右半结肠癌CME_D3根治术淋巴结清扫内侧界的争议.pdf

29,家论坛202.J Surg Concepts Pract 2023,Vol.28,No.3右半结肠癌CME/D3根治术淋巴结清扫内侧界的争议孙跃明，张冬生（南京医科大学第一附属医院结直肠外科，江苏南京210029)摘要根治性外科手术是结肠癌的最主要治疗措施。完整系膜切除术（completemesenteryexcision,CME)/D3淋巴结清扫术的发展应用，推动结肠癌手术技术的规范化、标准化进程。右半结肠癌手术相对复杂，是当前研究的热点之一。涉及的问题包括淋巴结清扫范围、肠管切除范围、肠管重建方式等。右半结肠癌淋巴结清扫的内侧界是当前争议的焦点之一。肠系膜上静脉左侧通常被认为是右半结肠癌CME/D3清扫的内侧界。然而，随着相关研究的深人开展，部分学者认为应当以肠系膜上动脉左侧为清扫的内侧界。该观点更符合CME的原则，且能做到彻底的淋巴结清扫，但其临床意义仍需深入研究论证。本文针对右半结肠癌淋巴结清扫内侧界的选择展开讨论，希望为临床实践提供参考。关键词：右半结肠癌；完整系膜切除术；沐淋巴结清扫；肠系膜上动脉中图分类号：R735.3+5文献标志码：A文章编号：10 0 7-9 6 10(2 0 2 3)0 3-0 2 0 2-0 6D01:10.16139/j.1007-9610.2023.03.005Controversy over the medial border of lymph node dissection during CME/D3 surgery of right colon cancerSUNYueming,ZHANGDongshengDepartment of Colorectal Surgery,the First Affiliated Hospital with Nanjing Medical University,Jiangsu Nanjing 2100ChinaAbstractRadical surgery is the most important treatment for colon cancer.The development and application ofcomplete mesentery excision(CME)/D3 lymph node dissection has promoted the standardization of surgical techniques forcolon cancer.Right colon cancer surgery is relatively complicated,and is a research hotspot currently.The issues involvedthe range of lymph node dissection,the range of bowel resection,and the method of bowel reconstruction.The medial bor-der of lymph node dissection for right colon cancer is one of the controversies.The left side of the superior mesenteric veinis generally considered to be the medial border of CME/D3 dissection in right colon cancer surgery.However,with the in-depth development of related research,some scholars believed that the left side of the superior mesenteric artery should beused as the medial border for lymph node dissection.This approach is more consistent with the principle of CME,and canachieve complete lymph node dissection.However,its clinical significance still needs to be evaluated with further research.This article discusses the selection of medial border of lymph node dissection for right colon cancer,hoping to provide refer-enceforclinical practice.Key words:Right colon cancer;Complete mesentery excision;Lymph node dissection;Superior mesenteric artery当前，我国结肠直肠癌的发病率位居所有恶性肿瘤的第2 位，死亡率位居第4位，且呈逐年上升趋势。