基于多模态影像组学预测甲状腺乳头状癌颈部淋巴结转移研究进展.pdf

Shenzhen Journal of Integrated Traditional Chinese and Western Medicine July 2023 Vol.33.No.14 128 专题综述文章编号 1007-0893(2023)14-0128-06 DOI：10.16458/ki.1007-0893.2023.14.040基于多模态影像组学预测甲状腺乳头状癌 颈部淋巴结转移研究进展孙向梅1,2陈娇娇1,2黄丽冰1刘伟宗1,2（1.汕头大学医学院，广东 汕头 515041；2.深圳市第二人民医院，广东 深圳 518025）摘要 颈部淋巴结转移（LNM）是决定甲状腺乳头状癌（PTC）预后和治疗的重要因素，PTC是最常见的甲状腺癌类型。LNM 的准确预测对患者至关重要。影像组学指从医学影像中提取高通量数据，将影像数据信息转化为可以量化的特征进行建模，提取特征用于临床诊断决策和预后预测。目前，基于多模态影像组学超声波、计算机断层扫描（CT）、磁共振成像（MRI）、正电子发射断层扫描（PET）等预测 PTC 颈部 LNM 的相关研究已在国内外广泛开展，本文作者将基于多模态影像组学预测 PTC 颈部 LNM 研究进展进行综述。关键词甲状腺乳头状癌；影像组学；颈部淋巴结转移中图分类号 R 736.1 文献标识码 BResearch Progress of Predicting Cervical Lymph Node Metastasis in Papillary Thyroid Carcinoma Based on Multimodal RadiomicsSUN Xiangmei1,2,CHEN Jiaojiao1,2,HUANG Libing1,LIU Weizong1,2(1.Shantou University Medical Collega,Guangdong Shantou 515041;2.Shenzhen Second Peoples Hospital,Guangdong shenzhen 518025)AbstractCervical lymph node metastasis(LNM)is an important factor in determining the prognosis and treatment of papillary thyroid carcinoma(PTC),and PTC is the most common type of thyroid cancer.Accurate prediction of LNM is crucial for patients.Radiomics refers to the extraction of high-throughput data from medical images,the transformation of image information into quantifiable features for modeling,and the extraction of features for clinical diagnosis and prognosis prediction.At present,the research on predicting cervical LNM of papillary thyroid carcinoma based on multimodal radiomics ultrasound,computed tomography(CT),magnetic resonance imaging(MRI),positron emission tomography(PET),etc have been widely carried out at home and abroad.This paper reviews the research progress of predicting cervical LNM in PTC based on multimodal radiomics.KeywordsPapillary thyroid carcinoma;Imaging omics;Cervical lymph node metastasis收稿日期2023-04-22基金项目广东省医学科研基金立项项目（A2023246）；广东省高水平临床重点专科项目（SZXK052）作者简介孙向梅，女，住院医师，主要研究方向是介入及浅表小器官的超声诊断。通信作者刘伟宗（E-mail：；Tel：[phone]）甲状腺癌是最常见的恶性肿瘤之一，近年来其发病率呈上升趋势1。