理抑制来清除所有其他子代蜂，最终“垄断”寄主营养，最终同一寄主内至多只容许一头子代蜂存活下来完成发育15,16。自然界中，许多寄生蜂都有过寄生行为，如螟黄赤眼蜂 Trichogramma chilonis17、切割潜蝇茧蜂 Psyttalia incise18、褐圆蚧纯黄蚜小蜂 Aphytis holoxanthus 等。目前，对寄生蜂的过寄生行为研究主要集中在两个方面：一是过寄生产生的原因15，二是过寄生在不同种群中的利害关系及机制的探讨19,20。夜蛾黑卵蜂 Telenomus remus 是控制草地贪夜蛾 Spodoptera frugiperda 重要的卵期寄生性天敌昆虫21，在田间有较好的防治效果22,23。夜蛾黑卵蜂是单寄生蜂，在自然条件下有过寄生行为24,25；在试验条件下，当提供多头雌蜂、使蜂卵比达到 1:10 时，夜蛾黑卵蜂也会产生过寄生行为26。但对其种内识别能力、单头雌蜂是否会过寄生以及引起过寄生的原因还未有报道。本文研究夜蛾黑卵蜂的自身（自体）寄生及同种（异体）寄生识别能力、不同寄主密度和不同寄生时间间隔对单头雌蜂过寄生的影响、多头夜蛾黑卵蜂雌蜂在不同寄主密度下的过寄生等，以期为夜蛾黑卵蜂的人工大量繁育及田间释放应用提供理论依据。1 材料与方法 1.1 供试虫源 草地贪夜蛾和夜蛾黑卵蜂均采自福建省福州市寿山玉米田（东经 119，北纬 26），在温度（251）、相对湿度 60%80%、光周期 14L:10D 和光照强度 1000 lx 的人工气候培养箱（置顶 LED 人工气候箱 第 1 期 薛陶然等：草地贪夜蛾卵寄生蜂夜蛾黑卵蜂的种内识别及过寄生 3 MRX-350B-LED，宁波普朗特仪器有限公司）内连续饲养 10 代以上。将 1 日龄内的夜蛾黑卵蜂雌、雄蜂按照 1:1 比例引入长 4 cm、内径 0.6 cm 的玻璃指形管内进行充分交配，管内配有蘸 20%蜂蜜水的滤纸条，作为夜蛾黑卵蜂的补充营养，备用。1.2 夜蛾黑卵蜂的怀卵量、产卵量和后代性比的测定 1.2.1 夜蛾黑卵蜂怀卵量的测定 获得初羽化的夜蛾黑卵蜂雌蜂若干，将夜蛾黑卵蜂雌蜂置于 0.9%的生理盐水中逐一解剖，统计其怀卵量，重复 30 次。1.2.2 夜蛾黑卵蜂产卵量和后代性比的测定 分别提供 30、50、80、100、150、200 粒 24 h 内初产的草地贪夜蛾卵，放入塑料养蜂盒（直径 3.6 cm，下同）内，将 1.1 中交配后的夜蛾黑卵蜂雌蜂引入养蜂盒内，1 头雌蜂/盒，移入人工气候培养箱内，条件设置为温度（251）、相对湿度 60%80%、光周期 14L:10D和光照强度 1000 lx，24 h 后将夜蛾黑卵蜂移出，继续饲养直至完全羽化，统计成蜂数量（包括未羽化子代蜂）及 F1 代（子代）蜂雌雄性比。每处理重复 10 次。雌蜂占比（雌蜂数量/羽化的雌雄蜂总数）100%。1.3 夜蛾黑卵蜂的自体识别与异体识别能力的测定 在显微镜下预先获得被夜蛾黑卵蜂自体寄生或异体寄生后间隔2 h、24 h、48 h 的草地贪夜蛾卵，夜蛾黑卵蜂产卵针在草地贪夜蛾卵上插入到拔出一次即视为已寄生的卵，且完成一次产卵行为最多只产 1 粒卵。对已寄生的卵制作成卵卡用记号笔进行标记。取已被寄生和未被寄生的（与已被寄生的卵时间间隔一致的同批蛾卵）草地贪夜蛾卵各 10 粒，置于养蜂盒内，接入 1 头同一雌蜂个体（自体寄生）或不同雌蜂个体（异体寄生，无产卵经历）寄生 4 h 后移出雌蜂。寄生后的草地贪夜蛾卵继续培养 20 h，转移至 0.9%的生理盐水中逐一解剖，记录草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫的数量。选择解剖统计夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫数量的原因是：由于在（251）下，夜蛾黑卵蜂卵期为 1213 h、1 龄幼虫期 5859 h，2 龄幼虫期 2324 h，各个处理的解剖时间均为处理后 24 h，因此解剖时，已被寄生的蛾卵内夜蛾黑卵蜂幼虫应为1 龄或 2 龄，新被寄生的蛾卵内夜蛾黑卵蜂幼虫应为 1 龄，因此，根据草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫的数量及发育程度判断其是否具有寄生识别能力。卵未发育则忽略不计。设2 h、24 h、48 h 共 3 个处理，每处理重复 5 次。每重复中每头雌蜂仅使用 1 次。