结肠直肠癌发病部位出现“右移”现象，右半结肠癌发病比例增加2-3。根治性外科手术是结肠直肠癌的主要治疗措施。右半结肠解剖结构较复杂，血管变异多见，手术操作范围较大，术中可能损伤十二指肠、肠系膜上静脉（superiormesentericvein,SMV）、右侧输尿管等重要结构，具有一定难度。部分肿瘤病人处于疾病进展期，肿瘤体积较基金项目：江苏省重点研发计划（BE2021742）通信作者：孙跃明，E-mail:大，伴有多发淋巴结转移；此外，部分病人合并糖尿病等基础疾病，组织水肿质脆，无疑会增加手术难度。对于右半结肠淋巴结清扫范围仍存在争议，焦点在于淋巴结清扫的内侧界。依据解剖生理及完整系膜切除（complete mesentery excision，C ME）概念，笔者认为右半结肠癌CME/D3淋巴结清扫的内侧界应为肠系膜上动脉（superiormesentericartery，SMA）左侧。由此提出SMA导向右半结肠CME术/4-6),部分研究称为SMA优先（SMAfirst)右半结肠CME术7。但在临床实践中,内侧界的选择各有不同。本文旨在探讨右半结肠CME/D3根治术淋巴203外科理论与实践2 0 2 3年第2 8 卷第3期结清扫内侧界的选择。1当前结肠癌根治术以CME为标准外科技术的发展提高手术的安全性，改善病人的预后。2 0 0 9 年，Hohenberger等8 提出CME的概念，使当代结肠癌手术趋于规范化、标准化。CME以胚胎学及解剖学理论为基础,要求沿胚胎发育的天然层面锐性分离，精细解剖，确保包裹肿瘤的结肠系膜完整性，防止系膜破损导致的肿瘤播散8 。尽管CME缺乏大样本高质量临床随机对照研究的论证，但其理念已深入人心。CME除要求结肠系膜完整切除，同时强调最大限度的区域淋巴结清扫以及供血动脉高位结扎。但CME并未对右半结肠癌淋巴结清扫的内侧界作出明确定义。事实上，Hohenberger已指出，右半结肠CME术中需充分暴露SMV和SMA，提示右半结肠CME的内侧界应为SMA左缘。2右半结肠D3淋巴结清扫常以SMV左侧为内侧界日本大肠癌研究会（Japanese SocietyforCan-cer of the Colon and Rectum,JSCCR)依据动脉走行,将SMA系统淋巴结划分为5级，包括肠旁淋巴结、中间淋巴结、主淋巴结、比主淋巴结更接近中枢的淋巴结以及其他淋巴结。其中，回结肠动脉(ilealcolic artery,ICA）、右结肠动脉（right colic artery,RCA）和中结肠动脉（middlecolic artery，MC A）根部淋巴结定义为主淋巴结9。日本学者认为，盲肠、升结肠的淋巴流向沿ICA、RC A 上行，分别到达其起始部附近，即动脉跨越SMV附近，之后沿SMV上行，一直到达胃结肠干(Henle干），由此稍稍改变引流方向，向左侧引流，从MCA根部至SMA起始部，进而走向腹主动脉周围0。临床实践中，右半结肠D3清扫围绕外科干进行，于SMV鞘内解剖间隙人手，将SMV表面淋巴结整体清除，同时离断回结肠、右结肠及中结肠动静脉，即D3淋巴结清扫的内侧界为SMV左缘10。相比之下，D2根治术在SMV右侧离断各主干血管-12 。由上可知,右侧结肠淋巴引流至SMV表面，沿SMV而非SMA上行，并未到达分支动脉根部，与主淋巴结的定义存在分歧。SMA表面的淋巴结似被遗漏，且未被界定为D3清扫范围。临床实践中，部分病例会出现ICA、RC A、MCA根部和SMA前方的肿大淋巴结。如何实施真正的D3清扫，有待明确。3右半结肠癌CME/D3根治术淋巴结清扫内侧界的争议尽管当前CME/D3根治术已明确要求高位结扎、清扫分支动脉根部淋巴结，但对于清扫内侧界的定义存在分歧。目前，文献报道对右半结肠CME/D3根治术淋巴结清扫内侧界的定义包括SMV左缘、SMA中线、SMA左侧等。主流观点认为，在SMV左侧离断SMA所发出的分支动脉，属于D3手术。部分学者将内侧界定义为SMA中线,可能是考虑到SMA表面同时接受空回肠的淋巴引流，然而该定义存在一定的主观性3。另有观点认为，沿着SMA左侧清扫，整块清除SMA前方的淋巴脂肪组织才能达到D3根治。也有观点认为，若SMV周围存在淋巴结肿大，则需清扫SMA周围淋巴结41。由于缺乏内侧界的准确定义,CME临床实践中仍存在问题。一项右半结肠CME手术的国际专家共识中，对于CME术中是否常规暴露SMA，未能达成共识15。德国的RESECTAT多中心研究以是否解剖SMV将病人分为CME组和非CME组,与Hohenberger最初的描述不符16 。Munkedal等7 通过CT检查发现，32 例右半结肠CME术后病人，ICA残端距离其根部的平均长度为31mm，且与ICA走行于SMV前方或后方无关。Livadaru等18 报道，右半结肠CME手术标本淋巴结检出数与动脉残端长度呈负相关性(Spearman p=-0.40,P=0.032)。