甲状腺乳头状癌（papillary thyroid carcinoma，PTC）是甲状腺癌最常见的一种类型，约占甲状腺恶性肿瘤的 90%2，其准确诊断和预后对指导患者治疗具有重要意义。颈部淋巴结转移（lymph node metastasis，LNM）是 PTC 的 重 要 预 后 因 素，准 确 预测 PTC 中 LNM 的存在仍然是一项具有挑战性的任务。根据 2022 年最新的甲状腺癌 NCCN 患者指南3，对有 LNM 的 PTC 患者，建议行甲状腺全切术，所以迫切需要一种无损、高效的方法来预测 PTC 患者 LNM 的风险，指导临床诊治过程。因此，术前准确识别 LNM 是防止复发的关键4。影像组学是从医学图像中提取和分析高通量数据，在预测 PTC 淋巴结转移的影像组学研究中使用了多种成像方式，包括超声、计算机断层扫描（computed tomography，CT）、磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）和正电子发射断层扫描（positron emission tomography，PET）5，在此基础上进一步采用多样化的统计分析和数据挖掘方法从中提取和剥离出真正起作用的关键信息6，最终用于疾病的辅助诊断、分类或分级7。本文作者将基于多模态影像组学预测 PTC深圳中西医结合杂志 2023 年 7 月第 33 卷第 14 期 129 颈部 LNM 研究进展进行综述。1影像组学概念及工作流程影像组学指的是运用自动化算法对多模态医学影像（超声、CT、MRI、PET 等）图像中数据进行分析，利用肉眼无法识别和量化的特征进行建模，综合系统分析，通过提取出的特征，用于医学决策，以实现精准医学8。工作流程如下：（1）图像收集获取，即选择合适的病例，设定图像标准，以及必要的临床病历及病理信息 等；（2）感兴趣区（region of interest，ROI）分割，ROI即病灶区域，目前运用的一般是手动、半自动、全自动分割，使用的软件如：3DSlicer、ITKSNAP、在线平台 LIFEx 等；（3）特征提取，包括一阶统计学特征、纹理特征、高阶特征、模型转换特征等，工具如 Pyradiomics 等，方 式 包 括 主 成 分 分 析（principal component analysis，PCA）、LASSO 回 归、最 大 相 关 性 最 小 冗 余 度（the maximum relevance minimum redundancy，mRMR）算法 等5-6,8-9；（4）统计分析，将提取出的特征构建模型，方 法 如 LASSOCOX 回 归 模 型、线 性 方 程 建 立Radscore、支 持 向 量 机 算 法（support vector machine，SVM）、logistic 回归、随机森林等，获取结果并应用于临床决策10-17。2多模态影像组学在预测 PTC 颈部 LNM 研究中的进展2.1超声影像组学预测 PTC 颈部 LNM超声是检测 PTC 颈部 LNM 最常用的成像方式，所有确诊或疑似甲状腺结节的患者都建议进行颈部淋巴结超声检查18。然而，传统的超声诊断标准敏感性和特异性有限19，需要更准确可靠的诊断方法。影像组学是一个快速发展的领域，涉及从医学图像中提取定量特征，用于临床决策。超声影像组学有可能提高 PTC 颈部 LNM诊断的准确性。有研究表明，基于超声或 CT 图像的影像组学可用于预测 PTC 颈部 LNM20。纹理分析是影像组学的一部 分21，ABBASIAN 等22使用 TA 方法回顾性分析了274 例 PTC 患者的颈部淋巴结超声图像（137 例无颈部LNM，137 例有颈部 LNM）。共提取 300 个特征用于TA。表明在对无颈部 LNM 和有颈部 LNM 进行分类时具有高性能，敏感性 99.27%，特异性 98.54%，准确性98.90%，阳性预测值 98.55%，阴性预测值 99.26%，受试者工作特征（receiver operating characteristic，ROC）曲线下面积（area under curve，AUC）为 0.996。说明可以应用该方法区分 PTC 患者颈部淋巴结是否转移。PARK等13基于回顾性分析纳入 768 例 PTC 患者数据，通过LASSO回归模型生成14个影像组学特征，然后进行评估，得出在训练组中，鉴别转移性和非转移性颈部淋巴结的AUC为0.710（95%CI：0.649 0.770），验证组中为0.621（95%CI：0.560 0.682），结果表明基于原发肿瘤的超声影像组学特征对预测 LNM 是有一定价值的，可作为预测 PTC 患者 LNM 的状态的方法。