1.4 夜蛾黑卵蜂的过寄生 1.4.1 单雌夜蛾黑卵蜂在不同寄主密度下的过寄生 分别提供 5、10、20、40、60、80、100 粒 24 h 内初产的草地贪夜蛾卵，置于塑料养蜂盒内，将交配过的夜蛾黑卵蜂雌蜂引入养蜂盒内，1 头雌蜂/盒，放入人工气候培养箱内，条件设置为温度（251）、相对湿度 60%80%、光周期 14L:10D 和光照强度 1000 lx，24 h 后将夜蛾黑卵蜂移出，并于第 2 d 进行解剖（0.9%的生理盐水中），记录草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂1 龄幼虫的数量，并统计其占比，即夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫的总数占解剖总蛾卵数的比例。设蜂卵比为 1:5、1:10、1:20、1:40、1:60、1:80、1:100 共 7 个处理，每处理重复 10 次。1.4.2 多雌夜蛾黑卵蜂在寄主数量充足条件下的过寄生 1.2.2 的研究中统计夜蛾黑卵蜂的产卵量最大为52.5 粒，因此，设置 100 粒草地贪夜蛾卵/雌蜂为寄主数量充足的条件、10 粒草地贪夜蛾卵/雌蜂为寄主数量不充足的条件。提供充足数量的 24 h 内初产的草地贪夜蛾卵。设置 5 个梯度的蜂卵比（夜蛾黑卵蜂雌蜂:草地贪夜蛾卵），分别为 1:100（1 头蜂:100 粒卵）、2:200（2 头蜂:200 粒卵）、4:400（4 头蜂:400 粒卵）、6:600（6 头蜂:600 粒卵）、8:800（8 头蜂:800 粒卵）。按上述梯度将夜蛾黑卵蜂雌蜂和草地贪夜蛾卵放入养蜂盒内，寄生 24 h 后将蜂移出，后随即解剖草地贪夜蛾卵（0.9%的生理盐水中）。记录每粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫的数量，统计过寄生率。每头夜蛾黑卵蜂雌蜂仅使用 1 次，每处理重复 5 次。1.4.3 多雌夜蛾黑卵蜂在寄主数量不足条件下的过寄生 提供 24 h 内初产的草地贪夜蛾卵若干。当寄主草地贪夜蛾卵数量不足时，设置 5 个梯度的蜂卵比（夜蛾黑卵蜂雌蜂:草地贪夜蛾卵），分别为 2:20（2 头蜂:20 粒卵）、3:21（3 头蜂:21 粒卵）、4:20（4 头蜂:20 粒卵）、7:21（7 头蜂:21 粒卵）、20:20（20头蜂:20 粒卵）。按上述梯度将夜蛾黑卵蜂雌蜂和草地贪夜蛾卵放入养蜂盒内，寄生 24 h 后将蜂移出，后随即解剖草地贪夜蛾卵（0.9%的生理盐水中）。记录被寄生的草地贪夜蛾的数量，统计夜蛾黑卵蜂的寄生率；记录草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫数量大于 1 的草地贪夜蛾卵的数量，统计夜蛾黑卵蜂的过寄4 中 国 生 物 防 治 学 报 第 40 卷 生率；统计每个处理下的幼虫平均数及单粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫的最大值。每头夜蛾黑卵蜂雌蜂仅使用 1 次，每处理重复 10 次。寄生率（已被夜蛾黑卵蜂寄生的草地贪夜蛾卵数/解剖的总蛾卵数）100%；过寄生率（单粒蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫数大于 1 的草地贪夜蛾卵数/解剖的总蛾卵数）100%。1.5 数据统计与分析 采用配对样本 t 检验分析夜蛾黑卵蜂的自体寄生识别与异体寄生识别能力。夜蛾黑卵蜂的过寄生率数据使用 SPSS 21.0 软件进行单因素方差分析（ONE-Way-ANONA），采用 S-N-K 法进行差异显著性检验。2 结果与分析 2.1 夜蛾黑卵蜂的怀卵量、产卵量和后代性比 以草地贪夜蛾卵为寄主饲养数代后，夜蛾黑卵蜂的怀卵量平均为 60 粒。在温度（251）、相对湿度 60%80%、光周期 14L:10D 和光照强度 1000 lx 的试验条件下，单头夜蛾黑卵蜂雌蜂的产卵量随寄主草地贪夜蛾卵数量的增加而增加。当提供 30 粒蛾卵时，单头夜蛾黑卵蜂雌蜂的产卵量为 15.9 粒，显著低于蛾卵为 50、80、100、150、200 粒时的产卵量（P0.05）；当提供 50 粒蛾卵时，单头夜蛾黑卵蜂雌蜂的产卵量为 30.9 粒，显著低于蛾卵为 100、150、200 粒时的产卵量（P0.05）；但当分别提供 80、100、150、200 粒蛾卵时，其产卵量分别为 43.0、52.5、52.3、51.0 粒，单头夜蛾黑卵蜂雌蜂的产卵量之间差异不显著（P0.05）。