保留残端越长，清扫淋巴结数越少。现行CME手术可能并未做到真正的高位结扎，提示根部淋巴结残留主要原因之一是CME清扫内侧界的定义不明。4CME/D3根治术淋巴结清扫的内侧界应为SMA左侧胚胎发育过程中，中肠及其系膜以SMA为中轴发生旋转，中肠肛侧部分发育成右半结肠，SMA构成右半结肠系膜“信封”的开口，右半结肠动脉汇人的一侧均为右半结肠系膜组织。右半结肠系膜并未集中于SMV表面。因此，从CME的角度出发，CME/D3根治术淋巴结清扫的内侧界应拓展至SMA。C ME术中只有显露SMA，才能明确分支动脉根部，才能做到真正的CME。通过尸体解剖、外:204J Surg Concepts Pract 2023,Vol.28,No.3科手术等方法，部分学者摒弃了SMV导向的观点19-2 1。Nesgaard等2 通过尸体解剖发现，右半结肠的淋巴引流伴随分支动脉周围的淋巴血管束汇集至SMA表面淋巴结。此外，还存在长淋巴管直接跨越SMV，分布到SMA周围。他们认为，传统手术仅清扫SMV前方，遗漏SMA前方以及SMA、SMV后方的组织。从淋巴引流的观点出发，SMV和SMA前、后方的组织均应清扫。为避免淋巴血管束的离断导致肿瘤细胞外溢，应从SMA左侧开始整块清扫。由此，Nesgaard等定义D3清扫区域，头尾左右依次为MCA和Henle干根部向头侧1cm，ICV、I C A 根部向尾侧1cm，SMA 左侧，SMV右侧1cm。该定义得到部分学者的认可2 3-2 4。此外，通过术前CT三维血管重建可了解血管解剖结构，协助术中淋巴结清扫，有助于减少术中出血、缩短手术时间2 5。Stimec等2 6 通过多排CT血管成像分析18例右半结肠癌病人肠系膜上血管周围淋巴管结构，发现淋巴管主要走行于SMA前方，其中13例沿SMA纵向走行至头侧，5例横向或斜向走行至SMA左侧。廖伟林等2 7 通过纳米炭混悬注射液或吲哚菁绿行右半结肠淋巴结示踪，8 0.6%（2 9/36 例）的病人出现SMA旁淋巴结显影，3例出现SMA左侧淋巴结显影，SMA后方和SMA血管鞘内则未见淋巴结显影。Spasojevic等2 0 以SMA、SMV为中心，将右半结肠中央淋巴结分为右侧方、前方、后方三部分。通过尸户体标本发现，相应部位淋巴结中位检出数分别为5.5(1 11)5(2 2 1)和5(0 11)枚。由上可知，右半结肠淋巴引流并非止于SMV，而是分布至SMA周围。传统SMV导向的D3淋巴结清扫势必无法清扫SMA周围淋巴组织CME/D3根治术的开展为右半结肠淋巴结的彻底清扫提供可能。将右半结肠淋巴结清扫的内侧界从SMV左侧扩大至SMA左侧，有助于提高淋巴结检出数，清除潜在转移的淋巴结。总淋巴结，甚至阴性淋巴结检出数的增多,均具有积极意义2 8-2 9 。足够的淋巴结检出数是准确分期的前提,亦是间接衡量手术质量的重要指标之一，尽管淋巴结检出数受到病人、肿瘤、病理等其他因素影响30 。此外,右半结肠癌可能通过异常途径转移至胃网膜、幽门下淋巴结等区域。对于上述部位的可疑转移淋巴结，或局部进展期肝曲结肠癌，建议清扫上述区域2 9 。属于右半结肠系膜区域的SMA周围淋巴结更不应被忽视。鉴于当前右半结肠癌CME/D3根治术淋巴结清扫内侧界的分歧，笔者建议，相关临床研究明确内侧界的描述，指明SMV右侧D2清扫，SMV左侧D3清扫或SMA左侧D3清扫，以便统计分析并深入研究。此外，对于是否需清扫SMA、SMV后方淋巴结，尚无统一认识。Spasojevic等2 0 1通过尸体解剖发现，结肠淋巴结伴随动脉分布。当ICA走行于SMV前方时,SMV前方淋巴结检出数3(2 7)枚 多于SMA后方0（0 2)枚;反之，当ICA走行于SMV后方时,SMV前方、后方淋巴结检出数分别为0(0 2)枚、3(1 5)枚。因此，单纯清扫SMV前方淋巴结可能不足。Ishiyama等31分析发现ICA的走行与右半结肠癌病人术后5年无病生存（disease-free sur-vival,DFS)率具有显著相关性。ICA位于SMV前方的病人预后优于ICA后方走行的病人（P=0.011），可能因为ICA后方走行影响淋巴结清扫，尤其是腹腔镜中间人路手术。清扫SMA、SMV后方淋巴结有一定的必要性。5以SMA左侧行CME/D3淋巴结清扫的利弊限于观点不同、手术难度以及潜在并发症，学术界普遍将右半结肠癌清扫范围的内侧界定为SMV左缘。SMV前壁无分支血管，存在理想、安全的解剖平面32 。SMA表面覆盖丰富的神经和淋巴网络，组织结构较致密，缺乏天然的解剖层面。SMA导向的D3淋巴结清扫，必将增加手术难度,同时可能增加术中出血、胃肠功能紊乱、淋巴漏等并发症发生的风险。Kanemitsu等3 认为，SMV和SMA腹侧的清扫较困难,此处脂肪组织较厚，血管变异多见。周乐其等34 报道，SMA导向组淋巴结检出数多于SMV组2 6.56.7)枚比(2 1.37.8)枚，P0.0001。SMA 组术后乳糜漏和腹泻的发生率较高，但差异无统计学意义（8.8%比1.3%,P=0.083；8%比2.6%,P=0.135)。