TONG 等23通过回顾性分析纳入 886 例 PTC 患者信息，随机分为两组提取影像组学特征，进行多因素 logistic 回归建立包含影像特征和所选临床特征的影像组学诺模图（nomogram）。通过训练组和验证组评估 nomogram 诊断性能。最终得出在两个队列中，影像组学特征与LNM显著相关（P0.001）。结合多因素分析的 nomogram 在两组中显示出良好的识别和校准能力，AUC 分别为 0.946 和 0.914。表明超声影像组学在无创预测 LNM 方面具有良好的性能，能用于促进临床决策，并改善患者生存结局。ZHOU 等24对 935 例 经临床病理证实的单灶 PTC 患者进行超声检查，其中609 例训练组，326 例验证组，提取影像组学特征，建立影像组学 nomogram 并评估其性能。最终获得 23 个有效特征并计算影像组学评分（radiomicsscore，Radscore）。训练组和验证组的 C 指数分别为 0.793（95%CI 为 0.787 0.799）和 0.824（95%CI 为 0.815 0.833）。在验证组中，该模型的准确性、敏感性、特异性和 AUC分别为 0.812、0.816、0.810 和 0.858（95%CI：0.785 0.930），表明影像组学 nomogram 有一定临床应用价值，可用于术前个体化预测。以上研究都是基于回顾性研究分析PTC患者LNM的术前预测价值，均表明是有意义的，其中样本量增加准确性随之增加，同时多模态超声影像组学构建的预测模型相比于单个模型准确性更高。LIU等25通过回顾性分析收集了75例PTC患者超声图像，包括常规超声（Bmode ultrasonography，BUS）和应变弹性超声（strain elastography ultrasound，SEUS），从 BUS、SEUS 和包含 BUS 和 SEUS 的多模态中提取了三个特征集，共 684 个影像组学特征，采用 SVM，最终得出单一模态时，基于 BUS 特征的 AUC 比基于多模态模型的 AUC 低近 24%31%，说明多模态图像为影像组学研究提供了更多信息，联合应用 BUS 和 SEUS 可以提高预测 PTC 患者 LNM 的准确性。JIANG 等14 回顾性分析研究纳入237例PTC患者的数据，分为训练组和验证组，从剪切波弹性成像（shear wave elastography，SWE）图像和 BUS 图像中提取影像组学特征，使用 10 倍交叉验证从训练组中选择最有用的预测淋巴结状态的相关特征，建立 nomogram。在训练组和验证组中，对 nomogram 功能进行评估，最终得出结合 SWE 影像组学特征和临床危险因素的 nomogram，在预测 PTC 患者术前 LNM 方面具有良好的预测准确性。上述 SEUS 和Shenzhen Journal of Integrated Traditional Chinese and Western Medicine July 2023 Vol.33.No.14 130 SWE 都属于超声弹性成像的不同分型，得出的结论表明超声影像组学增加弹性成像的多模态图像可以提高预测PTC 患者 LNM 状态的准确性。TONG 等26通过前瞻性研究纳入 270 例患者信息，根据多项指南提取影像组学特征。在训练组中建立预测模型，并在验证组中验证。用液质联用（liquid chromatographmass spectrometer，LC/MS）和同位素标记相对和绝对定量（isobarictags for relative and absolute quantitation，iTRAQ）技术对肿瘤标本中提取的总蛋白进行分析。选择通过聚类获得具有诊断意义的基因模块。利用 Spearman 相关性分析构建影像组学与基因模块结合的影像基因组学图谱。在训练组和验证组中，对 LNM 状态的预测效果较好，AUC 分别为 0.873 和 0.831。表明影像组学特征能够无创预测 PTC 患者的 LNM 状态。将成像表型与基因组数据相结合可以实现对 PTC 肿瘤分子特性的无创识别，这项研究在临床决策和个性化治疗方面有着很高的研究价值，是多模态影像组学更进一步的研究方式，将影像组学与基因组学相结合，可能是未来影像组学新的研究方向。2.2CT 影像组学预测 PTC 颈部 LNM术前超声（ultrasound，US）是评估颈部 LNM 主要的无创性方法，特异性高（85%97.4%），但敏感性低（36.7%61.0%）。同时超声仪器与操作人员的经验对准确度有显著的影响27。CT 与 US 具有相似的敏感性和特异性28-29。但是，US 在评估中央区 LNM 时存在局限性30，以下将基于 CT 影像组学术前预测 PTC 患者 LNM 的可行性进行探讨。