可见，在寄主数量不足条件下，夜蛾黑卵蜂只能够产下体内部分卵；但随着寄主数量的增加，其产卵量逐渐增加，并在蛾卵数为 100 粒时达到最高，之后趋于稳定（图 1）。夜蛾黑卵蜂的产卵量（粒）Fecundity of T.remus 注：不同小写字母表示在不同处理间存在显著差异（P0.05）。Note:Different lowercase letters indicate significant differences between different treatments(P0.05).图 1 不同草地贪夜蛾卵密度下的夜蛾黑卵蜂的产卵量 Fig.1 Fecundity of T.remus under different egg densities of S.frugiperda 当提供给单雌夜蛾黑卵蜂不同数量的寄主时，其 F1 代（子代）雌蜂占比有所差异。当寄主草地贪夜蛾卵数为 80 粒时，其 F1 代雌蜂占比为 94.3%；当寄主蛾卵数为 50 粒时，其 F1 代雌蜂占比为 75.5%，两者间差异显著（P0.05）；当寄主蛾卵数分别为 30、80、100、150、200 粒时，其 F1 代雌蜂占比最低为 88.3%，最高为 94.3%，两两间差异不显著（P0.05）（图 2）。夜蛾黑卵蜂 F1 代雌蜂数量明显高于雄蜂。2.2 夜蛾黑卵蜂的自体寄生识别与异体寄生识别 测定夜蛾黑卵蜂对被自身寄生过的草地贪夜蛾卵的寄生识别能力、对被同种异体寄生过的草地贪夜蛾卵的寄生识别能力，结果见表 1。获得已被寄生2 h、24 h 和 48 h 的草地贪夜蛾卵，为防止蛾卵破坏无法进行后续试验，故没有立刻对寄生后的蛾卵进行解剖，而在寄生识别后 24 h 通过解剖、统计蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄或 2 龄幼虫数量来确定其被寄生率，其中已被寄生2 h、24 h 的蛾卵内夜蛾黑卵蜂已发育为 1 龄幼虫，已被寄生 48 h 的蛾卵内夜蛾黑卵蜂已发育为 2 龄幼虫。解剖发现，已被自体寄生2 h、24 h 和 48 h 第 1 期 薛陶然等：草地贪夜蛾卵寄生蜂夜蛾黑卵蜂的种内识别及过寄生 5 夜蛾黑卵蜂F1代雌蜂占比Proportion of female parasitoids of F1 generation of T.remus(%)注：不同小写字母表示在不同处理间存在显著差异（P0.05）。Note:Different lowercase letters indicate significant differences between different treatments(P0.05).图 2 不同草地贪夜蛾卵密度下夜蛾黑卵蜂 F1 代雌蜂占比 Fig.2 Proportion of female T.remus in F1 generation under different egg densities of S.frugiperda 的寄生率分别为 94.0%、96.0%和 94.0%；已被异体寄生2 h、24 h 和 48 h 的寄生率分别为 94.0%、94.0%和 96.0%，可见已被寄生的蛾卵的获得率至少为 94.0%。无论在自体寄生识别还是异体寄生识别条件下，在已被寄生2 h、24 h 和 48 h 时间间隔下未被寄生过的单粒蛾卵内最多只含 1 头夜蛾黑卵蜂 1 龄初幼虫；在已被寄生 24 h 的单粒蛾卵内最多只含 1 头夜蛾黑卵蜂 1 龄末幼虫；而在已被寄生 48 h 的单粒蛾卵内只含 1 头夜蛾黑卵蜂 2 龄幼虫，不含 1 龄幼虫，并且由表 1 可看出，在已被寄生和未被寄生的草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂的过寄生率均为 0，说明该蜂对2 h、24 h 和 48 h 时间间隔下已被自身或异体寄生过的草地贪夜蛾卵具有寄生识别能力。