Zh o u 等/35 通过倾向性评分匹配法分析发现，SMA导向组较SMV组总淋巴结检出数更多（2 4.6 5枚比2 3.0 2 枚），淋巴漏发生率更高（9.4%比2.6%），两组总生存率差异无统计学意义，但SMA组期病人预后较好。Agustsdottir等2 4 发现右半结肠SMA导向D3淋巴结清扫术后，通过减脂饮食，可将乳糜漏的发生率从41.0%降至1.0%。Thorsen等36 发现以SMA左侧界行SMA鞘内清扫，病人术后排便次数较多，稀便等较严重，部分病人持续2 个月左右，但远期生活质量、肠道功能与D2手术组相比差异无统计学意义。三维组织学模型205.外科理论与实践2 0 2 3年第2 8 卷第3期研究显示，SMA神经纤维仅存在于血管鞘内，而淋巴结仅存在于血管鞘外37。行鞘外清扫，有助于减少术后乳糜漏、腹泻的发生38。SMA导向的右半结肠CME/D3根治术的安全性已得到认可，但其对预后的影响，有待进一步论证。6右半结肠癌淋巴结清扫内侧界的临床选择以SMA左侧为右半结肠CME/D3淋巴结清扫内侧界已逐渐得到认可和推广。但临床实践中，淋巴结清扫内侧界因人而异，不同术者依据个人习惯及病人条件选择不同的清扫范围。JSCCR指南指出，淋巴结清扫范围依据肿瘤的浸润深度以及淋巴结的转移情况而定，其中cT1/2N期的肿瘤可行D2淋巴结清扫术39。美国国立综合癌症网络（Na-tional Comprehensive Cancer Network,NCCN)指南40、中国结直肠癌诊疗规范（2 0 2 0 年版）41推荐常规行肠旁、中间和系膜根部的区域淋巴结清扫，对于区域淋巴结以外的可疑阳性淋巴结推荐活检或切除。Kotake等42 通过倾向性评分匹配法分析6850例接受D3或D2根治术的T3/4期结肠癌病人,D3根治术组病人预后更好(HR=0.814,95%CI:0.7340.904,P=0.0001)。St o r l i 等43|回顾性分析I、期结肠癌病人的临床资料,发现CME组（n=89例)与D2手术组（n=105例）3年总生存（overall survival，OS）率分别为8 8.1%和7 9.0%（P=0.003），3年DFS率分别为8 2.1%和7 4.3%（P=0.026）。C M E 的开展，不仅对进展期结肠癌，对早期结肠癌病人的预后亦有明显改善。然而，部分研究对CME/D3根治术的常规开展提出质疑。Palmeri等44回顾性分析400例右半结肠D2淋巴结清扫的病人，并未发现单独的中央组淋巴结复发转移，认为常规D3淋巴结清扫无意义。Bertelsen等45研究发现，2 0 9 例回盲部肿瘤病人未见No.223组淋巴结转移，由此提出回盲部肿瘤无需行No.223组淋巴结清扫。虽然不同研究针对淋巴结清扫范围有不同的解释，但由于无准确定义，手术实践缺乏规范性，临床研究存在异质性，因此有必要制定相应标准来统一认识综上，依据淋巴引流的研究，右半结肠淋巴引流分布至SMV和SMA表面。临床实践中，根治性淋巴结清扫常围绕SMV进行，淋巴结清扫的内侧界为SMV左侧。但从CME/D3根治术的角度出发，以SMA左侧为淋巴结清扫的内侧界，才能明确分支动脉根部，做到高位结扎，达到真正的D3淋巴结清扫。在具体临床实践中，清扫范围可有所不同。随着综合治疗的开展，淋巴结清扫范围扩大或缩小的意义有待进一步论证。参考文献1 ZHENG R,ZHANG S,ZENG H,et al.Cancer incidenceand mortality in China,2016J.J Int Oncol,2022,2(1):1-9.2 SIEGEL R L,MILLER K D,FEDEWA S A,et al.Colorectal cancer statistics,2017J.CA Cancer J Clin,2017,67(3):177-193.3REIFDEPAULAT,SIMONHL,PROFETADALUZMM,et al.Right sided colorectal cancer increases with ageand screening should be tailored to reflect this:a nationalcancer database studyJ.Tech Coloproctol,2021,25(1):81-89.4 张川，孙跃明.腹腔镜下肠系膜上动脉为导向的尾侧中间入路右侧全结肠系膜切除术J.中国肿瘤外科杂志,2 0 16,8(5):2 8 1-2 8 3.ZHANG C,SUN Y M.Laparoscopic superior mesentericartery guided caudal median approach for right total me-socolic excisionJ.Chin J Surg 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