LI 等16采用回顾性研究方法，收集 678 例 PTC 患者信息，随机分为训练组（423 例）、内部验证组（182例）和外部验证组（73 例），提取了 4227 个影像组学特征，建立预测模型，结合临床危险因素，建立联合影像组学模型，用于 PTC 患者 LNM 的术前预测。训练组、内部验证组和外部验证组的 AUC 分别为 0.747（95%CI：0.706 0.782）、0.710（95%CI：0.634 0.786）和0.764（95%CI：0.654 0.875）。表明该模型具有一定的临床应用价值，是一种结合影像学特征和临床危险因素预测PTC患者LNM的无创术前工具，可用于临床决策。ZHOU 等31收集了 346 例 PTC 患者信息，其中训练组（242 例）、验证组（104 例），提取动脉期和静脉期碘图谱的影像组学特征建立 nomogram，得出 LNM 或颈部 LNM 阴性亚组中（AUC=0.766；AUC=0.744），说明影像组学 nomogram 可作为术前预测 PTC 颈部 LNM的有效工具。LU等20回顾性分析了221例PTC患者信息，按 7:3 的比例随机分组，从非对比剂和静脉对比剂增强CT 图像中提取了 546 个影像组学特征构建 nomogram，得出影像组学特征与淋巴结状态显著相关（训练组和验证组均 P 0.01），在 nomogram 中加入辐射签名可以提高预测值（AUC：0.807 0.867），并在验证组中得到了证实（AUC：0.795 0.822），表明该 nomogram 有一定的临床应用价值，提高了 PTC 患者 LNM 的术前预测。YANG 等32将 178 例 PTC 患者按 7:3 的比例随机分为训练组和验证组。从 CT 平扫、动脉和静脉增强图像中提取出 2553 个影像组学特征，进行特征选择，采用 logistic回归建立临床影像学、影像组学及联合模型。通过结合影像组学特征、CT 报告的淋巴结状态和临床因素建立nomogram。最终得出影像组学模型与临床影像学模型预测性能相似，联合模型在两组中都表现出最优的预测性能，训练组（AUC，0.868）和验证组（AUC，0.878）。证明多模态组合模型具有更好的临床应用价值，为 PTC患者 LNM 的评估提供了一种可选的无创工具。LAI 等33 将 92 例病理证实的 PTC 患者分为训练组（64 例）和验证组（28 例）。从增强 CT 图像中提取肿瘤和瘤周间质的影像组学特征，构建 nomogram，通过 ROC 曲线和校准图评估其功能，得出训练组和验证组 AUC 分别为 0.956（95%CI：0.913 1.000）和 0.876（95%CI：0.741 1.000）。表明结合影像组学特征和所选临床预测因子的 CT 影像组学 nomogram 对术前预测早期 PTC 患者LNM 状态的方法是可靠的。ZHOU 等34收集了 255 名 LN 阳性患者信息，以 7:3 的比例分为训练组和验证组。分别提取动脉期和静脉期碘图谱影像组学特征，基于 CT图像特征（模型 1）、影像学特征（模型 2）和 CT 影像组学特征（模型 3）构建模型，然后采用 AUC 分析 3 种模型的诊断性能，对组合模型绘制 nomogram，评估和比较诊断性能，最终得出模型 3 在训练组（AUC=0.933）和验证组（AUC=0.895）中均显示出最佳诊断性能，其次是模型 2（训练组，AUC=0.910；验证组，AUC=0.847）。这两个模型在训练组（AUC=0.763）（P 0.05）和验证组（AUC=0.728）（P 0.05）中都优于模型 1。证明 CT 影像组学对 PTC 患者颈部 LNM 的诊断优于 CT图像特征，结合影像组学特征和 CT 图像特征的多模态 方法，可以作为一种鉴别诊断方法帮助临床决策。综上所述，CT 影像组学对 PTC 患者 LNM 的术前预测是有一定价值的，优于传统成像技术，随着统计方法的更新以及更准确模型的构建，预测性能稳步提升，有潜力通过识别高危患者和减少不必要的手术来改善 PTC的临床决策。随着进一步的研究和发展，CT 影像组学有潜力提高 PTC 颈部 LNM 诊断的准确性，成为改善 PTC管理和预后的有价值的工具之一。2.3MRI 影像组学预测 PTC 颈部 LNMUS 和细针穿刺活检（fine needle aspiration biopsy，深圳中西医结合杂志 2023 年 7 月第 33 卷第 14 期 131 FNAB）是美国甲状腺协会（American Thyroid Association，ATA）推荐的评估 PTC 患者 LNM 的指南35。