表 1 不同时间间隔下夜蛾黑卵蜂的自身寄生识别和同种异体寄生识别 Table 1 The self-recognition and conspecific recognition of T.remus at different time intervals 已被寄生的草地贪夜蛾卵 S.frugiperda eggs parasitized 未被寄生的草地贪夜蛾卵 S.frugiperda eggs unparasitized 寄生识别 Parasitic discrimination 时间间隔 Time intervals n 1 2 1寄生率 Parasitism rate(%)过寄生率 Superparasitism rate(%)n 1 1 寄生率 Parasitism rate(%)过寄生率 Superparasitism rate(%)2 h 50 47 0 0 0.9400.022 a0.000 50380 0.7600.036 a 0.000 24 h 50 48 0 0 0.9600.022 a0.000 50310 0.6200.103 a 0.000 自体 Self-recognition 48 h 50 0 47 0 0.9400.022 a0.000 50 10 0.0200.018 b 0.000 2 h 50 47 0 0 0.9400.022 a0.000 50220 0.4400.161 a 0.000 24 h 50 47 0 0 0.9400.036 a0.000 50310 0.6200.052 a 0.000 异体 Conspecific recognition 48 h 50 0 48 0 0.9600.022 a0.000 50 00 0.0000.000 b 0.000 n：样本数量 Sample size；1：夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫 1 头 One first instar larva of T.remus；2：夜蛾黑卵蜂 2 龄幼虫 1 头 One second instar larva of T.remus；1：夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫数量大于 1 头 Over one first instar larva of T.remus 注：表中数据为平均数标准误。同列不同小写字母表示经单因素方差分析后存在显著差异。Note:Date are meanSE.Different letters in the same column indicate significant difference after ONE-Way-ANOVA.2.3 夜蛾黑卵蜂的过寄生 2.3.1 单雌夜蛾黑卵蜂在不同寄主密度下的过寄生 以草地贪夜蛾卵为寄主饲养数代，不同蜂卵比处理下单雌夜蛾黑卵蜂寄生 24 h 后，解剖发现草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫的占比均小于 1，且每个蛾卵内只有 1 头夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫，表明不存在过寄生现象。夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫占比在蜂卵比为 1:5 时为72.0%，在蜂卵比 1:40 时为 45.4%，两者存在显著差异（P0.05）。在蜂卵比为 1:10、1:20、1:60、1:80、6 中 国 生 物 防 治 学 报 第 40 卷 1:100 时夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫的占比分别为 51.0%、66.0%、51.3%、59.5%和 54.8%，不存在显著差异（P0.05）（图 3）。表明寄主密度与单雌夜蛾黑卵蜂的过寄生行为无关，即单雌夜蛾黑卵蜂无论在低寄主密度下还是高寄主密度下都没有过寄生的行为。夜蛾黑卵蜂1龄幼虫数/解剖总蛾卵数Number of the first instar larvae of T.remus/total number of moth eggs dissected 注：不同小写字母表示在不同处理间存在显著差异（P0.05）。Note:Different lowercase letters indicate significant differences between different treatments(P0.05).