但 US 非常依赖操作者经验，FNAB 是一种侵入性方法，在评估LNM 时敏感性各不相同，具体取决于操作者36。CT 在预测中央区 LNM 方面优于 US，但在预测外周部 LNM方面则不如 US37。尽管 CT 与 US 有相似的敏感性和特异性28-29，由于使用了碘对比剂，因此不推荐 CT 在术前诊断使用。ZHANG 等11收集了 61 例 PTC 患者信息，分为颈部 LNM 组（37 例）和无颈部 LNM 组（24 例）。在T2WI 和 T2WIfatsuppression（T2WIfs）图像中提取影像组学特征，构建三种模型（随机森林、SVM 和广义线性），并采用嵌套交叉验证方案进行评估，得出 T2WI图像比 T2WIfs 图像鉴别性更强。其中随机森林模型的鉴别性能最好，AUC（0.85，CI：0.76 1.00）、准确率（0.87）、敏感性（0.83）、特异性（1.00）、阳性预测值（PPV1.00）和阴性预测值（NPV0.88）均最高。表明基于常规 T2WI 和 T2WIfs 的多模态 MRI 影像组学分析预测 PTC 患者颈部淋巴结转移是有一定价值的，可用于临床决策。HU 等15回顾性分析了 129 例 PTC 患者的资料（训练组 90 例，验证组 39 例）。分别提取 T2WI、DWI 和 T1 加权多相对比增强成像（T1C+）的 395 个影像组学特征，构建影像组学模型，在训练组和验证组中分别评估和验证，得出 LNM 患者的评分（Radscores）均显著高于非 LNM 患者。联合模型在两组中均优于单独的 T2WI、DWI 和 T1C+模型。在训练组中，T2WI、DWI、T1C+及联合特征的 ROC（AUC）值分别为 0.819、0.826、0.808、0.835；验证队列中相应值分别为 0.798、0.798、0.789 和 0.830。因此，基于解剖和功能 MRI 影像的 MRI 影像组学模型可作为一种非侵入性的方法，识别高危 LNM 的 PTC 患者，有助于临床制定个体化治疗策略，其中多模态的联合模型均优于单独模型。以上结果均表明，MRI 影像组学同样是一种有价值的方法，有助于 PTC 患者 LNM 的临床预测及预后判断。3不足与展望多模态影像组学在术前预测 PTC 颈部 LNM 方面展现了巨大的潜力，同时也面临诸多挑战：（1）多为回顾性研究，单一样本量较少，不同机器在图像获取、参数设置方面都存在较大差异，可重复性较低，多模态多参数的统一以及加大样本量趋向多中心研究是有必要的。（2）多中心研究可以保证影像组学模型的可重复性，但数据共享是目前需要面临的另一个问题，同时还涉及数据传输效率和数据安全性等问题。（3）目前结合 US、CT、MRI 三者的多模态影像组学相关研究较少，三者各自都有其预测优势，其中 CT 和 US 有相似的敏感性和特异性，但 CT 在预测中央区 LNM 方面优于 US，预测外周部 LNM 方面不如 US，CT 的劣势在于其使用了碘 对比剂，故不推荐术前使用，MRI 目前由于其价格相对高昂，故 US 还是作为预测 PTC 患者 LNM 的首选检查。（4）影像组学的多模态还可以体现在与病理组学以及基因组学结合起来，将相关标志物纳入预测模型中，将在未来更能体现精准医疗与临床个性化治疗。总之，影像组学在预测 PTC 患者颈部 LNM 方面是非常有前景的，有可能大大改善患者的预后。然而，要充分发挥影像组学在临床实践中的潜力，还需要进一步的研究、合作和开放。随着影像组学领域的不断发展，密切关注最新的研究和进展将是非常重要的。这将有助于确保影像组学处于癌症诊断和管理的前沿，并继续成为改善患者预后的宝贵工具。参考文献1 LUNDGREN C I，HALL P，DICKMAN P W，et alClinicallysignificant prognostic factors for differentiated thyroid carcinoma：a population-based，nested case-control studyJCancer，2006，106（3）：524-5312 JEON M J，KIM W G，CHOI Y M，et alRecent Changes in the Clinical Outcome of Papillary Thyroid Carcinoma With Cervical Lymph Node MetastasisJJ Clin Endocrinol Metab，2015，100（9）：3470-34773 HADDAD R I，BISCHOFF L，BALL D，et alThyroid 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