图 3 不同蜂卵比条件下夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫的占比 Fig.3 The proportion of the first instar larvae of T.remus under different parasitoid-egg ratios 2.3.2 多雌夜蛾黑卵蜂在寄主数量充足条件下的过寄生 在寄主数量充足条件下，对不同蜂卵比处理下的草地贪夜蛾卵进行解剖，发现夜蛾黑卵蜂没有过寄生现象，即每粒草地贪夜蛾卵内最多只有 1 头夜蛾黑卵蜂幼虫。当蜂卵比分别为 1:100、2:200、4:400、6:600、8:800 时，未被寄生的草地贪夜蛾卵所占比例分别为 52.8%、67.2%、63.2%、53.6%和 51.2%，含 1 头夜蛾黑卵蜂一龄幼虫的草地贪夜蛾卵所占比例分别为 47.2%、32.8%、36.8%、46.4%和 48.8%，均不存在显著性差异（P0.05）（图 4）。表明多头夜蛾黑卵蜂雌蜂在寄主数量充足条件下，不会产生过寄生现象，这可能与其具有寄生识别能力有关。百分率 Percentage(%)注：不同小写字母表示在不同处理间存在显著差异（P0.05）。Note:Different lowercase letters indicate significant differences between different treatments(P0.05).图 4 多雌夜蛾黑卵蜂在寄主数量充足条件下的寄生情况 Fig.4 Parasitism of multiple female T.remus under the condition of sufficient hosts 2.3.3 多雌夜蛾黑卵蜂在寄主数量不足条件下的过寄生 在寄主数量不足的条件下，当蜂卵比为 3:21、4:20、7:21、20:20 时，夜蛾黑卵蜂对草地贪夜蛾卵的寄生率分别为 83.0%、95.0%、94.0%和 96.0%，差异性不显著（P0.05）；当蜂卵比为 2:20 时的寄生率为 60.0%，与其他 4 个处理间存在显著性差异（P0.05）（图 5）。可见，当蜂卵比升高时，夜蛾黑卵蜂的寄生率也相应提高，并在蜂卵比大于 3:21 时趋于稳定。第 1 期 薛陶然等：草地贪夜蛾卵寄生蜂夜蛾黑卵蜂的种内识别及过寄生 7 夜蛾黑卵蜂的寄生率Parasitism rate of T.remus(%)注：不同小写字母表示在不同处理间存在显著差异（P0.05）。Note:Different lowercase letters indicate significant differences between different treatments(P0.05).图 5 夜蛾黑卵蜂在不同蜂卵比下的寄生率 Fig.5 The parasitism rate of T.remus at diffierent parasitoid-egg ratios 在寄主数量不足的条件下，当蜂卵比为 2:20、3:21、4:20、7:21 和 20:20 时，夜蛾黑卵蜂的过寄生率分别为 11.0%、38.0%、64.0%、73.0%和 92.0%。过寄生率在蜂卵比为 4:20 和 7:21 时不存在显著差异（P0.05），其余蜂卵比下都存在显著差异（P0.05）（图 6）。可见，在寄主草地贪夜蛾卵数量不足条件下，当蜂卵比增加时，夜蛾黑卵蜂的过寄生行为发生概率也随之升高。夜蛾黑卵蜂的过寄生率Superparasitism rate of T.remus(%)注：不同小写字母表示在不同处理间存在显著差异（P0.05）。Note:Different lowercase letters indicate significant differences between different treatments(P0.05).图 6 夜蛾黑卵蜂在不同蜂卵比下的过寄生率 Fig.6 The superparasitism rate of T.remus at different parasitoid-egg ratios 在寄主数量不足条件下，单粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂1龄幼虫的平均数量随着蜂卵比增加而增加。当蜂卵比为 4:20 时，单粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫的平均数量为 1.1 头，与蜂卵比为 3:21（0.6头）、2:20（0.4 头）、20:20（2.1 头）间存在显著性差异（P0.05）。当蜂卵比为 7:21 时，夜蛾黑卵蜂1 龄幼虫平均数量为 1.3 头，与蜂卵比为 3:21、2:20、20:20 间存在显著性差异（P0.05）；当蜂卵比为20:20 时，夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫平均数量为 2.1 头，和其他处理间均存在显著性差异（P0.05）（图 7）。随着蜂卵比增加，单粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫的平均数量也随之增加，推测寄主卵内寄生蜂的竞争程度也随之增加。在寄主数量不足条件下，单粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫的数量随着蜂卵比的增加而升高。当蜂卵比分别为 2:20、3:21、4:20 和 7:21 时，单粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫数量最大值分别8 中 国 生 物 防 治 学 报 第 40 卷 为 3.0、4.0、5.0 和 6.0 头。当蜂卵比为 20:20 时，单粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫数量最多，最高可达 12.0 头（图 8）。可见，当蜂卵比降低且夜蛾黑卵蜂个体数量减少时，夜蛾黑卵蜂可能表现出更好的种内寄生识别能力。综合草地贪夜蛾卵被寄生率、过寄生率、单粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂幼虫数量的平均值及最大值几个因素来看，当蜂卵比为 4:20 时，草地贪夜蛾卵的寄生率最高，为 95.0%，过寄生率最低，为 64.0%，单粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫数量的平均值及最大值分别为 1.1 头、5.0 头，因此认为该蜂卵比是最为合适的蜂卵比。00.51.01.52.02.52:203:214:207:2120:20蜂卵比 Parasitoid-egg ratiocbabc 注：不同小写字母表示在不同处理间存在显著差异（P0.05）。Note:Different lowercase letters indicate significant differences between different treatments(P0.05).图 7 不同蜂卵比下单粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫平均数量 Fig.7 Average number of the first instar larvae of T.remus in single S.frugiperda egg under diffierent parasitoid-egg ratios 单粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂一龄幼虫数量最大值Maximum number of the first instar larvae of T.remus in single S.frugiperda egg 图 8 不同蜂卵比下单粒草地贪夜蛾卵内夜蛾黑卵蜂 1 龄幼虫数量的最大值 Fig.8 The maximum number of the first instar larvae of T.remus in single S.frugiperda egg under diffierent parasitoid-egg ratios 3 讨论 在 Schwartz26的研究中，给单雌夜蛾黑卵蜂提供 6595 粒寄主卵即认为寄主充足，该条件下不会发生过寄生现象。本文统计发现夜蛾黑卵蜂的产卵量最大为 52.5 粒，因此，设置 100 粒草地贪夜蛾卵/雌蜂为寄主充足的条件、10 粒草地贪夜蛾卵/雌蜂为寄主不充足的条件。寄生蜂的识别具有重要作用27，对于单寄生蜂来说，已被寄生的寄主被视为是低质量的寄主，觅食理论预测寄生蜂应该拒绝过寄生28。在本研究中，通过提供已被寄生不同时间间隔后的及未被寄生过的草地贪夜蛾卵，来测定夜蛾黑卵蜂的寄生识别能力，结果表明在2 h、24 h 和 48 h 的时间间隔下，单雌夜蛾黑卵蜂都选择未被寄生过的草地贪夜